高寒草甸生態系統蟻丘對小型土壤節肢動物群落的影響

薛 娟,魏 雪,何先進,吳鵬飛,*

1 西南民族大學青藏高原研究院,成都 610041 2 重慶大學環境與生態學院, 重慶 400044

小型土壤節肢動物作為消費者和分解者,是草地生態系統的重要的組成成分,對草地生態系統的物質循環和能量流動起著重要的調控作用[1]。已有研究表明,小型土壤節肢動物的活動能促進有機質分解、維持土壤結構、指示植被變化、改變土壤理化性質[2- 4]。草地生態系統小型土壤節肢動物群落受小型獸類、放牧等因素的影響[5- 6]。因此,小型土壤節肢動物通常也被視為草地生態系統響應干擾的指示類群[7]。

螞蟻是草地生態系統中分布最廣泛的昆蟲類群之一,具有龐大的生物量和改造環境的能力,被稱為“生態系統工程師”[8- 9]。螞蟻的筑丘行為作為草地生態系統不可忽視的干擾因子,能改變局部的環境特征,引起生境的異質性[10]。目前關于蟻丘的研究主要集中在對土壤理化性質、植物群落多樣性、微生物功能多樣性和土壤呼吸等方面[11- 19]。例如,螞蟻通過搬運、取食、消化及排泄有機殘體,影響了土壤養分的重新分配,從而對土壤理化性質產生顯著影響[11- 13],進一步改變了植物群落的高度、蓋度、生物量[14- 15]和結構[16]等。蟻丘土能維持較高的土壤溫度,使得土壤微生物的數量和活性有所升高,從而影響了土壤微生物群落功能多樣性[17-18]。此外,螞蟻筑巢能夠降低土壤容重,增加土壤孔隙度、持水性和通透性等,從而對土壤呼吸產生重要影響[19]。而已有的研究表明土壤理化性質[20]、植物群落[21]、土壤微生物群落[22]及土壤呼吸[23]的變化均可以影響小型土壤節肢動物群落。因此,螞蟻筑巢行為必然會影響小型土壤節肢動物群落。但目前未見關于蟻丘對小型土壤節肢動物群落多樣性影響方面的報道。

青藏高原素有“地球第三極”之稱,是地球上海拔最高、面積最大、形成最晚的高原。高寒草甸是青藏高原上的典型地帶性植被,其生態系統功能較脆弱,對干擾因子的響應較為強烈[16]。有研究表明,在青藏高原未退化的高寒草甸中蟻丘密度約為6—9個/hm2,直徑約為30—50 cm[24]。但目前還不清楚高寒草甸蟻丘對小型土壤節肢動物群落多樣性的影響。因此,本文通過調查蟻丘中小型土壤節肢動物,旨在了解高寒草甸生態系統中螞蟻筑丘活動對小型土壤節肢動物群落的影響。研究結果不僅可以揭示不同土壤節肢動物類群之間的內在聯系,還可為正確評價螞蟻在高寒草甸生態系統的功能提供依據。

1 研究區概況

若爾蓋濕地位于四川省阿壩藏族羌族自治州北部,地處青藏高原東北邊緣,屬于黃河中上游地區。其地理坐標介于102°08′—103°39′E,32°56′—34°19′N之間。海拔3400—3800 m之間,平均海拔3500 m。該區屬于高原寒帶濕潤季風氣候。最熱月為7月,平均氣溫10.8℃,絕對最高氣溫24.6℃；最冷月為1月,平均氣溫-10.6℃,絕對最低氣溫-33.7℃。4—7月基本為無霜期,無絕對無霜期。年降雨量600—800 mm,其中超過80%集中在4月下旬—10月中旬。年均日照2389 h,平均日照12 h。年均蒸發量1232 mm。植被以沼澤植被和草甸植被為主；其中草甸植被群落外貌相對單一,以嵩草屬(Kobresiaspp.)、蓼屬(Polygonumspp.) 植物為主,禾本科及毒害草伴生。土壤以高原草甸土、高原沼澤土、高原泥炭土為主,呈中性或微堿性反應,成土母質多為質地均勻的粉塵和亞粘土。

2 研究方法

2.1 樣地設置

本研究于2018年5月(春)、7月(夏)、10月(秋),在若爾蓋縣唐克鄉白河牧場進行。該牧場內分布有大量的廣布弓背蟻(Camponotusherculeanus),喜在落葉和枯枝下營巢。在該牧場內設置一個面積為100 m×100 m的正方形樣方作為定位觀測樣地,每次在樣地內隨機選取廣布弓背蟻筑巢自由形成的直徑大小為30—35 cm,高度為7—10 cm的蟻丘6個,蟻丘間隔10 m左右(圖1)。同時在與蟻丘相距2 m處且沒有蟻丘擾動的草地選取一個采樣點的作為對照。

圖1 高寒草甸蟻丘Fig.1 Ant-hills in alpine meadow ecosystem

2.2 小型土壤節肢動物采集、分離與鑒定

在橡膠手套保護下,除去蟻丘表層的凋落物等,使核心部分暴露。用容積為300 cm3環刀(Φ88 mm×h50 mm)快速采集蟻丘內容物,裝入自封袋內。另外,用300 cm3環刀采集對照土樣。采集的樣品做相應的標記,以備室內分離用。3次采樣,共采集土樣36份。

在實驗室內,用Tullgren法分離小型土壤節肢動物,溫度控制在38℃左右,分離時間為48 h。根據《中國土壤動物檢索圖鑒》[25]、《昆蟲分類檢索》[26]、《農業螨類學》[27]等文獻,在體式鏡(Olympus SZX16)和光學顯微鏡(Olympus BX53)下對收集到的小型土壤節肢動物進行鑒定。一般鑒定到屬,少數鑒定到科,并統計個體數量。

2.3 環境因子調查與分析

用容積為200 cm3環刀(Φ70 mm×h52 mm)測量蟻丘及對照點的土壤含水量和容重。另取一定量的蟻丘及對照土樣用于分析土壤化學性質。

土壤有機質用重鉻酸鉀氧化—外加熱法測定；土壤全氮采用硫酸鉀—硫酸銅—硒粉消煮,定氮儀自動分析法；土壤全磷采用硫酸—高氯酸消煮—鉬銻抗比色法；土壤水分含量采用烘干稱重法[28]。

2.4 數據分析處理

物種優勢度的劃分：個體數量占總捕獲量10%以上的類群為優勢類群；1%—10%左右的為常見類群；1%以下的為稀有類群。

群落多樣性的計算：采用以下幾個參數來分析小型土壤節肢動物群落多樣性。

豐富度指數：以小型土壤節肢動物的類群數表示。

Pielou優勢度指數(E)：E=H/lnS

式中,S代表總類群數,Pi為每個生境中第i個類群的個體密度占該生境小型土壤節肢動物總數的比例。

利用主成分分析法(Principal Component Analysis,PCA),對小型土壤節肢動物群落結構組成進行排序,分析過程中對其個體密度進行log(x+1)轉換。

利用雙因素方差分析對蟻丘、對照和月份間的小型土壤節肢動物群落的密度及多樣性進行檢驗。另外,用單因素方差分析分別對蟻丘和對照的不同月份間的差異性進行檢驗。分析前對數據進行正態檢驗,如果不符合正態分布則進行log(x+1)。對轉換后仍不符合正態分布的數據改用非參數檢驗。獲得顯著性后,采用LSD法或Mann — Whitney U test 法進行多重比較。采用回歸分析小型土壤節肢動物的個體密度、多樣性指數等與環境因子之間的關系。

數據分析采用IBM SPSS 20.0和Canoco for windows 4.5軟件進行完成。

3 結果與分析

3.1 小型土壤節肢動物群落組成結構差異

蟻丘中小型土壤節肢動物群落的組成結構與對照有一定差異(表1)。蟻丘和對照的小型土壤節肢動物類群數分別為34類、20類,呈下降趨勢。不同生境中,各類群的個體數量在群落中所占的比例也存在變化。在屬層次上,蟻丘中的優勢類群為庫跳屬(Coloburella)和隱跳屬(Cryptopygus),個體數分別占捕獲量的27.29%和20.92%；常見類群包含雙瘤吸螨屬(Biscirus)和布倫螨屬(Brennandania)等14類,占總捕獲量的46.94%；稀有類群包含露尾甲科成蟲(Nitidulidae adult)和尖奧甲螨屬(Oxyoppia)等18類,占總捕獲量的4.85%。對照中的優勢類群為擬缺跳屬(Pseudanurophorus)、布倫螨屬(Brennandania)、盾螨科(Scutacaridae)和絨螨科( Trombidiidae),個體數分別占捕獲量的13.86%、18.81%、10.89%和14.85%；常見類群包含雙瘤吸螨屬(Biscirus)和植綏螨科(Phytoseiidae)等9類,占總捕獲量的34.65%；稀有類群包含小大翼甲螨屬(Galumnella)和象甲科成蟲(Curculionidae adult)等7類,占總捕獲量的6.93%。

在綱層次上,彈尾綱(Collembola)個體數在蟻丘中占總捕獲量的54.36%,在對照中占24.75%。蛛形綱(Arachnida)個體數在蟻丘中占總捕獲量的44.07%,在對照中占68.32%。昆蟲綱(Insecta)個體數在蟻丘中占總捕獲量1.43%,在對照中占6.93%。雙尾綱(Diplura)個體數在蟻丘中占0.15%,在對照中沒有發現。

表1 蟻丘與對照中小型土壤節肢動物群落組成

小型土壤節肢動物群落排序分析結果(圖2)表明,蟻丘和對照間的小型土壤節肢動物群落組成結構存在明顯差異,且隨采樣月份變化,以5、10月的小型土壤節肢動物群落結構差異較明顯。此外,不同月份間,影響小型土壤節肢動物群落結構的主要類群不同。5、7、10月份,在PC1軸上影響群落結構的主要類群分別是絨螨科(Trombidiidae)、庫跳屬(Coloburella)和小黑螨屬(Caligonellidae)等,在PC2軸上影響群落結構的主要類群是隱跳屬(Cryptopygus)、下盾甲螨屬(Hypovertex)和寄螨科(Parasitidae)等。

圖2 蟻丘與對照間小型土壤節肢動物群落結構差異Fig.2 Differences in soil microarthropod communities between ant-hills and controls

3.2 優勢類群動態

長角跳目、前氣門亞目、甲螨亞目在群落中所占比例在10%以上,是優勢類群(表1),因此對這3個類群的變化進行分析。從3個月的整體情況來看,蟻丘中長角跳目和甲螨亞目的個體密度及個體百分比均高于對照；而前氣門亞目的個體密度高于對照,個體百分比則低于對照(圖3)。雙因素方差分析(表2)結果表明,蟻丘中3個優勢類群的個體密度均顯著高于對照(P<0.05),但蟻丘中僅甲螨亞目個體百分比顯著高于對照(P<0.05),而長角跳目及前氣門亞目個體百分比在蟻丘和對照間無顯著差異(P>0.05)。

圖3 優勢類群的個體密度及百分比動態(平均值±標準誤)Fig.3 The dynamics in individual density and percentage of the dominant groups (Mean±SE)不同大寫字母表示不同生境間差異顯著(P<0.05),不同小寫字母表示相同生境不同月份間差異顯著(P<0.05)

3.3 小型土壤節肢動物群落密度及多樣性差異

蟻丘中小型土壤節肢動物群落的類群數、個體密度、Shannon多樣性指數均高于對照；而Pielou均勻度指數無明顯變化(圖4)。月份變化上,從5月到10月,蟻丘和對照的小型土壤節肢動物群落個體密度、Shannon多樣性指數、類群數均呈增加趨勢(圖4)。雙因素方差分析結果表明(表3),蟻丘中小型土壤節肢動物群落的個體密度、類群數和Shannon多樣性指數均顯著高于對照(P<0.05)；月份變化對、類群數、Shannon多樣性指數也有顯著影響(P<0.05)。蟻丘中小型土壤節肢動物群落僅有個體密度在不同月份間存在顯著差異(P<0.05),而對照中小型土壤節肢動物群落類群數、Shannon多樣性指數、Pielou均勻度指數均隨月份變化顯著增加(P<0.05)。

表2 優勢類群個體數量及百分比的雙因素方差分析結果

圖4 蟻丘及對照的小型土壤節肢動物群落密度及多樣性(平均值±標準誤)Fig.4 The individual density and diversity index of soil microarthropod communities in ant-hills and controls (Mean±SE)不同大寫字母表示不同生境間差異顯著(P<0.05),不同小寫字母表示同一生境不同月份間差異顯著(P<0.05)

表3 蟻丘與對照的小型土壤節肢動物群落密度及多樣性差異性分析

3.4 土壤理化性質與小型土壤節肢動物的關系

蟻丘和對照兩個不同生境的土壤理化性質如表4。蟻丘土壤中的有機質、全氮、全磷含量均顯著高于對照土壤(P<0.01或0.05),但容重、含水量均顯著低于對照區土壤(P<0.01)。

表4 蟻丘和對照的土壤理化性質(n=6)

小型土壤節肢動物群落各參數與環境因子的回歸分析(表5)結果表明,小型土壤節肢動物的類群數、Shannon多樣性指數、前氣門亞目的密度與有機質、全氮、全磷含量呈顯著正相關(P<0.05),個體密度與有機質含量呈顯著正相關(P<0.05),甲螨亞目的密度與全氮含量呈顯著正相關(P<0.05),個體密度、類群數、Shannon多樣性指數、長角跳目、前氣門亞目、甲螨亞目的密度與土壤容重呈顯著負相關(P<0.05)。

表5 小型土壤節肢動物與環境因子間的相關分析

4 討論

4.1 蟻丘對小型土壤節肢動物群落的影響

本研究結果表明,蟻丘中小型土壤節肢動物群落結構與對照即高寒草甸土壤明顯不同,以螨類為主要類群的小型土壤節肢動物群落轉變為以跳蟲為主要類群,說明蟻丘對小型土壤節肢動物的群落組成影響較大。此外,蟻丘還能夠顯著提高小型土壤節肢動物群落的個體密度和多樣性,反映出螞蟻通過筑丘活動產生與周圍不同的微環境,有利于小型土壤節肢動物生存。

首先,吳鵬飛等在對高寒草甸生態系統土壤動物群落的研究中發現食物資源的多寡和環境條件改變是影響小型土壤節肢動物群落結構及多樣性的主要原因[29]。本研究中,蟻丘小型土壤節肢動物密度顯著高于對照主要是由于彈尾綱中的庫跳屬、隱跳屬和符跳屬以及螨類中的布倫螨屬、雙瘤吸螨屬、微奧甲螨屬和下盾甲螨屬的個體數量顯著增加。庫跳屬、隱跳屬和符跳屬主要為菌食性[30],而布倫螨屬、雙瘤吸螨屬、微奧甲螨屬和下盾甲螨屬主要為腐食性[31]。由此可知,蟻丘環境有利于菌食性跳蟲和腐食性螨類。這可能是因為蟻丘內的環境有利于促進土壤微生物生長和繁殖[18,32],能夠為菌食性小型土壤節肢動物提供豐富的食物資源[31]。而螞蟻通過筑巢、取食及排泄等活動可把其他昆蟲尸體、植物組織、動物糞便以及自身的排泄物聚集在蟻丘內[33- 34]。我們通過對蟻丘土樣過篩處理,發現蟻丘土壤主要是牦牛糞便、鼠兔糞便、細碎糞便與土壤草屑的混合物,平均比例為1%、53%和46%。大量的脊椎動物糞便不僅可增加土壤有機質、改善土壤結構,促進微生物生長,還可為腐食性小型土壤節肢動物提供大量的食物資源[35]。馬金豪等在若爾蓋沙化草地生態恢復過程中,也發現向土壤中添加家畜糞便等有機物能影響土壤動物群落結構及多樣性[36]。

其次,土壤理化性質是小型土壤節肢動物生存的條件,能引起類群數、個體密度的分布差異[37]。本研究發現土壤容重與個體密度、類群數、多樣性指數呈顯著負相關,這與崔麗巍等人在川西北冷杉林群落恢復過程中土壤動物群落的研究結果一致[38]。有機質含量與類群數、多樣性指數、個體密度顯著正相關,全氮、全磷含量與類群數、多樣性指數呈顯著正相關,而吳鵬飛等人在研究土壤動物對高寒草甸退化響應的過程中也有類似的發現[29]。蟻丘內的土壤容重顯著低于對照,這可能與蟻丘土壤主要由草屑、動物糞便組成有關；使土壤處于疏松狀態,通透性好,有利于小型土壤節肢動物的活動和繁殖[39- 40]。而有機質、全氮、全磷含量則顯著高于對照,這種富集作用主要是由于螞蟻的糞便、排泄物、動物尸體、植物殘渣等在蟻巢內聚集[33- 34]；從而顯著改善了土壤結構,提高土壤養分,可為小型土壤節肢動物提供豐富的食物資源和更為合適的居住環境[41- 42]。本研究中含水量雖然與小型土壤節肢動物的個體密度、類群數、多樣性指數、均勻度指數的相關性不顯著,但其變化趨勢與小型土壤節肢動物群落多樣性動態基本一致,可能的原因是,食物等資源充足的情況下小型土壤節肢動物群落內不同個體間的競爭排斥作用較弱[43]。

此外,李霽航等在研究螞蟻筑巢對土壤呼吸影響的過程中發現蟻丘內能夠維持較高的土壤溫度[19]。這可能與蟻巢對溫度的物理隔離、蟻巢內螞蟻數量眾多,螞蟻呼吸以及蟻巢內微生物的新陳代謝產生較多的熱量密切相關[32, 44]。李萌等在貢嘎山東坡典型植被類型土壤動物群落特征的研究中發現,土壤動物群落的個體密度、多樣性指數與土壤溫度呈正相關[45]。蒙鳳群等在川西北高寒草甸蟻丘對植物群落演替的研究中表明螞蟻筑巢降低了植物群落密度,增加了光照強度[33]；而太陽輻射量的增加可以提高小型土壤節肢動物個體密度和多樣性[46]。因此,蟻丘中小型土壤節肢動物的個體密度、多樣性指數均高于對照。螞蟻作為地球上分布廣泛、種類豐富和數量巨大的社會性昆蟲[18],對生態系統結構和功能的形成有關鍵的作用[47]。目前已有將螞蟻用作土地利用與保護[48]、植被恢復[49]、牧場監測[50]、生物多樣性[51]等方面的指示生物。鑒于本文發現蟻穴中小型土壤節肢動物密度和多樣性顯著高于對照,因此螞蟻可以作為高寒草甸生態系統小型土壤節肢動物多樣性的指示生物。

4.2 蟻丘對小型土壤節肢動物季節動態的影響

本研究還發現蟻丘和對照的小型土壤節肢動物季節動態不同,在蟻丘中小型土壤節肢動物僅個體密度有顯著的季節變化,而對照中的類群數、多樣性指數、均勻度指數有顯著的季節變化。蟻丘內小型土壤節肢動物密度顯著變化主要是因為7月份庫跳屬、下盾甲螨屬的個體數量和10月隱跳屬、雙瘤吸螨屬的個體數量都遠大于5月,而這幾類主要為菌食性和腐食性小型土壤節肢動物[30,52]。在高寒草地,5—10月份的月均氣溫8.0 ℃,月均土溫12.0 ℃[53],5月表層土壤剛解凍,氣溫較低,不利微生物繁殖和腐殖質形成,而7、10月溫濕度相對較高,有利于蟻穴內微生物繁殖和腐殖質的形成。此外,在若爾蓋地區,年降雨量600—800 mm,且主要集中在5—8月[54],地表水分聚集不利于螨類和跳蟲土壤動物的取食和棲息[55],因此菌食性和腐食性小型土壤節肢動物的個體密度顯著增加。作為對照的高寒草甸中小型土壤節肢動物多樣性指數季節變化顯著是因為小型土壤節肢動物群落的類群數和Shannon多樣性指數在5、10月間有顯著差異。其原因可能是因為這期間若爾蓋高寒草地植物群落的組成種類、高度、蓋度以及氣候因子的季節變化相對較大,影響了小型土壤節肢動物的群落組成和多樣性。吳鵬飛等在大型土壤動物群落對高寒草甸退化的響應的研究中發現,降水的季節性增加可導致部分小型土壤節肢動物的多樣性下降[29]。,而蟻丘則因為其植物少,且有較多的草碎屑等物質,可以遮擋雨水進入,因此蟻丘內部的環境相對穩定,小型土壤節肢動物群落的類群組成結構也相對穩定,導致多樣性指數的季節變化不顯著。

5 結論

高寒草甸生態系統的蟻丘能明顯改變小型土壤節肢動物群落組成結構,使以螨類為主要類群的高寒草地小型土壤節肢動物群落轉變為以跳蟲為主要類群。蟻丘還能顯著提高小型土壤節肢動物的群落密度及多樣性,尤其是能夠顯著增加菌食性跳蟲和腐食性螨類的個體數量。此外,蟻丘對小型土壤節肢動物群落組成及多樣性的季節動態也有明顯的影響。土壤容重和有機質含量分別是影響小型土壤節肢動物群落密度和多樣性的主要環境因子。