腦星形細胞瘤3 T MRI 3D多體素1HMRS術前分級及病理對照研究

1.解放軍第一一三醫院放射科(浙江 寧波 315040) 2.浙江大學醫學院附屬第二醫院放射科 (浙江 寧波 310040)

樓曉劍1蔣定堯2倪麗欣1俞高龍1

腦星形細胞瘤3 T MRI 3D多體素1HMRS術前分級及病理對照研究

1.解放軍第一一三醫院放射科(浙江 寧波 315040) 2.浙江大學醫學院附屬第二醫院放射科 (浙江 寧波 310040)

樓曉劍1蔣定堯2倪麗欣1俞高龍1

目的 研究腦星形細胞瘤的3T MRI 3D多體素1H-MRS表現，通過分析NAA，Cho，Cr，Lac and Lip，NAA/Cr, NAA/Cho, Cho/Cr比值變化，初步探討腦星形細胞瘤1H-MRS術前分級診斷及與其病理級別相關性。方法 收集浙江大學醫學院附屬第二醫院和解放軍第一一三醫院經手術及病理證實的45例腦星形細胞瘤患者MRI資料，其中高級別腦星形細胞瘤組28例，低級別腦星形細胞瘤組17例。通過計算NAA/Cr，NAA/Cho, Cho/Cr等比值,分析腦星形細胞瘤波譜表現及高低級別組間差異。結果 腦星形細胞瘤腫瘤組織與對照側正常腦組織的NAA/Cho, Cho/Cr，NAA/ Cr比值存在顯著性差異(P＜0.05); NAA/ Cho、NAA/Cr比值在高低級別腦星形細胞瘤瘤周近區存在顯著性差異(P＜0.05)；NAA/Cho、NAA/Cr比值在高級別腦星形細胞瘤和低級別腦星形細胞瘤的腫瘤組織有統計學差異(P＜0.05)，腫瘤瘤體區NAA/Cho比值與腫瘤的級別呈負相關(r=-0.542，P＜0.05)，NAA/Cr與腫瘤級別負相關(r=-0.502，P＜0.05)，Cho/Cr比值與腫瘤的級別呈正相關(r=0.420，P＜0.05)。結論 3D多體素1H-MRS能夠為術前腫瘤分級提供定量診斷依據，腦星形細胞瘤的病理級別與其代謝物比值有相關性，具有重要臨床應用價值。

腦星形細胞瘤；氫質子磁共振波譜；代謝物；分級診斷

腦星形細胞瘤是臨床最常見的膠質瘤，臨床手術前準確的術前分級診斷對手術和術后綜合治療非常重要。3D多體素1H-MRS可以同時測量腫瘤及瘤周空間上多個位點的代謝物比值，取最優值作為研究數值，更有利于區別瘤周浸潤及水腫，具有重要應用價值。本研究通過3D多體素1H-MRS技術，檢測腦星形細胞瘤的N-乙酰天門冬氨酸(NAA)，膽堿(Cho)，肌酸(Cr)，乳酸(Lac)和脂質(Lip)，肌醇(mI)等代謝物的含量變化，測定NAA/Cho，Cho/Cr，NAA/Cr等代謝物比值，分析在不同級別腦星形細胞瘤中的1H-MRS特征及其與病理分級的關系，提高術前分級診斷水平，為臨床治療方案的選擇提供更可靠的理論依據[1]。

1 材料與方法

1.1 一般資料收集自2009年1月至2014年3月在浙江大學醫學院附屬第二醫院和解放軍第一一三醫院45例經手術病理證實的腦星形細胞瘤住院患者。其中男患者29例，女患者16例，年齡范圍10～65歲，平均年齡為45歲?；颊吲R床表現無特異性，以神經系統缺失伴顱內壓增高癥狀為主：頭痛或頭暈44例，惡心嘔吐22例，視物模糊8例，輕偏癱28例，語言障礙16例，單側或雙側肢體無力20例，抽搐發作13例，病程最短時間為5小時，最長達3年。全部病例根據手術病理結果依照WHO 2007年新分類診斷標準分成兩組：低級別腦星形細胞瘤(Ⅰ-Ⅱ級)組(n=17)及高級別腦星形細胞瘤(Ⅲ-Ⅳ級)組(n=28)，內對照部位設為腫瘤對側正常腦組織。所有入組患者之前均無手術及放化療史。

1.2 儀器和檢查方法MRI設備采用GE 3.0T MR系統，線圈為16通道頭頸部專用相控陣線圈?；颊唧w位為仰臥于檢查床，所有病人均先行常規磁共振成像掃描，采用自旋回波(SE)序列獲得橫斷面T1WI像，采用快速自旋回波(FSE)序列獲得橫斷T2WI像并行MR增強T1WI軸位、矢狀位、冠狀位掃描,對比劑為釓噴酸葡銨(Gd-DTPA)，劑量0.2mmol/kg，注射速率3mL/s。

MRS檢查參照2007年1H-MRS使用指南，選擇腫瘤最大層面作為MRS定位的層面。采用3D多體素(multi-voxel)1H-MRS檢查：水抑制及勻場均有自動預掃描程序完成，水抑制效果大于96%，TR 1500 ms，TE 144/288ms，采集次數1次，FOV 240mm×240mm，最小體素5×5×5mm3，采集數據的感興趣區(region of interest，ROI)設定于瘤體區，對照側正常區及瘤周區(見圖1-2)，瘤周區劃分為5、10、15mm三個區域，分別命名為近、中、遠區，腫瘤邊界以腫瘤強化區，無強化低級別腦星形細胞瘤病例加掃FLAIR及DWI序列，以T2WI/FLAIR/DWI均為高信號和占位效應最明顯區域進行腫瘤邊界劃分。波譜技術選擇點分辨波譜分析法(PRESS)采集相關信號，然后將采集的MRS原始數據傳送到后處理工作站進行處理，分別得到N-乙酰天門冬氨酸(NAA)，膽堿(Cho)，肌酸(Cr)，脂質(Lip)，肌醇(mI)和乳酸(Lac)等化合物峰高度及峰下面積，進一步通過計算NAA/Cr，NAA/Cho，Cho/Cr，Lac/Cr等比值，分析腦星形細胞瘤波譜表現及高低級別組間差異。

1.3 病理學檢查收集入選的45例腦星形細胞瘤患者均行手術治療，標本切除后溶液固定，經石蠟包埋切片后行HE及免疫組化染色(見表1)，重點觀察細胞增殖活性標記物MIB-1(Ki-67 antigen)，按照WHO 2007年分級標準由病理科醫師確定本組腦星形細胞瘤病理級別。

1.4 統計學方法采用SPSS 13.0統計軟件進行數據分析，瘤體區/對照側腦組織/瘤周區各代謝物比值的平均值以表示，低級別腦星形細胞瘤和高級別腦星形細胞瘤兩組計量資料比較采用t檢驗，不同區域之間的差異采用配伍組方差分析，不同級別腦星形細胞瘤瘤體區及瘤周區代謝物比值與病理級別的相關性分析采用Spearman等級相關分析，并計算相關系數r。采用受試者操作特征(Receiver Operating Characteristic, ROC)進一步研究腦星形細胞瘤代謝物和正常腦組織代謝物含量差異，高低級別腦星形細胞瘤代謝物含量的差異和瘤周區代謝物含量的差異，以α=0.05作為檢驗水準，P＜0.05視為組間差異有統計學意義。

2 結 果

2.1 腦星形細胞瘤的組織病理學和Ki-67蛋白染色結果本組45例腦星形細胞瘤術后組織病理學分級為腦星形細胞瘤I級6例，Ⅱ級11例，腦星形細胞瘤Ⅲ級10例，Ⅳ級18例。在17例低級別腦星形細胞瘤(Ⅰ-Ⅱ級)組中，10例患者的切片在瘤周近中區發現有腫瘤細胞浸潤。在28例高級別腦星形細胞瘤(Ⅲ-Ⅳ級)組患者的切片中，28例患者瘤周近區陽性，22例患者瘤周中區為陽性，12例患者瘤周遠區陽性。本組45例患者切片Ki-67染色陽性并細胞核異型性明顯者視為具有增值活性的腫瘤細胞，具有增值活性腫瘤細胞百分數為增值活性腫瘤細胞計數與總腫瘤細胞數比值，計算結果以(%)表示(見表1)。

2.2 腦星形細胞瘤H-MRS結果

2.2.1 本組45例腦星形細胞瘤1H-MRS均表現為N-乙酰天門冬氨酸(NAA)峰明顯降低，膽堿(Cho)峰顯著升高，肌酸(Cr)峰基本穩定，可輕度下降或上升，且隨著腦星形細胞瘤惡性度升高出現異常增高的Lac峰或Lip峰。

2.2.2 本組28例高級別腦星形細胞瘤瘤體實質區與對照側正常腦組織的NAA/Cr、NAA/Cho、Cho/Cr比值差異有統計學意義(P＜0.05)(見表2)。

2.2.3 本組17例低級別腦星形細胞瘤瘤體實質區與對側正常腦組織的NAA/Cr、NAA/Cho、Cho/Cr比值差異有統計學意義(P＜0.05)(見表3)。

2.2.4 本組28例高級別腦星形細胞瘤與17例低級別腦星形細胞瘤瘤體實質NAA/Cho、NAA/Cr比值差異有統計學意義(P＜0.05)，Cho/Cr比值差異無統計學意義(P＞0．05)，見表4。

表1 腦星形細胞瘤瘤體與瘤周區Ki-67標記結果代謝物比值比較（χ）%

表1 腦星形細胞瘤瘤體與瘤周區Ki-67標記結果代謝物比值比較（χ）%

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表2 對照側腦組織與高級別腦星形細胞瘤代謝物比值比較（）

表2 對照側腦組織與高級別腦星形細胞瘤代謝物比值比較（）

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2.2.5 本組45例腦星形細胞瘤瘤體實質區NAA/Cho比值與腫瘤的級別呈負相關(r=-0.542，P＜0.05)，NAA/Cr與腫瘤級別負相關(r=--0.502，P＜0.05)，Cho/ Cr比值與腫瘤的級別呈正相關(r=0.420，P＞0.05)，見表5。

2.2.6 本組3例低級別腦星形細胞瘤和12例高級別腦星形細胞瘤中出現Lac峰，高級別腦星形細胞瘤較低級別腦星形細胞瘤Lac出現率高且Lac/Cr比值均數高，但兩者Lac/Cr值差異無統計學意義，見表6-7。

2.2.7 高低級別腦星形細胞瘤瘤體實質區NAA/Cho、NAA/ Cr的最佳界值：ROC曲線分析顯示，瘤體實質區NAA/Cho、NAA/ Cr ROC曲線下面積分別為0.802(P＜0.05)，0.756(P＜0.05)。選擇敏感性和特異性的和最大時對應的代謝物濃度為最佳界值，NAA/ Cho的最佳界值為0.41，敏感度為85.5%，特異度為78.3%；NAA/ Cr最佳界值為0.75，敏感度為83.3%，特異度為75.6%。

2.3 高低級別腦星形細胞瘤瘤周區1H-MRS結果本組45例高低級別腦星形細胞瘤瘤周近區與對照側正常腦組織NAA/Cr、NAA/ Cho和Cho/Cr比值存在顯著性差異(P＜0.05)；本組45例高低級別腦星形細胞瘤瘤周區NAA/Cho、NAA/ Cr近區比值存在顯著性差異(P＜0.05)，見表8。

本組45例腦星形細胞瘤1HMRS分析顯示，瘤體區及瘤周區NAA/Cr、NAA/Cho比值降低，Cho/ Cr比值升高；NAA/Cr、NAA/Cho比值變化在高低級別腦星形細胞瘤有顯著性差異(P＜0.05)；Cho/ Cr比值有差異，但無顯著性(P＞0.05)；瘤周近區鑒別高低級別星形細胞瘤的NAA/Cho的最佳界值為0.55，敏感度為87.4%，特異度為77.9%；NAA/Cr最佳界值為0.92，敏感度為86.7%，特異度為75.5%。

3 討 論

3.11H-MRS在腦星形細胞瘤術前分級中的價值臨床上術前判斷腦星形細胞瘤等級對確定治療方案的十分重要。腦星形細胞瘤典型1H-MRS表現為NAA下降，Cr基本穩定，可輕度上升或下降，Cho升高，Lac峰或Lip峰可隨著星形細胞瘤級別升高出現率增加[2]。本研究中，腦星形細胞瘤與對照側正常腦組織的1H-MRS代謝物比值明顯不同，主要表現為Cho/Cr升高、NAA/Cho及NAA/Cr下降，腫瘤組織和對照側正常腦組織的各代謝物比值差異有統計學意義，表明Cho/Cr、NAA/Cho及NAA/Cr可區分正常組織與腫瘤組織。相對低級別組腦星形細胞瘤，高級別腦星形細胞瘤的NAA/Cho和NAA/ Cr比值則明顯降低，Cho/Cr比值更高，腫瘤實質部分Cho/Cr、NAA/Cho比值差異有統計學意義(P＜0.05)，表明代謝物比值與腦星形細胞瘤病理級別密切相關，綜合分析各代謝物比值可對腦星形細胞瘤可進行術前分級。

表3 正常腦組織與低級別腦星形細胞瘤代謝物比）值比較（

表3 正常腦組織與低級別腦星形細胞瘤代謝物比）值比較（

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表4 高低級別腦星形細胞瘤代謝物

表4 高低級別腦星形細胞瘤代謝物

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表5 腦星形細胞瘤各代謝物比值與病理級別的相關性分析

表6 腦星形細胞瘤Lac峰出現率四格表

表7 高低腦星形細胞瘤Lac/Cr比值比較

表8 高低級別腦星形細胞瘤周區代謝物比值（

表8 高低級別腦星形細胞瘤周區代謝物比值（

Group NAA/Cr NAA/Cho Cho/Cr高級別組（n=28）近 0.81±0.31 0.41±0.15 2.07±0.35中 1.19±0.22 0.73±0.12 1.52±0.22遠 1.30±0.15 1.05±0.11 0.94±0.35對照側 1.42±0.32 1.23±0.27 0.96±0.22低級別組（n=17）近 1.11±0.22 0.60±0.13 1.86±0.13中 1.28±0.13 0.94±0.24 1.21±0.21遠 1.38±0.23 1.11±0.12 0.97±0.27對照側 1.44±0.32 1.25±0.24 0.98±0.31

本研究表明腦星形細胞瘤代謝物并非均一分布，腫瘤中心部NAA水平降低較周邊明顯。NAA的降低代表了正常神經元被破壞或取代，是神經元死亡、變性或被取代的標志，腦星形細胞瘤在發展過程中腫瘤細胞浸潤正常神經元，必然引起周圍正常腦組織的破壞，尤其那些惡性度較高的膠質母細胞瘤破壞性更大。目前認為NAA的下降對星形細胞瘤的分級沒有明確的特異性[3]。

本研究的腫瘤分級指標為代謝物之間的比值，主要有NAA/ Cr、Cho/Cr、NAA/Cho、Lac/Cr等，結果顯示腦星形細胞瘤的Cho/Cr比值高級別組要高于低級別組，表明高級別星形細胞瘤細胞增殖更為活躍，與Law等[4]研究結果一致。在本研究中，發現隨著腦星形細胞瘤惡性度的增加，NAA/Cr及NAA/Cho呈降低趨勢，高低級別組星形細胞瘤NAA/ Cr及NAA/Cho比值差異有統計學意義，表明腦星形細胞瘤級別越高，神經元破壞的程度更嚴重，NAA下降也愈明顯，與Zonari[5]、Zhang[6]、Lehnhard等[7]研究結果一致。本研究取NAA/Cho的最佳界值為0.55，敏感度為87.45，特異度為77.9%；NAA/Cr最佳界值為0.92，敏感度為86.7%，特異度為75.5%。

本研究發現高級別組出現Lip峰，低級別組未檢出。Murphy[8]、Sahin[9]等報道20例腦星形細胞瘤單體素1H-MRS研究結果認為Lip峰可作為鑒別腦星形細胞瘤級別的指標，與本研究結果一致。Lip代表細胞異型性有助于高低級別星形細胞瘤分級，用Lip和Lac可以作為反映增殖程度的指標，Lip代表腫瘤細胞高度增殖，Lac表示腫瘤細胞中度增殖，兩者均無檢出無表示腫瘤細胞低度增殖。Negendank等[10]報道Lip峰在高低級別星形細胞瘤中出現率分別為41%及16%，具有統計學差異。本研究還發現Lac峰并非只出現在高級別腦星形細胞瘤中，部分低級別腦星形細胞瘤中亦可檢測到異常增高Lac峰，表明Lac峰可出現于各級別組星形細胞瘤中，且峰值差異無顯著性。Lac水平的高低是否能反映腦星形細胞瘤級別目前還存在爭論，Lac水平的升高提示腫瘤細胞自身代謝或無氧代謝水平增高，也可能是有氧氧化三羧酸循環遭破壞，乳酸堆積。有學者認為[11]Lac反映細胞無氧酵解產物，主要表明細胞壞死程度，不能用來區別腫瘤級別，本研究也發現Lac峰的存在不能作為鑒別高低級別星形細胞瘤的標準，只能反映缺氧程度。Lac/Cr比值均數高級別腦星形細胞瘤較低級別腦星形細胞瘤高，但兩者間并無統計學意義差異。提示Lac/Cr在腦星形細胞瘤分級方面存在局限性。

本研究結合國外學者研究[12-14]將腦星形細胞瘤瘤體1H-MRS分級特點歸納為：①腦星形細胞瘤高低級別均表現為Cho增高，NAA下降，Cr相對穩定，前者與級別正相關，后兩者呈負相關。但需注意NAA、Cho和Cr濃度在腫瘤壞死組織均為最低點。②高級別腦星形細胞瘤與低級別腦星形細胞瘤之間NAA/Cho、NAA/Cr、Cho/Cr比值存在差異，但后者缺乏顯著性，NAA/Cho、NAA/Cr比值在腦星形細胞瘤腫瘤組織與正常腦組織、高低級別腫瘤瘤體區均存在顯著性差異，高級別腦星形細胞瘤較低級別腦星形細胞瘤Lac出現率高有統計學差異，但兩者Lac/ Cr值差異無顯著性，綜合代謝物比值數據可對腫瘤分級。③本研究各代謝物比值中，NAA/Cho比值具有更高的敏感度和特異度，對腫瘤進行分級具有更高的準確性，Cho/Cr和Lac/Cr比值高低組雖缺乏顯著差異，但前者體現了腫瘤增殖速度，后者多代表腫瘤壞死程度，都反映了腫瘤惡性度增加，結合觀察可明顯提高分級的準確性。

3.2 腦星形細胞瘤瘤周區1HMRS術前分級的價值本研究發現高低級別腦星形細胞瘤瘤周區1H-MRS代謝物比值存在統計學差異。腦星形細胞瘤瘤周為血管源性水腫，程度主要與血管微循環障礙、組織缺氧缺血水平、血腦屏障完整程度、VEGF及NOS等生物活性因子、神經遞質水平等多種因素相關，不同級別腫瘤相差明顯。目前影像學腦星形細胞瘤分級多根據常規MRI結果，但常規MRI對于腦星形細胞瘤浸潤范圍的確定存在局限性，腫瘤邊界以T1WI病灶強化區作為腫瘤邊界，這種區分方法往往低估了病灶范圍，因為腦星形細胞瘤瘤周浸潤區域可不強化，瘤周T2WI高信號區可反映腫瘤浸潤，由于水腫程度不同，易造成腫瘤范圍的高估。病理學證明腦星形細胞瘤瘤周區可發現散在的腫瘤細胞浸潤生長，高級別腦星形細胞瘤更為明顯，常規MRI術前分級診斷存在誤差，影響臨床治療效果，增加了復發率。

本研究采用3D多體素1H-MRS技術，采用三維多層面采集，可進一步確認腫瘤實質、瘤周浸潤區及單純水腫三部分的范圍，幫助判斷腫瘤分級，對臨床治療方案確定尤為重要。Croteau[13]、姜濤[14]等對31例腦星形細胞瘤1H-MRS和病理對照研究，認為1H-MRS能區分腫瘤邊界，可以作為準確劃分腦星形細胞瘤邊界的方法。本研究發現腦星形細胞瘤瘤周無強化區及平掃T2WI呈高信號區都可見異常波譜，較正常腦組織Cho/Cr值升高，而NAA/Cr值下降，發現邊界既不是TlWI強化區，也不是T2WI高信號區，可包括部分圖像上顯示正常的腦組織。本研究將瘤周區劃分為5、10、15mm三個區域，分別命名為近、中、遠區，發現腦星形細胞瘤瘤周區近中區與對照側腦組織的NAA/Cho、Cho/ Cr、NAA/Cr比值差異均有統計學意義，高低級別腦星形細胞瘤瘤周近區NAA/Cho、NAA/Cr比值差異有統計學意義(P＜0.05)，高級別腦星形細胞瘤具有更高的浸潤破壞能力，與病理學發現相同。由于受MR設備軟硬件條件限制，ROI區不能自由繪制，因此瘤周分區劃分存在重復區，有待軟硬件改善后進一步的研究。

4 總 結

從本研究結果可以看出，3D多體素1H-MRS通過檢測腦星形細胞瘤瘤體及瘤周區多種代謝物，分析瘤體區及瘤周區NAA/Cr、NAA/Cho、Cho/Cr和Lac/Cr比值及Lac和Lip峰出現率，可對腦星形細胞瘤做出較為準確的術前分級診斷。對手術和放療的范圍選擇具有臨床價值，有助臨床治療方案的制定。本研究還存在一些不足之處，比如低級別腦星形細胞瘤病例相對較少，容積效應干擾數據值，部分短TE代謝物未能納入研究等，需要采用測定絕對定量值方法進一步鑒別，但缺乏相應科研軟件無法測量，隨著技術及相應軟硬件的不斷開發與升級，難題將陸續解決。

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(本文編輯: 汪兵)

Brain Astrocytoma: 3T MRI 3D Multivoxel1H-MRS in Preoperative Grading and Pathological Findings

LOU Xiao-jian, JIANG Ding-rao, NI Li-xin,et al., The Radiology Department, PLA NO.113 Hospital of Ningbo, Ningbo 315040, Zhejiang Provincce, China

Objective This study was designed to approach the characteritics of astrocytoma 3D Mult-ivoxel1H-MRS and the correlation with grading diagnosis in preoperative grading by analyzing the contents changes of major metabolites such as NAA, Cho, Cr,Lac and Lip in astrocytoma1H-MRS, and jointly measuring ratio changes of NAA/ Cr, NAA/Cho, Cho/Cr.Methods A total of 45 patients of brain astrocytoma which were confirmed by postoperative pathological results were gathered in the Second Affiliated hospital of Zhejiang University School of Medicine and PLA NO.113 hospital. Seventeen cases of low-grade astrocytoma (Ⅰ-Ⅱgrade),28 cases of high-grade astrocytoma (Ⅲ-Ⅳgrade). NAA/Cr, NAA/Cho, Cho/Cr, Lac/Cr ratio were computed.Results The mainly manifestation of brain astrocytoma1H-MRS was significant differences in NAA/ Cho, Cho/Cr, NAA/Cr between solid area of astrocytoma and normal-area of opposite side(P＜0.05); There were significant differences in NAA/Cho, NAA/Cr in solid area of astrocytoma between low-grade astrocytoma group and high-grade astrocytoma group(P＜0.05), There were significant differences in NAA/Cho, NAA/Cr in peritumoral edema area between low-grade astrocytoma group and high-grade astrocytoma group(P＜0.05), Cho/Cr (r=0.420)of solid area of tumor was of positive correlation with the grade of tumor, and NAA/Cr, NAA/Cho (r=-0.502,-0.542)was of negative correlation. Conclusion 3D Multi-voxel1H-MRS contributes to the clinical diagnosis of brain astrocytoma. The values of chemical composition ratio of tumor was correlation with the grade of tumor, which provide quantify diagnosis basis for grading of brain astrocytoma before surgery, to sum up, has very significance clinical application value.

Astrocytoma;1H-MRS, Metabolites; Grading Diagnosis; Pathology

R739.41 R445.2

A

10.3969/j.issn.1672-5131.2015.11.006

蔣定堯

2015-10-08