柑橘木虱成蟲繁殖行為前期及活動規律研究

黎海霖 鄭霞林 王小云 陸溫

摘要：【目的】明確柑橘木虱[Diaphorina citri（Kuwayama）]雌雄成蟲交配前期和雌蟲產卵前期的時長及成蟲交配、產卵和羽化的晝夜節律，為探索更經濟、有效和環保的柑橘木虱防控措施和性誘防控技術提供參考?！痉椒ā坎捎没铙w九里香幼苗和成株為試驗材料，以自制塑料杯及養蟲籠為試驗載具，在室內控制環境條件及室外自然狀態下對柑橘木虱成蟲的繁殖行為進行觀察，記錄柑橘木虱成蟲繁殖行為前期及繁殖行為晝夜節律數據?！窘Y果】柑橘木虱雌雄成蟲的交配前期分別為10.64±2.25和9.84±1.79 d;雌蟲的產卵前期為12.58±2.90 d。成蟲交配、產卵和羽化活動主要在2：00—21：00進行，其活動高峰期分別為9：00—10：00、11：00—12：00和9：00—10：00?！窘Y論】柑橘木虱雌雄成蟲交配、雌蟲產卵和若蟲羽化集中在白晝進行，雌雄成蟲交配前期和成蟲羽化日節律存在兩性差異現象?？筛鶕涕倌臼上x繁殖行為日節律的特點對其進行防治及預測預報。

關鍵詞： 柑橘木虱;交配;產卵;羽化

中圖分類號： S433.39? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?文獻標志碼： A? ? ? ?文章編號：2095-1191（2019）09-2009-06

Abstract：【Objective】To determine length of time of the pre-mating， pre-oviposition between male and female adults of Diaphorina citri（Kuwayama）， and obtain the data of the mating and oviposition circadian daily rhythm of male and female adults， and data of eclosion circadian daily rhythm of nymph， so as to provide reference for economical，effective and green controlling of D. citri population as well as control technique by sex attractants. 【Method】Murraya jasminorage seedlings and adult plants were used as materials， and self-made plastic cups and insect cages were as carriers.The data of pre-reproductive behavior and the circadian rhythm of reproductive behavior of D. citri adults were obtained by observing the reproductive behavior of D. citri adults under indoor control environment condition and outdoor natural conditions. 【Result】The pre-mating periods of male and female adults were 10.64±2.25 and 9.84±1.79 d respectively， and the pre-oviposition of female was 12.58±2.90 d. Mating， oviposition and eclosion of adults were mainly carried out from 2：00 to 21：00， and their peak periods were 9：00 to 10：00， 11：00 to 12：00 and 9：00 to 10：00， respectively. 【Conclusion】The mating between male and female adults and oviposition of female adults and nymph eclosion are concentrated in the daytime， and the daily rhythm of pre-mating and eclosion is different between sexes. The control and forcast can be conducted based on the daily rhythm of D. citri reproductive behaviors.

Key words： Diaphorina citri（Kuwayama）; mating; oviposition; eclosion

0 引言

【研究意義】柑橘木虱[Diaphorina citri（Kuwayama）]隸屬于半翅目（Hemiptera）扁木虱科（Liviidae），是蕓香科植物上的主要害蟲，在全球柑橘種植產區均有分布（Stockton et al.， 2017），在我國廣泛分布于廣西、廣東、福建、海南、江西和臺灣等地。柑橘木虱是柑橘黃龍病的傳播媒介，常導致柑橘黃龍病暴發流行，對柑橘產業造成毀滅性打擊（賈志成等，2015;Rwomushana et al.， 2017）;同時，因黃龍病毀滅的柑橘類果園在之后的10年將無法創造利潤（Brar et al.， 2015）。柑橘木虱成蟲繁殖行為決定其種群的發生動態，包括成蟲交配產卵日節律、成蟲羽化日節律及種群年發生代數等，且成蟲可通過取食傳播柑橘黃龍病，因此，研究柑橘木虱成蟲繁殖行為規律有助于進一步控制柑橘木虱種群數量，進而防控黃龍病的蔓延，對保障柑橘產業健康發展具有重要意義?！厩叭搜芯窟M展】近年來，有關柑橘木虱成蟲繁殖行為的研究取得一定進展，特別是引入了分子生物學技術研究成蟲的行為機制。Onagbola等（2008）使用電鏡對柑橘木虱成蟲的觸角進行掃描觀察，明確了柑橘木虱成蟲觸角上能進行遠距離定位配偶的感器類型。Erikj等（2009）通過聲波記錄儀研究柑橘木虱雄成蟲求偶過程所發出的聲波信號，確定柑橘木虱雄成蟲在較近距離主要利用聲波對雌成蟲進行配偶定位，且雌雄成蟲存在多次交配現象。肖培彬等（2017）通過解剖不同蟲齡亞洲柑橘木虱雌雄成蟲的生殖器官，掌握了柑橘木虱成蟲內生殖系統形態的變化規律。李超峰等（2019）通過解剖柑橘木虱成蟲的復眼，明確了柑橘木虱成蟲為日行性昆蟲。Ibanez等（2019）研究了vga1和kr-h1基因在柑橘木虱雌蟲產卵階段的重要性，并解釋了柑橘木虱不同個體繁殖能力存在差異的機制。Kelley等（2019）通過分子研究明確了黃龍病細菌可促進柑橘木虱擴散和繁殖。Qasim等（2019）通過分子研究來了解柑橘木虱在黃龍病植株上的發育和死亡率，明確了黃龍病細菌可支持柑橘木虱從植物韌皮部吸收更多的汁液?！颈狙芯壳腥朦c】柑橘木虱成蟲繁殖行為活動具有一定的日節律現象，在特定時間段防治成蟲不僅能提高防治效果，還可減少農藥的使用量。目前對柑橘木虱成蟲繁殖行為特性及成蟲繁殖行為活動日節律尚無詳細文獻記錄?！緮M解決的關鍵問題】采用活體九里香幼苗和成株為試驗材料，以自制塑料杯及養蟲籠為試驗載具，通過室內和室外試驗詳細記錄柑橘木虱成蟲繁殖特性及繁殖活動規律，以了解柑橘木虱成蟲需要經歷交配和產卵前期的時長及成蟲交配、產卵、羽化晝夜節律，為探索更經濟、有效和環保的柑橘木虱防控措施和性誘防控技術研究提供參考。

1 材料與方法

1. 1 試驗材料

1. 1. 1 供試蟲源 從廣西大學柑橘園的九里香植株上采集一定數量的柑橘木虱成蟲，室外用5個養蟲籠飼養，待雌蟲交配產卵，若蟲羽化為成蟲即可獲得試驗蟲源。取300頭羽化后8～11 d的雌蟲和300頭羽化后9～11 d的雄蟲放入室外養蟲籠內，用有嫩梢的活體九里香植株飼養雌雄成蟲，經3 d飼養適應后作為繁殖行為活動晝夜節律觀察試驗蟲源。

1. 1. 2 試驗設備與環境條件 用圓柱形塑料杯作為觀察成蟲交配和雌蟲產卵的載具，其由一個高9.50 cm、寬21.00 cm圓柱形塑料底座，一個高14.00 cm、杯口寬9.50 cm、底部寬5.50 cm的圓柱形塑料杯和1支50 mL指形管組成（圖1）。觀察設備為佳能6D相機和尼康SMZ445體視鏡。室內試驗環境控制在溫度（25±1）℃、相對濕度（75±5）%、光照∶黑暗=14∶10。室外試驗在晴天，溫度20～30 ℃，濕度50%～60%條件下進行。

1. 2 試驗方法

1. 2. 1 雌雄成蟲交配前期和雌蟲產卵前期觀察

選取當天羽化的未交配雄蟲和羽化后9～12 d未交配雌蟲于種植有九里香的塑料杯內配對，一個塑料杯配一對，每天觀察記錄雌雄成蟲交配情況，直至所有的雄蟲均發生交配為止。共配對觀察50對成蟲。

選取當天羽化的未交配雌蟲和羽化后9～12 d未交配雄蟲于種植有九里香的塑料杯內配對，一個塑料杯配一對，每天觀察記錄雌雄成蟲的交配情況，直至所有的雌蟲均發生交配為止。共配對觀察55對成蟲。

選取當天羽化的未交配雄蟲和雌蟲于種植有九里香的塑料杯內配對，一個塑料杯配一對，每天觀察記錄雌成蟲的交配和產卵情況，并統計雌蟲自羽化到開始產卵的時間，直至所有的雌蟲開始產卵為止。共配對觀察50對成蟲。

1. 2. 2 交配、產卵和羽化晝夜節律觀察 從7：00開始，每1 h觀察記錄1次室外養蟲籠新發生交配的成蟲情況，夜間用紅光手電筒（4.2 V）協助觀察。發現有成蟲交配，記錄交配時間并統計24 h每個時間段的交配對數，最后統計不同時間段內新發生交配次數占總交配次數的比例。連續觀察72 h。

從7：00開始，每1 h觀察1次室外養蟲籠雌成蟲產卵情況，夜間用紅光手電筒（4.2 V）協助觀察。發現九里香嫩梢處有卵后，將嫩梢剪下，在體視鏡下觀察并記錄不同時段成蟲的產卵量，連續觀察72 h。最后統計不同時間段內所產下的卵量占總產卵量的比例。

當養蟲籠內若蟲大量發育到5齡時開始觀察24 h中不同時間段若蟲羽化的數量，每1 h觀察1次，將羽化的成蟲取出并在體視鏡下觀察記錄雌雄性別，夜間用紅光手電筒（4.2 V）協助觀察。最后統計不同時間段內羽化的成蟲數量及不同性別成蟲的數量。觀察到的羽化蟲數不應少于200頭。

1. 3 統計分析

所有試驗數據均采用SPSS 17.0進行統計分析，在GraphPad Prism 5.0下制作圖表。

2 結果與分析

2. 1 柑橘木虱雌雄成蟲交配和雌蟲產卵前期觀察結果

觀察發現，不同雄蟲性發育成熟進度差異較明顯，交配前期在7～15 d，平均為9.84±1.79 d（n=50）。從圖2可看出，雄蟲在羽化后1～6 d均無交配發生，羽化后7 d部分雄蟲發育成熟，開始有交尾行為出現，但所占比例僅為8.00%，羽化后第9 d交配比例達最大值，為24.00%。雄蟲羽化第13 d時，雄蟲累計交配率達96.00%（圖3），表明此時多數雄蟲已發育至性成熟。

柑橘木虱雌蟲的交配前期與雄蟲不同，雌蟲交配前期在6～16 d，交配前期平均為10.64±2.25 d（n=55）。當天羽化的雌蟲不接受交配，羽化后第6 d僅有1.82%的雌蟲接受交配，羽化后第9 d雌蟲交配比例達最大值，為21.80%，以羽化后9～12 d交配所占比例最大，約占總數的78.14%，部分雌蟲在羽化后第16 d才接受交配（圖4）。從雌蟲累計交配率來看，羽化后第14 d累計交配率達94.41%（圖5），表明這一時間段內絕大多數雌蟲性成熟，能夠與雄蟲交配。

柑橘木虱雌蟲羽化后需經過9～10 d取食，使卵巢得到發育，第11 d交配后可立即產卵。從圖6可知，不同雌性成蟲產卵前期的差異明顯，最短7 d，最長20 d，平均為12.58±2.90 d（n=50）。雌成蟲羽化后一般在第11～12 d進入產卵高峰期，占個體總數的56.00%。

2. 2 柑橘木虱成蟲交配、產卵和若蟲羽化晝夜節律觀察結果

2. 2. 1 成蟲交配和產卵晝夜節律 室外觀察發現，柑橘木虱成蟲的繁殖活動集中發生在3：00—21：00，繁殖活動有一定的晝夜規律，且雌雄成蟲活動晝夜節律有明顯差異。雌雄成蟲交配或產卵前后均需補充營養。21：00—3：00成蟲大部分集中在葉背或嫩梢處，除個別成蟲發生交配行為外，其余個體一般不活動。

成蟲交配在24 h中有兩個高峰時段，分別在9：00—10：00和16：00—17：00，其中以9：00—10：00進行交配的個體最多（圖7）。在成蟲的兩個交配高峰時間段內，雄蟲求偶和交配活動較活躍，21：00后少有交配發生。雌雄成蟲交配時體軀朝同一方向平行排列;雌蟲找到合適的產卵地點時，腹部卷曲開始產卵（圖8）。

雌蟲交配結束后于11：00進入產卵活動期，其產卵有兩個高峰時段，分別在11：00—12：00和15：00—16：00，其中以11：00—12：00進行產卵的個體最多（圖7）。在雌蟲產卵的兩個高峰時段，其明顯比雄蟲活躍，且不接受雄蟲的求偶與交配，通常單獨在嫩梢頂端尋找合適的部位產卵（圖8）。

2. 2. 2 成蟲羽化晝夜節律 室外籠養觀察發現，羽化前大部分5齡若蟲會爬到嫩梢葉或成熟葉片背面停留（圖9），開始進入羽化階段，成蟲羽化后在羽化地點直接取食或爬行到植株合適的位置取食。初羽化的成蟲大多集中在成熟葉片背面。若蟲羽化主要發生在2：00—20：00，20：00—2：00未發現若蟲有羽化活動（圖10）。

雌雄成蟲的羽化高峰時段略有不同。雌蟲羽化通常有2個高峰時段，主要集中在9：00—10：00和13：00—14：00，以13：00—14：00羽化的個體數最多;雄蟲羽化只有1個高峰時段，主要集中在9：00—10：00（圖10）。表明雌雄成蟲羽化日節律存在兩性差異現象。

3 討論

本研究結果顯示，柑橘木虱雌雄成蟲的交配前期分別為10.64±2.25和9.84±1.79 d，雌蟲的產卵前期為12.58±2.90 d，說明成蟲初羽化都需經歷一段時間的取食和性成熟期才能進行交配和產卵，交配和產卵前期是柑橘木虱成蟲進行繁殖活動必須經歷的階段，且成蟲交配前期存在兩性差異，雄成蟲的性成熟時間早于雌成蟲。謝秀挺等（2016）研究證實柑橘木虱成蟲存在繁殖行為前期階段，且會受溫度變化的影響，但該研究并未明確指出成蟲的平均交配和產卵前期。部分種類的昆蟲如眉斑并脊天牛[Glenea. cantor（Fabricius）]兩性羽化出木后均有一個性成熟期才能進行繁殖活動，也證明包括柑橘木虱在內的部分種類昆蟲存在一定時長的交配和產卵前期階段（Wang et al.，1998;Lu et al.，2013）。而扁木虱科昆蟲在成蟲初羽化后有一段時間的取食發育才能進行繁殖活動，如中國梨木虱[Psylla pyrisuga（Forster）]的產卵前期為6 d（李慶和蔡如希， 1994），其繁殖期早于柑橘木虱成蟲，由此可知，不同扁木虱科的昆蟲繁殖行為前期存在差異，且扁木虱科昆蟲會根據自身性器官發育情況選擇在合適的時間進行繁殖活動，也是昆蟲進化過程中適應環境的結果。肖培彬等（2017）通過對不同生長階段柑橘木虱成蟲生殖器官的解剖發現，交配前期階段雄蟲的儲精囊小且外呈淺黃色，雌蟲卵巢和受精囊呈白色，受精囊半透明狀，呈不飽滿狀態;交配期階段雄蟲貯精囊外層變為橙色，明顯大于交配前期的貯精囊，雌蟲受精囊明顯變大;產卵階段雌蟲卵巢內有大量成熟的橙黃色卵，受精囊內有白色精包，證明柑橘木虱成蟲在交配前期階段不具備進行繁殖活動的能力，與本研究結論一致。本研究在室內環境條件下得出柑橘木虱雌雄成蟲的平均交配前期和雌成蟲平均產卵前期，今后的防治工作可根據成蟲存在交配前期這一特點，在成蟲還無法進行繁殖活動時期對其進行集中防治，可有效壓低種群的蟲口數量，控制種群下一代的發生量。本研究雖然獲得一定溫度條件下成蟲交配和產卵前期數據，但在溫度變化的情況下是否會對成蟲平均繁殖前期產生影響的問題尚未解決，也可能有其他的環境因素對成蟲繁殖前期產生影響，因此還需進行更多試驗以明確成蟲繁殖前期的時長范圍。

當柑橘木虱成蟲進入繁殖階段，繁殖活動會呈現一定的規律，成蟲交配、產卵和羽化活動主要在2：00—21：00進行，其活動高峰期分別為9：00—10：00、11：00—12：00和9：00—10：00。成蟲的繁殖活動發生在白晝，且若蟲羽化為成蟲的活動集中在成熟葉片背面，雄蟲羽化高峰只發生在上午，而雌蟲在上午和下午各有一個羽化高峰，由此說明成蟲羽化存在兩性差異現象。成蟲羽化的兩性差異現象存在于部分種類昆蟲中，如白星花金龜雌蟲先于雄蟲羽化（王萍莉等，2018），而部分種類的昆蟲不存在這一現象，如黃野螟（王忠等，2018）。目前，已有研究對柑橘木虱成蟲繁殖活動的生物學特性進行詳細記錄（王秀娟，2010），但繁殖活動的晝夜節律問題尚無詳細報道。Mankin等（2013）研究指出，昆蟲在合適的時間和地點活動可減少被天敵發現的概率，并可減少分享同一資源的不同物種間的相互競爭，在獲得充足食料的前提下使昆蟲種群的繁殖活動有規律地進行。柑橘木虱成蟲繁殖活動晝夜節律現象也是其與生態系統中其他物種競爭生存空間的結果。本研究詳細記錄了柑橘木虱成蟲繁殖活動的晝夜節律，可為今后根據柑橘木虱成蟲繁殖行為日節律的特點對其進行防治及預測預報提供參考，但在不同季節成蟲的繁殖活動是否也符合這一規律有待進一步探究。

昆蟲繁殖特性及活動規律是其長期進化的結果，成蟲在環境條件較穩定的情況下其繁殖活動規律不會有明顯變化。因此，探明昆蟲繁殖前期及繁殖活動規律，可為害蟲種群的預測預報提供參考。本研究通過探討柑橘木虱成蟲繁殖特性和繁殖活動晝夜節律，可為今后防治柑橘木虱提供基礎數據，最終為從行為學角度防治該害蟲提供新方法。

4 結論

柑橘木虱雌雄成蟲交配和雌蟲產卵前期分別為10.64±2.25、9.84±1.79和12.58±2.90 d，雌雄成蟲交配前期存在兩性差異;交配、產卵和羽化活動晝夜節律集中在2：00—21：00，各活動高峰期分別為9：00—10：00、11：00—12：00和9：00—10：00，雌雄成蟲羽化節律存在兩性差異?？筛鶕涕倌臼上x繁殖行為前期及活動規律對其進行防治及預測預報。

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（責任編輯 麻小燕）