2009—2021年夏季長江口海域浮游生物群落結構時空分布特征及其影響因素研究

李立群，王 艷，王 彪，盧士強，雷 坤，何柄震，程全國

1. 沈陽大學環境學院，遼寧 沈陽 110044

2. 中國環境科學研究院流域水環境污染綜合治理研究中心，北京 100012

3. 上海市環境科學研究院，上海 200233

浮游生物作為近海生態系統的基礎，在近岸海域物質循環和能量流動中起重要作用[1]. 浮游植物是主要初級生產者之一，其物種組成、群落結構不僅影響水體的物質循環、能量流動和水體凈化效率，而且能夠調節生態系統平衡[2-3]. 浮游動物在海洋生態系統中起著重要的調控作用，其動態變化控制著初級生產力的節律、規模和歸宿，浮游動物的變化可直接反映生態系統的健康狀況[4].

長江口是我國最大的河口，地處陸海交匯區域，生態環境復雜多變，生態系統敏感脆弱[5-6]. 長期以來，長江口海域生態環境問題凸顯[7]. 一方面，長江口及鄰近海域富營養化嚴重，營養鹽結構失衡，水環境質量較差[8-9]. DO濃度雖然近20年有所升高，但是仍監測到低氧區的存在[10]；另一方面，海洋工程[11]和人類活動[12]破壞海洋生物棲息地，導致生物群落結構不穩定，生態系統長期處于亞健康狀態.

關于長江口海域浮游生物群落結構特征及其影響因素，前人做了大量研究，但大多基于特定航次或部分年份的監測數據[13-19]，分析浮游植物或浮游動物的變化趨勢及其與環境因子之間的關系，缺乏利用長時間序列同時分析長江口海域浮游植物與浮游動物的時空分布特征. 長江口同時受陸源污染排放以及潮汐和鹽水入侵影響，不同水域受到的環境壓力不同.因此，本文參照文獻資料[20-24]，選擇鹽度5‰和25‰等值線作為口門區(鹽度＜5‰)、河口區(鹽度5‰～25‰)和海水區(鹽度＞25‰)分界線，基于2009-2021年長序列監測數據，分區探討長江口海域浮游生物群落結構分布特征及其影響因素，以期為長江口海域生態環境管理提供基礎.

1 研究區域與研究方法

1.1 研究區域

研究區域為長江口海域，位于30°30'N～31°50'N、121°05'E～123°15'E之間，其范圍如圖1所示. 長江口受多流系混合作用影響，河口東南部有高溫、高鹽、低營養鹽的臺灣暖流北上，北部有南下的蘇北沿岸流，復雜的海流與充沛的沖淡水混合[25]，上游下泄的泥沙與下游上溯的泥沙在此集聚，伴隨咸淡水混合絮凝并下沉，在口門處形成了最大渾濁帶[26]，該區域營養鹽含量豐富，富營養化較為嚴重[27].

圖1 研究區范圍及監測站位示意Fig.1 Schematic of the study area and monitoring stations

1.2 數據來源

本文收集了2009-2021年每年夏季(7-8月)長江口海域生態環境監測數據，主要包括磷酸鹽(PO4-P)、硅酸鹽(SiO3-Si)、溶解性無機氮(DIN)濃度以及浮游植物、浮游動物數據，監測站位如圖1所示.

采樣及監測方法參考GB/T 17378-2007《海洋監測規范》[28]. 水質采樣要求：水深＜10 m時，采表層樣；水深≥10 m時，采表層、底層樣. 浮游植物采用淺水Ⅲ型浮游生物網垂直拖網，浮游動物采用淺水Ⅰ型和Ⅱ型浮游生物網，種類組成(包括優勢種和常見種等)結合淺水Ⅰ型和Ⅱ型浮游生物網樣品分析；生物密度、生物量采用淺水Ⅰ型浮游生物網采集的樣品數據. 浮游植物和浮游動物數據采用垂直拖網數據，不區分表底層，水質數據采用表層數據進行分析.

1.3 研究方法

1.3.1 排序分析方法

排序分析方法使用Canoco 5軟件對浮游生物與環境因子進行分析，由于各指標間數據差異較大，在進行排序分析前，將響應變量和解釋變量數據進行lg(X+1)轉化(除pH外)，使數據趨于正態分布(p＜0.05).首先進行去趨勢對應分析(DCA)，若DCA長度梯度的最大值小于3，則采用冗余分析(RDA)；若DCA長度梯度的最大值大于4，則采用典范對應分析(CCA)；若DCA長度梯度的最大值在3和4之間，則采用冗余分析(RDA)或典范對應分析(CCA)皆可. 該研究對不同區域浮游生物類群豐度進行DCA分析，其最大長度梯度值均小于3，因而選用RDA分析法探究浮游生物特征變化影響因素.

1.3.2 生物多樣性指數

運用優勢度指數(Y)、Shannon-Wiener多樣性指數(H′)、Pielou均勻度指數(J)和Margalef豐富度指數(d)來計算浮游生物群落特征，其中，優勢度可以反映區域內群落的優勢種，且優勢度指數Y≥0.02的物種叫做浮游生物優勢種，Shannon-Wiener多樣性指數可以反映物種多樣性，Pielou均勻度指數可直觀反映各群落個體數目分配的均勻程度，Margalef豐富度指數可以反映物種豐富情況，其計算公式[29-32]如下：

式中，ni為第i個物種的個體數，fi為第i個物種的出現頻率，N為所有物種的總個體數，Pi為第i個物種的個體數占該監測站位總個體數的比例，S為總種數.

1.3.3 數據處理

統計分析圖采用Origin軟件進行繪制，空間分布圖采用ArcGIS 10.2軟件進行繪制，插值方法采用反距離加權算法.

2 浮游生物群落結構時空變化特征

2.1 浮游植物群落結構時空分布特征

2.1.1 浮游植物種類組成

2009-2021年夏季長江口海域共鑒定出浮游植物34～177種，平均119種，2010年最低，2021年最高(見圖2)，平均種類數比20世紀90年代有所增加[33].從時間變化來看，浮游植物物種數量呈波動增加的趨勢，在2012年、2017年和2020年均達到了極大值.空間分布上，浮游植物物種數量呈現出由口門區至海水區逐漸遞增的趨勢，與鹽度的空間分布規律較為一致(見圖2).

圖2 2009—2021年夏季長江口海域浮游植物物種數量的時空分布Fig.2 Spatial and temporal distribution of phytoplankton species abundance in the Yangtze River Estuary during the summer of 2009-2021

2016-2021年夏季長江口海域浮游植物的群落組成如圖3所示，其中硅藻在各年份浮游植物種類組成上占絕對優勢，占總種類數的53.9%～68.1%；甲藻次之，占總種類數的13.4%～26%. 從年際變化來看，甲藻占比略有上升，硅藻占比略有下降.

圖3 2016—2021年夏季長江口海域浮游植物的群落組成Fig.3 Community composition of phytoplankton in the Yangtze River Estuary during the summer of 2016-2021

2.1.2 浮游植物細胞數量

2009-2021年夏季長江口海域浮游植物細胞數量的時空分布如圖4所示，其年均細胞數量范圍為0.52×105～276.94×105個/m3，平均值為40.05×105個/m3，2014年最低，2011年最高. 年際變化上，浮游植物的細胞數量總體呈上升趨勢，空間分布上，浮游植物細胞數量的高值區主要集中在河口區.

圖4 2009—2021年夏季長江口海域浮游植物細胞數量的時空分布Fig.4 Spatial and temporal distribution of phytoplankton cell counts in the Yangtze River Estuary during the summer of 2009-2021

2.1.3 浮游植物生物多樣性

2009-2021年夏季長江口海域浮游植物生物多樣性指數的時空分布特征如圖5所示. Shannon-Wiener多樣性指數范圍為0.43～1.08，2021年最低，2020年最高；Pielou均勻度指數范圍為0.14～0.57，2021年最低，2015年最高；Margalef豐富度指數范圍為0.47～1.49，2010年最低，2020年最高.

從時間變化來看，浮游植物的Shannon-Wiener多樣性指數和Margalef豐富度指數變化波動較大，Pielou均勻度指數變化較小. 2021年Margalef豐富度指數較2009年有明顯升高，這與浮游植物物種數量呈上升趨勢相符合，從2015年開始，浮游植物細胞數量持續波動，導致Pielou均勻度指數自2015年開始呈現出緩慢下降的趨勢，Shannon-Wiener多樣性指數無明顯變化.

在空間分布上，浮游植物的Margalef豐富度指數分布與其物種數量的空間分布相符合，高值區集中在海水區，Shannon-Wiener多樣性指數和Pielou均勻度指數的高值區則集中在口門區和海水區. 河口區內，浮游植物聚集，細胞數量高，因此Pielou均勻度指數較低；海水區內，Margalef豐富度指數和Pielou均勻度指數均為高值區，因此Shannon-Wiener多樣性指數也較高；口門區內，Margalef豐富度指數較低而Pielou均勻度指數較高，因此Shannon-Wiener多樣性指數存在小范圍的高值區.

2.1.4 浮游植物優勢種

2009-2021年夏季長江口海域浮游植物優勢種的變化情況如表1所示. 由表1可以看出，2009-2021年夏季長江口海域共出現了10種優勢種，其中硅藻門9種，甲藻門1種(梭角藻)，2014年優勢種種類數最多. 中肋骨條藻占絕對優勢，出現頻率達到84.61%，除2010年和2013年外，一直是優勢種且是第一優勢種. 2010年第一優勢種為顆粒直鏈藻，2013年第一優勢種為虹彩圓篩藻. 各優勢種的優勢度指數變化差異較大，最低值為0.023，最高值為0.621，這表明長江口海域浮游植物群落處于不穩定的狀態，且結構趨于簡單.

2.2 浮游動物群落結構時空分布特征

2.2.1 浮游動物種類組成

2009-2021年夏季長江口海域共鑒定出浮游動物37～255種，平均種類數為122種，2010年最低，2009年最高(見圖6). 從時間變化來看，浮游動物物種數量2010年出現谷值后呈先上升再微幅下降的趨勢.在空間分布上，與浮游植物類似，浮游動物物種數量也呈現出由口門區至海水區逐漸遞增的趨勢(見圖6).

2016-2021年夏季長江口海域浮游動物的種類組成較為豐富(見圖7)，以橈足類為主，占比為22.8%～34%，腔腸動物次之，占比為12.2%～21.6%. 橈足類動物占比有下降的趨勢，而腔腸動物有升高的趨勢，二者處于動態平衡的互補狀態.

圖7 2016—2021年夏季長江口海域浮游動物的群落組成Fig.7 Community composition of zooplankton in the Yangtze River Estuary during the summer of 2016-2021

2.2.2 浮游動物密度和生物量

2009-2021年夏季長江口海域浮游動物密度和生物量的時空變化如圖8和圖9所示. 由圖8和圖9可見，浮游動物密度范圍為9.19～372.18個/m3，2020年最低，2017年最高；生物量范圍為132.8～815.49 mg/m3，2020年最低，2016年最高. 浮游動物的密度和生物量在2016年、2017年異常升高，2018-2020年大幅回落，此后呈上升趨勢. 空間分布上，浮游動物的密度與生物量分布大體一致，高值區集中在河口區內. 在口門區，浮游動物的密度也存在小范圍的高值區.

圖9 2009—2021年夏季長江口海域浮游動物密度和生物量的空間分布Fig.9 Spatial distribution of zooplankton density and biomass in the Yangtze River Estuary during the summer of 2009-2021

2.2.3 浮游動物生物多樣性

2009-2021年夏季長江口海域浮游動物多樣性的時空分布如圖10所示. Shannon-Wiener多樣性指數范圍為1.15～1.92，2016年最低，2009年最高；Pielou均勻度指數范圍為0.52～0.75，2016年最低，2021年最高；Margalef豐富度指數范圍為1.77～3.73，2010年最低，2021年最高.

圖10 2009—2021年夏季長江口海域浮游動物生物多樣性的時空分布Fig.10 Spatial and temporal distribution of zooplankton biodiversity in the Yangtze River Estuary during the summer of 2009-2021

從年際變化來看，浮游動物Shannon-Wiener多樣性指數、Pielou均勻度指數和Margalef豐富度指數均有上升的趨勢. 2010年由于物種數量較少，所以導致Margalef豐富度指數和Shannon-Wiener多樣性指數也達到了極小值.

在空間分布上，浮游動物Shannon-Wiener多樣性指數和Margalef豐富度指數均呈現出由口門區向海水區逐漸增大的趨勢，與浮游動物物種數量的分布趨勢較為一致；Pielou均勻度指數則相反，在口門區形成了高值區.

2.2.4 浮游動物優勢種

2009-2021年夏季長江口海域浮游動物優勢種的變化情況如表2所示. 從表2可以看出，2009-2021年夏季長江口海域共出現了14種優勢種，其中橈足類動物10種，浮游幼體3種，腔腸動物1種，2015年優勢種種類數最多. 太平洋紡錘水蚤出現頻率高達100%，分別在2010年、2012-2014年、2016年、2018-2019年成為第一優勢種. 2009年第一優勢種為短尾類溞狀幼蝦，2011年第一優勢種為真刺唇角水蚤，2015年第一優勢種為針刺擬哲水蚤，2017年第一優勢種為溞屬，2020-2021年第一優勢種為蟲肢歪水蚤. 相較于浮游植物，浮游動物的優勢種更為豐富，且各優勢種的優勢度指數變化較小，最低值為0.045，最高值為0.148，這表明浮游動物的群落結構相對比較穩定.

表2 2009—2021年夏季長江口海域浮游動物優勢種的變化情況Table 2 Changes in dominant zooplankton species in the Yangtze River Estuary during the summer of 2009-2021

2.3 浮游生物群落結構變化特征歷史比較

根據歷史調查資料，20世紀50年代，夏季長江口海域浮游植物細胞數量約為19×107個/m3，浮游動物細胞數量約為1 000 mg/m3. 到了20世紀80年代，浮游植物種類數量總體呈上升趨勢[34-35]，浮游動物生物量逐漸開始升高，21世紀初，長江口赤潮發生頻率開始增加，長江口海域浮游植物和浮游動物均受到了影響，浮游生物變化波動幅度均比較大[36-37]. 經過一系列的措施控制，近年來長江口海域赤潮發生頻率已經大幅下降，但是由于營養鹽結構比例失衡，有毒赤潮的比例增大，這對浮游植物硅藻和甲藻的演替產生了重要影響. 學者們發現長江口海域近50年來浮游植物群落中的硅藻比例下降，甲藻比例上升[38-40]，這與該文的研究結果一致.

也有學者對豐枯水期長江口海域浮游植物群落結構特征進行研究，發現豐水期浮游植物物種豐富，細胞數量高，在近岸水域形成高值區，枯水期物種數量較少，細胞數量低，在離岸水域形成高值區[41]. 長江口海域為赤潮高發區[42]，每年5-8月為赤潮高發時段，監測期間部分站位正在發生中肋骨條藻赤潮，異于正常時期水體狀態，細胞數量觀測值會出現偏高的情況[12]. 浮游植物密集區與浮游動物高生物量區常同時出現于近岸低鹽水與外海高鹽水的交匯區，也就是最大渾濁帶范圍內，渾濁帶內咸淡水混合，泥沙沉積，營養鹽含量豐富[43]，有利于浮游植物和浮游動物的生長，與其細胞數量的空間分布特征大體一致[44]. 根據歷史資料，2017年7月的長江徑流量顯著高于2018年，是近10年中較大的一年，勢力強、范圍廣的沖淡水帶來了大量的低鹽類群生物，導致浮游動物的細胞數量在2017年大幅增加，2018年又大幅降低[45]. 夏季長江口海域黑潮勢力強盛，外海水團攜帶的高溫高鹽物種逐漸向近岸擴展，所以在近岸也會形成小范圍的密度高值區.

生物多樣性的歷史研究表明，長江口海域浮游生物的生物多樣性呈下降趨勢[46]，但該研究結果顯示浮游動物多樣性水平自2016年開始呈上升趨勢，這意味著長江口海域浮游生態系統進入了新的發展階段. 就生物多樣性的空間分布而言，口門區及部分河口區，陸源輸入帶來了豐富的氮、磷營養鹽，加之河口區咸淡水混合，促進了浮游植物和浮游動物的生長，Pielou均勻度指數高值區則集中在此，與浮游植物的細胞數量和浮游動物的密度、生物量的空間分布一致. 海水區受黑潮影響，鹽度高，營養鹽含量豐富，黑潮攜帶大量浮游植物暖水種進入東海[47]，Margalef豐富度指數和Shannon-Wiener多樣性指數均為高值區，與浮游植物物種數量的空間分布趨于一致.

3 浮游生物群落結構特征變化的影響因素

根據2.1～2.2節中浮游生物的空間分布，鹽度是影響浮游植物和浮游動物分布的最主要因素.長江口海域環境復雜，浮游生物的生長受到多種因素的綜合影響. 為了探究影響浮游生物特征變化的主要因素，該文分別選擇浮游植物和浮游動物占比較大的兩個類群，浮游植物選擇了硅藻和甲藻，浮游動物選擇了橈足類動物和腔腸動物，結合同步監測的水質數據PO4-P、SiO3-Si、DIN、DO、SS(懸浮物)、COD、Chla濃度以及DIN/P(物質的量比，下同)、Si/P(物質的量比，下同)、Si/DIN(物質的量比，下同)、鹽度(Salinity)、水溫(Temp)、pH等13個環境因子進行排序分析. 由于長江口海域不同的水域受到的主導因素不同，因此按照口門區(鹽度＜5‰)、河口區(鹽度為5‰～25‰)、海水區(鹽度＞25‰)分水域進行分析.

浮游植物細胞數量與環境因子的RDA排序圖如圖11所示. 口門區，前兩個軸可以解釋80.1%的變量，根據蒙特卡洛檢驗結果，篩選出Chla濃度(p=0.008)、PO4-P濃度(p=0.012)以及Salinity(p=0.018)3個具有顯著解釋性的環境因子. 硅藻細胞數量與SS、Chla、COD濃度及Salinity均呈顯著相關；甲藻細胞數量與DO、PO4-P濃度均呈顯著相關. 河口區，前兩個軸可以解釋87.5%的變量，根據蒙特卡洛檢驗結果，篩選出Chla濃度(p=0.008)、COD濃度(p=0.04)及Salinity(p=0.01)3個具有顯著解釋性的環境因子. 硅藻細胞數量與SS、Chla濃度及DIN/P、Si/P均呈顯著相關，甲藻細胞數量與Chla濃度呈顯著相關. 海水區，前兩個軸可以解釋77.7%的變量，根據蒙特卡洛檢驗結果，篩選出DIN濃度(p=0.01)、DO濃度(p=0.01)、Si/DIN(p=0.03)3個具有顯著解釋性的環境因子. 硅藻細胞數量和甲藻細胞數量均與SS、Chla、COD濃度以及DIN/P、Temp呈顯著相關.

浮游動物密度與環境因子的RDA排序圖如圖12所示. 口門區，前兩個軸可以解釋100%的變量，根據蒙特卡洛檢驗結果，篩選出PO4-P濃度(p=0.05)1個具有顯著解釋性的環境因子. 橈足類動物密度與DO、PO4-P濃度以及Temp、pH均呈顯著相關，腔腸動物密度與DIN、Chla濃度均呈顯著相關. 河口區，前兩個軸可以解釋30.2%的變量，根據蒙特卡洛檢驗結果，篩選出Salinity(p=0.006)、Temp(p=0.002)2個具有顯著解釋性的環境因子. 橈足類動物密度與Temp、SS濃度均呈顯著相關，腔腸動物密度與DIN/P呈顯著相關. 海水區，前兩個軸可以解釋63.1%的變量，根據蒙特卡洛檢驗結果，篩選出DO濃度(p=0.05)一個具有顯著解釋性的環境因子. 橈足類動物密度與Chla、SS、COD濃度以及Temp、DIN/P均呈顯著相關，腔腸動物密度與DIN濃度呈顯著相關.

圖12 浮游動物密度與環境因子的RDA排序圖Fig.12 RDA ordination plot of zooplankton density versus environmental factors

綜上，口門區，SS、Chla、COD、DO、PO4-P、DIN濃度以及Temp、pH、Salinity是浮游植物和浮游動物群落結構的主要影響因子；河口區，SS、Chla濃度以及DIN/P、Si/P、Temp是浮游植物和浮游動物群落結構的主要影響因子；海水區，SS、Chla、COD、DIN濃度以及DIN/P、Temp是浮游植物和浮游動物群落結構的主要影響因子. 其中共同的環境因子主要是SS、Chla濃度以及Temp、Salinity、DIN/P，概括來說是水溫、鹽度、光照和營養鹽4個主要環境因素，與已有研究結果[48-51]相符. 水溫對浮游植物的生長有著直接的關系，影響著浮游生物細胞新陳代謝的速率，對酶的活性、營養鹽吸收效率和細胞分裂周期等會造成影響[52-53]. 鹽度主要受陸源輸入和外海洋流共同作用，在口門區，強大的長江沖淡水攜帶了大量氮磷營養鹽入海，加之黑潮影響的海水區有高溫高鹽海水輸入，不僅會帶來豐富的物種，同時也為浮游生物的生存和繁殖提供了有利的條件[54-55]. 光照是浮游生物的能量來源基礎，在河口區內，懸浮物含量高，導致光照條件差，極大地影響了浮游植物的光合作用，降低了Chla濃度[56-58].

除了環境因素對浮游生物的影響以外，生物之間的競爭與捕食作用也是調節浮游生物群落結構的主要動力. 浮游動物的捕食作用可分為浮游動物對浮游植物的捕食、肉食性浮游動物對其他浮游動物的捕食[59]，以及魚類對浮游動物的捕食[60]. 在浮游動物中，枝角類和輪蟲的食物生態位幾乎完全重疊，競爭激烈，而橈足類和枝角類的食物生態位重疊度相對較低，競爭作用不大[61]. 在浮游動物與浮游植物中，低濃度藻類環境下，常見橈足類的攝食能有效控制目標藻種的生長，而在高濃度藻類環境下，其攝食作用對目標藻種生長的抑制效果不明顯[62]. Geiger等[63]則認為：浮游動物組成與魚類捕食強度有關，捕食強度小，小型浮游動物數量下降，大型浮游動物如橈足類占優勢；捕食強度大，則橈足類等數量大大下降，小型浮游動物占優勢.

4 結論

a) 時間上，2009-2021年夏季長江口海域浮游植物物種數量和細胞數量呈上升趨勢，群落結構以硅藻為主，甲藻占比近年來有所升高. 浮游動物物種數量、密度和生物量整體呈下降趨勢，群落組成以橈足類動物為主. 空間上，浮游植物和浮游動物物種數量呈現出由口門區向海水區遞增的趨勢，與鹽度分布較為一致.

b) 浮游動物多樣性水平整體優于浮游植物，二者生物多樣性的空間分布較為一致. 其中，海水區(鹽度＞25‰)浮游生物多樣性和豐富度均較高，結構復雜；口門區(鹽度＜5‰)浮游生物種類少，但均勻度較高；河口區(鹽度為5‰～25‰)浮游生物種類較多但分布不均勻.

c) RDA分析結果表明，水溫、鹽度、光照、營養鹽是影響浮游生物生長的主要因素. 除環境要素外，生物間的捕食作用對群落特征變化也具有重要影響.