食物因素對桔小實蠅表皮碳氫化合物的影響

雷妍圓，林 濤，何麗云，呂利華*，何余容，李群臣

(1. 廣東省農業科學院植物保護研究所/廣東省植物保護新技術重點實驗室，廣州 510640；2. 華南農業大學農學院，廣州 510642；3. 廣東省農業科學院，農業生物基因研究中心，廣州 510640)

食物因素對桔小實蠅表皮碳氫化合物的影響

雷妍圓1，林 濤2，何麗云3，呂利華1*，何余容2，李群臣1

(1. 廣東省農業科學院植物保護研究所/廣東省植物保護新技術重點實驗室，廣州 510640；2. 華南農業大學農學院，廣州 510642；3. 廣東省農業科學院，農業生物基因研究中心，廣州 510640)

桔小實蠅Bactroceradorsalis是為害園藝作物的重要檢疫性害蟲。本研究采用氣相色譜-質譜聯用(GC-MS)技術，分析了取食3種寄主植物楊桃、番石榴和芒果的桔小實蠅雄成蟲表皮碳氫化合物組成和含量，并以人工飼料飼養作為對照進行了比較。結果表明，4種食物源的桔小實蠅共含有42種表皮碳氫化合物，其碳原子數為C29-C37，主要為正構烷烴、一甲基烷烴和二甲基烷烴。取食楊桃、番石榴和芒果桔小實蠅表皮碳氫化合物種類分別為人工飼料的99.3%、91.4%和98.3%，4種食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物種類基本相同，主成分分析和判別分析可從含量上將各食物源的桔小實蠅區分開。不同食物源引起的差異體現在物質的含量上，而主要的組分種類相對穩定，說明食物因素不影響利用表皮碳氫化合物進行桔小實蠅種的鑒定。因此可提取種內共有物質作為種的特征峰，建立不同食物條件下桔小實蠅的指紋圖譜，為檢驗檢疫過程中實蠅種類的鑒定提供數據支持。

桔小實蠅；氣相色譜分析；表皮碳氫化合物；食物因素；雄成蟲

實蠅類昆蟲繁殖力強，危害隱蔽且嚴重，在世界范圍內嚴重威脅水果生產安全，造成重大的經濟損失，是一類危險的入侵昆蟲。其一旦傳入適宜的生存環境，就有暴發成災的可能，被許多國家列為重要檢疫性害蟲(梁帆等，2001；Stephensetal.，2007；丁吉同等，2014)。近年來，隨著中國與世界貿易的日益頻繁，進境水果和蔬菜中截獲的實蠅數量和批次大幅上升，桔小實蠅BactroceradorsalisHendel成為國內為害果蔬的重要優勢種(高媛惠等，2016)。

桔小實蠅寄主范圍廣，可危害柑橘、楊桃、芒果、香蕉、荔枝、瓜類等250多種水果和蔬菜(Clarkeetal., 2005)，以成蟲產卵于寄主植物果實內，產卵孔周圍組織發育停止，形成凹陷或長瘤；幼蟲孵化后在果實中蛀食危害，造成落果或使果實腐爛不能食用，嚴重影響果蔬品質，喪失商品價值，嚴重威脅我國果蔬生產和出口貿易。目前桔小實蠅在國內主要分布于廣東、廣西、福建、四川、湖南、貴州、云南、海南、臺灣等省區(李偉豐等，2007；張彬等，2008)，廣東地區自1999年報道廣州桔小實蠅大面積暴發危害以來(梁帆等，2008)，由桔小實蠅、南瓜實蠅和瓜實蠅等為害導致廣東地區的經濟損失每年高達33.67-129.87億元(馬興莉等，2013)。因此，桔小實蠅的檢疫鑒定工作至關重要。

隨著現代儀器設備的發展，利用氣相色譜技術對昆蟲表皮碳氫化合物(Cuticular Hydrocarbons, CHCs)進行分析，其技術趨于成熟并被廣泛應用于昆蟲種間及復合種的分類鑒定(Kather and Martin, 2012)。昆蟲表皮碳氫化合物穩定存在于昆蟲的上表皮中，主要由直鏈或支鏈、飽和或不飽和的長鏈烴類構成，并和酯類、醇類及脂肪酸等組成脂質層(Lockey and Metcalfe, 1988)，主要作用是保護昆蟲水分散失，防止農藥、微生物侵入以及作為種間及種內信息化合物等功能(Lockey and Metcalfe, 1988; Howard and Blomquist, 2005)。利用表皮碳氫化合物組分分析實驗操作簡便，樣品處理較為簡單，時效性高，是形態學、細胞學和分子生物學分類方法的有效補充(張鶴等，2016)。

昆蟲的表皮碳氫化合物組分與含量受環境因素、種內變異的影響，已有報道食物因素可以引起俄羅斯麥蚜Diuraphisnoxia、美洲沙漠蝗Schistocercashoshone、果蠅Drosophilamojavensis、阿根廷蟻Linepithemahumile的種內表皮碳氫化合物組分的改變(Bergmanetal., 1990; Chapmanetal., 1995; Stennett and Etges, 1997; Liang and Silverman, 2000; Kather and Martin, 2012)。由于桔小實蠅寄主范圍廣泛，取食不同的果蔬，是否以不同寄主植物為食物的種群間表皮碳氫化合物存在差異，這種差異是否會影響對種的判斷，需要明確食物因素對實蠅種類鑒定的影響。為此，本研究以桔小實蠅的雄成蟲為對象，通過氣相色譜-質譜聯用(GC-MS)技術，利用整體浸提及液體進樣法，分析了取食番石榴、楊桃、芒果和人工飼料4種食物的桔小實蠅雄成蟲表皮碳氫化合物，旨在明確食物因素對桔小實蠅表皮碳氫化合物組分與含量的影響，為檢驗檢疫過程中實蠅種類的鑒定提供更為詳實而可靠的數據支持。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

本試驗供試桔小實蠅天然寄主種群分別采自廣東省清遠市的番石榴Psidiumguajava園(23.873°N/113.495°E)、楊桃Averrhoacarambola園(23.806°N/113.354°E)，以及廣東省增城市芒果Mangiferaindica園(23.346°N/113.767°E)的落果，將落果移至室內實蠅化蛹箱內，箱底鋪1-2 cm厚度濕沙，定期加水保濕，待成蟲羽化。人工飼料種群由廣東省出入境檢驗檢疫局植檢中心提供，參照袁盛勇等(2003)方法飼養，成蟲飼料配方為酵母粉 ∶白砂糖=2 ∶1(m/m)。各種群置于溫度25℃±1℃、相對濕度60%-70%，光暗周期(L ∶D)=14 h ∶10 h的飼養條件下，成蟲羽化8 d后，用二氧化碳氣體將其熏暈，取雄成蟲參照吳佳教等(2009)方法進行種類鑒定，已鑒定的桔小實蠅雄成蟲保存于-20℃備用。

1.2 桔小實蠅雄成蟲表皮碳氫化合物的提取

取1頭桔小實蠅雄成蟲置于2.0 mL進樣瓶內，加500 μL色譜純正己烷(Sigma公司，美國)浸提10 min。用1 mL進樣針將浸提液移至另一個2.0 mL進樣瓶內，并用高純N2吹至正己烷完全蒸發，再加20 μL正己烷重新溶解。以40 ng/μL正十八烷(Sigma公司，美國)為內標，在浸提液中加入2 μL內標溶液。將內標和浸提液的混合液移至150 μL玻璃內插管(Agilent公司，美國)，再將內插管放入1.5 mL進樣瓶中，置于-20℃保存備用。采用Combi PAL自動進樣器(CTC公司，瑞士)自動進樣，每個供試樣品進樣2 μL。每處理重復7次。

1.3 儀器分析條件

供試樣品用氣相色譜GC7890A-質譜MS-5975C聯用儀(Agilent公司，美國)分析，色譜柱為石英毛細管柱HP-5MS(30 m×0.25 mm×0.25 μm)；起始溫度為50℃，以22℃/min升至270℃，再以2℃/min升至300℃，保留5 min。載氣為高純氦氣，載氣流速1 mL/min，柱頭壓為7.652 psi。電子轟擊離子源，電子能量70 eV，離子源溫度230℃，四極桿溫度150℃，掃描范圍50-550 amu。進樣口溫度：290℃，不分流模式。接口溫度300℃，溶劑延遲3 min。

1.4 數據分析

1.4.1桔小實蠅表皮碳氫化合物定性分析

參考林濤等(2016)方法。計算供試樣品所含表皮碳氫化合物的科瓦茨保留指數(Kovǎts index, KI)。將獲得的桔小實蠅表皮碳氫化合物質譜圖，在NIST11庫中檢索，初步確認表皮碳氫化合物結構；對獲得的桔小實蠅表皮碳氫化合物參數，如保留指數、特征離子峰和質荷比等信息與已發表文獻的表皮碳氫化合物(Gohetal., 1993; Vanícˇkováetal., 2012)進行比對，確定桔小實蠅樣品表皮碳氫化合物種類。

1.4.2桔小實蠅表皮碳氫化合物定量分析

參考林濤等(2016)方法。對12-25 min出峰的表皮碳氫化合物色譜峰解析。利用ChemStation色譜分析軟件(Agilent公司，美國)對供試樣品色譜圖的含特征離子m/z=57.0的碳氫化合物提取(Vanícˇkováetal., 2012)，再對各組分色譜峰積分，獲得其峰面積；對內標-正十八烷色譜峰也進行特征離子m/z=57.0的碳氫化合物提取并積分，確定其峰面積。根據以下公式計算供試樣品表皮碳氫化合物組分的含量。

mi=(Ai×ms)/As

其中供試樣品第i個待測組分的含量mi及峰面積Ai，內標含量為ms、峰面積為As。用t檢驗對表皮碳氫化合物各組分含量進行顯著性檢驗。

1.4.3不同食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物組成比較

分析桔小實蠅番石榴、楊桃和芒果種群的碳氫化合物色譜圖，以人工飼料種群為對照。對色譜圖組成成分進行碳氫化合物特征離子m/z=57.0提取，再對各組分色譜峰積分，獲得其峰面積。參照數據轉換方法(Strohmetal., 2008)，對提取后的表皮碳氫化合物峰面積進行數據轉換(林濤等，2016)。以各組分的轉換峰面積為變量，對獲得表皮碳氫化合物組分進行主成分分析(Principle Component Analysis, PCA)，實現多變量的降維；選擇特征值大于1的特征變量為主成分，各主成分為原始表皮碳氫化合物的線性組合。再分別將3種寄主植物的桔小實蠅以及人工飼料對照的主成分作為判別分析的自變量，對其進行逐步判別分析(Discriminant Analysis, DA)，判斷各處理間表皮碳氫化合物色譜圖的相似度。在SPSS 16.0中進行試驗處理間的t檢驗和雙因素方差分析；利用Statistics 10.0(Statsoft, Inc.)軟件，對試驗數據進行主成分分析和逐步判別分析。

2 結果與分析

2.1 不同食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物組成

通過GC-MS分析獲得了楊桃、番石榴、芒果3種寄主植物和人工飼料飼養的桔小實蠅表皮碳氫化合物色譜圖，對第12-25 min出峰的表皮碳氫化合物色譜峰進行m/z=57.0提取，獲得各樣品表皮碳氫化合物的組分及峰面積(表1)。4種食物源的桔小實蠅共含有42種表皮碳氫化合物，其碳原子數為C29-C37。不同食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物種類略有不同，其中取食芒果的桔小實蠅表皮碳氫化合物種類數最多，含有39種；其次是取食楊桃的,含有38種；人工飼料飼養的含有36種，取食番石榴的種類數最少，為33種。4種食物源的桔小實蠅共有的碳氫化合物有29種，取食楊桃、番石榴、芒果的分別與人工飼料飼養的相比較，兩兩之間共有的碳氫化合物種類數分別為33、29和33種，其約為人工飼料飼養的桔小實蠅化合物種類的99.3%、91.4%和98.3%。

在獲得的一共42種碳氫化合物中，正構烷烴、一甲基烷烴和二甲基烷烴分別有3、25和11種，有3種物質為未知化合物。在4種食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物中，一甲基含量最高，為57.92%-68.68%；其次是二甲基烷烴，為20.74%-33.68%；正構烷烴最少，為3.15%-10.58%。取食楊桃、番石榴和芒果的桔小實蠅的正構烷烴、一甲基烷烴均極顯著地高于對照(P<0.01)，而二甲基烷烴含量極顯著的低于對照(P<0.01)。

表1 不同食物源的桔小實蠅雄成蟲表皮碳氫化合物組成和相對含量

續上表

保留指數Kovǎtsindex碳氫化合物a，bCuticularhydrocarbons碳數Carbonnumber相對含量(%)Relativecontentc楊桃Averrhoacarambola番石榴Psidiumguajava芒果Mangiferaindica人工飼料Artificialdiet3257dUnknown233--088±047-3267d9?，17?diMeC3233068±002064±004074±003035±0043275d3?MeC3233054±004--046±0053283d7?MeC3233091±004077±005096±002045±0043295dn?C3333153±012-104±011144±0213327d11?/13?/15?MeC33341247±044572±081948±0841389±1253353d13，17?/11，15?diMeC33351658±051458±1341576±099844±1003363d13?/21?MeC3435131±002062±007120±011068±0133374d3?MeC3334275±006134±013223±013150±0283386d5?MeC3336087±005064±006096±009-3399d3，7?/3，9?/3，11?diMeC3436273±011156±014254±006133±0183422d11?；13?/15?/17?MeC3435157±012091±01140±007073±0103432dUnknown335--050±003-3446d5?MeC3435067±004035±003077±013-3522d11?MeC3536115±007-078±009138±0203546d13，17?/15，19?diMeC3537245±008136±018306±056189±031正構烷烴n?Alkanes1058±122489±044315±019443±022一甲基烷烴Methylalkanes6868±0386079±0686176±0635792±074二甲基烷烴Dimethylalkanes2074±1083253±0913252±0653368±045

注：a，Me和diMe分別代表一甲基烷烴和二甲基烷烴；b，13-/11-MeC29表示支鏈可能位于11或13號碳原子上，11-,15-/13-,17-diMe29表示兩個甲基位置可能是在11和15或13和17號碳原子上；c，表中數據為不同食物源的桔小實蠅雄成蟲表皮碳氫化合物各組分峰面積的百分比(未經數據轉換)；d，在主成分分析中變量載荷絕對值>0.7的表皮碳氫化合物組分。Note: a, Me and diMe stand for methylalkane and dimmethylalkane, respectively; b, 13-/11-MeC29 represent the position of branched chain may be on 11th or 13th carbon atom, 11-,15-/13,17-diMeC29 represents the position of two branched chain may be on 11th and 15th or 13th and 17th carbon atoms; c, Data were composed of the relative peak area in percentage (non-transformed)of each cuticular hydrocarbon fromB.dorsalisreared on different kinds of foods; d, Hydrocarbon compounds with factor loadings >0.7 on the five PCs with an eigenvalue greater than 1.

2.2 不同食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物比較及判別分析

采用主成分分析法對檢測到的所有42個變量進行降維篩選，從總體上比較不同食物源的桔小實蠅雄成蟲的色譜圖相似度。對42種碳氫化合物的峰面積進行轉換，以轉換后的數據為變量，進行PCA分析(圖1)。以主成分特征值大于1為界限，得出桔小實蠅表皮碳氫化合物5個主成分，即PC1、PC2、PC3、PC4和PC5，分別解釋原始變量方差42.5%、32.6%、7.44%、4.18%和3.57%，其累積解釋原始變量總方差90.3%，說明該5個主成分基本保留了原始變量的信息。

以5個主成分作為自變量，進行逐步判別分析(圖1)。來自4種食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物色譜圖存在顯著性差異，所有供試個體均可被正確分類(Wilks,λ=0.0003,F=56.68,P<0.001)。5個主成分可顯著區分4種食物源的桔小實蠅雄蟲的表皮碳氫化合物色譜圖(PC1, Partial Wilks,λ=0.029,P<0.0001; PC2, Partial Wilks,λ=0.096,P<0.001; PC3, Partial Wilks,λ=0.11,P<0.001; PC5, Partial Wilks,λ=0.33,P<0.001; PC4, Partial Wilks,λ=0.6,P=0.03)。統計分析還表明，不同食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物色譜圖差異可用3個判別函數解釋，其中判別函數1解釋方差貢獻率66.0%(特征值=35.7, 典型相關系數=0.986; Wilks,λ=0.0003,χ2=158.4,df=15,P<0.001)，判別函數2解釋方差貢獻率23.4%(特征值=12.7, 典型相關系數=0.963; Wilks,λ=0.01,χ2=88.2,df=8,P<0.001)，判別函數3解釋方差貢獻率10.6%(特征值=5.71, 典型相關系數=0.922; Wilks,λ=0.15,χ2=37.1,df=3,P<0.001)，判別分析構建判別函數的累計解釋方差貢獻率高達100%，說明這3個判別函數可完全解釋各食物源的桔小實蠅間表皮碳氫化合物色譜圖的差異。其中，判別函數1可將人工飼料飼養的桔小實蠅與其他3種寄主植物飼養的顯著區分開(F=52.0,P<0.001;F=90.5,P<0.001;F=108.2,P<0.001)。判別函數2可將取食番石榴、楊桃和芒果的桔小實蠅圖譜兩兩之間顯著區分(F=30.4,P<0.001;F=36.2,P<0.001;F=43.5,P<0.001)。

圖1 取食番石榴、楊桃、芒果和人工飼料(對照)的桔小實蠅雄成蟲表皮碳氫化合物的判別分析特征根散點圖Fig.1 Discriminant analysis based on the relative contents of 42 cuticular hydrocarbons from Bactrocera dorsalis male adults reared on Psidium guajava, Averrhoa carambola, Mangifera indica and artificial diet (control)

3 結論與討論

食物與昆蟲老化及營養感知通路活性密切相關，當食物成分發生改變時，黑腹果蠅Drosophilamelanogaster雌成蟲的表皮碳氫化合物的組分含量發生改變，從而影響整個表皮碳氫化合物的組成(Fedinaetal., 2012)。食物因素不會改變南美按實蠅Anastrephaludens表皮碳氫化合物種類，但能影響各組分的含量(Carlsonetal., 1986)。本研究通過比較桔小實蠅天然寄主植物與人工飼料種群間的差異，發現取食楊桃、番石榴和芒果桔小實蠅表皮碳氫化合物種類分別為人工飼料的99.3%、91.4%和98.3%，共有物質占有很大比例，說明4種食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物的主要種類相同，相對穩定。對于不同昆蟲種之間的鑒定，只要種內的差異遠小于種間，其環境因素引起的變異對昆蟲種類的鑒定則無影響(Kather and Martin, 2012)。取食楊桃、番石榴和芒果的桔小實蠅表皮碳氫化合物中的正構烷烴、一甲基烷烴均極顯著地高于人工飼料對照(P<0.01)，而二甲基烷烴含量皆極顯著的低于對照(P<0.01)，總體趨勢一致。不同食物引起的差異主要體現在物質的含量上，而主要的組分種類相對穩定，說明食物因素不影響桔小實蠅表皮碳氫化合物的定性分析。

昆蟲合成表皮碳氫化合物的來源有兩種途徑，一種是通過自身的絳色細胞合成(Howard and Blomquist, 2005)；一種是從攝取的食物獲得(Blomquistetal., 1973)。分別以兩種天然寄主植物與人工飼料喂養的果蠅Drosophilamojavensis表皮碳氫化合物的差異主要體現在某些組分上，并且食物因素帶來的表皮碳氫化合物組分變化是果蠅個體間配偶選擇的主導因素(Stennett and Etges, 1997)。在社會性昆蟲中，阿根廷蟻Linepithemahumile通過獵食昆蟲獲取某類碳氫化合物，取食同種昆蟲的個體間具有相同的表皮碳氫化合物，并以此作為識別同巢個體的化學線索。當取食的昆蟲種類發生改變時，其原有蟻巢個體的表皮碳氫化合物發生改變，產生新的蟻巢氣味，被認為是異巢個體引發相互攻擊(Liang and Silverman, 2000)。本研究中，不同食物源的桔小實蠅表皮碳氫化合物組成種類基本相同，但通過判別分析仍可將各食物源的桔小實蠅區別開來，判別函數1可將人工飼料飼養的桔小實蠅與其他3種寄主植物飼養的顯著區分開，判別函數2可將取食番石榴、楊桃和芒果的桔小實蠅圖譜兩兩之間顯著區分。因此，在桔小實蠅的鑒定過程中，可以通過提取種內共有物質作為種的特征峰，建立指紋圖譜進行鑒定，還可以根據物質種類的差異來追溯其寄主植物。由于昆蟲表皮碳氫化合物的代謝合成途徑及其遺傳基礎還不完全清楚，這種表皮碳氫化合物組分的差別是否影響種間和復合種的鑒別有待進一步研究探討。

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InfluencesoffoodfactorsoncuticularhydrocarbonsofBactroceradorsalisadults

LEI Yan-Yuan1, LIN Tao2, HE Li-Yun3, LU Li-Hua1*, HE Yu-Rong2, LI Qun-Chen1

(1. Guangdong Provincial Key Laboratory of High Technology for Plant Protection，Institute of Plant Protection, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China; 2. College of Agriculture, South China Agriculture University, Guangzhou 510642, China; 3. Agro-biological Gene Research Center, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China)

The oriental fruit flyBactroceradorsalisis an important quarantine pest which can damage fruit and vegetable. Cuticular hydrocarbons obtained from male adults ofB.dorsalisreared on different kinds of foods,Averrhoacarambola,Psidiumguajava,Mangiferaindicaand artificial diet were analyzed by Gas Chromatography-Mass Spectrometry (GC-MS)technology. Total of 42 cuticular hydrocarbon components, ranging from C29 to C37, were recovered by gas chromatography that represented major classes ofn-alkanes, methylalkanes and dimethylalkanes. The cuticular hydrocarbon components obtained fromB.dorsalisreared onA.carambola,P.guajavaandM.indicaaccount for 99.3%, 91.4% and 98.3%, as compared with the check artificial diet respectively. Chemometric methods (such as principal component analysis (PCA)and discriminant analysis (DA))were applied to the obtained data. We found some differences in relative percentage contents of components, but the cuticular hydrocarbons profiles ofB.dorsalisreared on different kinds of foods showed great similarities, suggesting that food factors did not affect the identification ofB.dorsalis. The characteristic peaks were identified and their GC-MS fingerprints were established, the findings generated from this study provided a data support for species identification of fruit fly during border inspection and quarantine.

Bactroceradorsalis; GC-MS analysis; cuticular hydrocarbons; food factors; male adult

廣州市科技計劃項目(201510010232)；“十二五”國家科技支撐計劃(2015BAD08B02)

雷妍圓，女，1981年生，博士，助理研究員，研究方向為昆蟲生物信息學及分子生物學，E-mail：leiyanyuan@163.com

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: lhlu@gdppri.com

Received: 2017-01-09; 接受日期Accepted: 2017-06-28

Q965;S433.89

：A

1674-0858(2017)04-0805-08

雷妍圓，林濤，何麗云,等.食物因素對桔小實蠅表皮碳氫化合物的影響[J].環境昆蟲學報，2017,39(4):805-812.