入侵種西花薊馬與其它昆蟲的種間競爭

禹云超，郅軍銳，曾 廣，岳文波，葉 茂

(貴州大學昆蟲研究所，貴州省山地農業病蟲害重點實驗室，貴陽 550025)

隨著經濟全球化的快速發展，生物入侵已經成為一個全球性的問題。在生物入侵的過程中，當入侵物種遇到與自身生態位重疊的物種時，勢必會發生種間競爭(DeBach, 1966)。種間競爭被認為是幾乎所有分類單元中普遍存在的現象(Lawton and Hassell, 1981)，尤其是在昆蟲綱中，種間競爭的現象更為頻繁(Reitz and Trumble, 2002)。西花薊馬Frankliniellaoccidentalis是昆蟲綱纓翅目的一種世界性入侵害蟲(Wuetal. , 2018)，自美國發現該蟲以來(Gerinetal., 1994)，在全球迅速擴張(Funderburketal., 2000)，目前分布于全球的多個國家和地區(Kirk and Terry, 2003)。我國于2000年首次在云南發現西花薊馬(蔣小龍等，2001)，之后在2003年將其作為入侵種正式報道(張友軍等，2003)。由于西花薊馬寄主范圍廣泛，可通過取食、產卵和傳播病毒對植株造成危害(Wuetal., 2018)，對入侵地的生態環境和安全造成了嚴重的影響和經濟損失。

優越的競爭能力被認為是入侵物種成功入侵的關鍵(Chuetal., 2010)。西花薊馬在全球范圍的入侵過程中，也顯示了此特性。例如在中國(Caoetal., 2017；胡昌雄等，2018)、西班牙(Lacasaetal., 1995)、土耳其(Atakan and Uygur, 2005)、阿根廷(de Borbón, 2006)以及在歐洲的一些地區(van Rijnetal., 1995)，西花薊馬在與本地種薊馬的競爭中占據了優勢地位，甚至將本地種薊馬取代。但也有案例表明，雖然西花薊馬在一些地區入侵成功，但并未成為優勢種，如在美國(Painietal., 2008; Northfieldetal., 2011)的部分地區。了解上述案例中介導種間競爭的因素對于預測未來入侵和現有入侵害蟲的管理非常重要。本文綜述了西花薊馬與其它薊馬等昆蟲的種間競爭，分析了種間競爭取代的原因，以期為揭示西花薊馬在我國的種群動態、變化規律奠定基礎，并為西花薊馬的防控提供參考。

1 西花薊馬與其它種薊馬的種間競爭

1.1 西花薊馬與花薊馬的種間競爭

西花薊馬和花薊馬Frankliniellaintonsa均屬于花薊馬屬，具有相似的營養和空間生態位，因此在同一植物上會產生種間競爭。蓋海濤等(2012)研究表明西花薊馬在單種群中的增長速度較花薊馬慢，而在與花薊馬共存的混合種群中，增長速度卻快于花薊馬，表現出更強的競爭能力。

西花薊馬和花薊馬對溫度的適應能力不同。在不同的恒溫條件下，兩種薊馬的存活率差異不大，但花薊馬的發育歷期除卵期外均短于西花薊馬，具有更快的發育速率(蓋海濤等，2009)。Ullah和Lim(2015)在變溫(23.8～31.5℃)及恒溫下(27.3℃)的研究也表明花薊馬具有更快的發育速率，且花薊馬的產卵量、內稟增長率及后代雌性的性別比例更高，表現出更優越的生物學特性。在36～44℃高溫或-2～10℃低溫的逆境溫度下，同一蟲態下西花薊馬的存活率均高于花薊馬，說明西花薊馬對極端溫度有更強的適應能力(蓋海濤等，2010)。有報道顯示極端溫度可改變物種的數量比例、相對適合度和群落結構(Maetal., 2014)，因此極端溫度可能會加速西花薊馬對花薊馬的取代。

如今氣候變化受到了人們的高度關注，其中CO2氣體濃度的升高是造成氣候變化的主要原因之一(Sunetal., 2011)。二氧化碳濃度的升高會影響植食性昆蟲的生物學特性(Guerenstein and Hildebrand, 2008)，進而間接的影響昆蟲的種間互作。劉建業(2014；2017)和姜麗娜(2017)等分別研究了高濃度CO2對西花薊馬和花薊馬體內酶活性的影響，均發現西花薊馬在高濃度CO2環境下的適應能力強于花薊馬。錢蕾等(2015)對高濃度CO2環境下西花薊馬和花薊馬的生長發育及繁殖力進行了比較，結果也表明西花薊馬具有更大的優勢。此外，Qian等(2017)對高濃度CO2環境下西花薊馬和花薊馬連續3代的生活史特征和生命表參數的研究發現，高濃度CO2對西花薊馬有利，而對花薊馬有害。根據以上研究結果可以預測，未來高濃度CO2可能會加速西花薊馬對花薊馬的取代。

寄主范圍的廣度在薊馬的種間競爭中也有一定的作用。土耳其學者Atakan和Uygur(2005)研究發現，西花薊馬憑借著自身廣泛的寄主范圍和數量優勢，僅3年就迅速蔓延到地中海東部地區，取代了曾經為害棉花的主要害蟲花薊馬。

昆蟲對農藥敏感程度的差異可能會增加物種替代的可能性(Gaoetal., 2014)。西花薊馬種群在吡蟲啉脅迫和非藥劑脅迫下的競爭力明顯強于花薊馬，且在藥劑脅迫下優勢更為明顯，其凈繁殖率、內稟增長率和周限增長率均高于花薊馬(胡昌雄等，2018)，因此農藥的使用可能會加速西花薊馬對花薊馬種群的取代。

聚集信息素對兩種薊馬的種間競爭也具有一定的影響(Lietal., 2018)。耿雙雙等(2017)研究表明西花薊馬和花薊馬的聚集信息素只對同種薊馬具有明顯的吸引作用，對異種不具有吸引作用，這種特異性可能使兩種薊馬在田間各自聚集，形成相對獨立的種群，從而降低種間競爭發生的概率。

1.2 西花薊馬與煙薊馬的種間競爭

煙薊馬Thripstabaci曾是歐洲主要的溫室害蟲(Morison, 1957)，而自西花薊馬侵入歐洲之后，取代煙薊馬成為了危害更嚴重的溫室害蟲。van Rijn等(1995)推測該現象可能是由于西花薊馬具有更大的種群擴增能力所致，但通過比較兩種薊馬在黃瓜上的生活史，發現在相同溫度下煙薊馬的內稟增長率和種群增長速度均高于西花薊馬，實驗結果與預期相反。作者推斷可能是兩種薊馬對藥劑的敏感性、抵御天敵的能力或是蛹的存活率不同所致。

王建立等(2011a)也發現煙薊馬具有更優越的生物學特性，其種群增長速率和繁殖力均遠高于西花薊馬。當西花薊馬和煙薊馬以相同數量的種群在紫甘藍植株上飼養3代后，煙薊馬的種群數量可高達西花薊馬的3倍；當兩種薊馬共存于紫甘藍上時，無論西花薊馬和煙薊馬在紫甘藍上的初始密度如何，煙薊馬最終都會取代西花薊馬，而且煙薊馬可以顯著降低西花薊馬的產卵量和后代的雌雄比例(王建立，2011b)。

兩種薊馬對溫度的反應不能忽視，同樣是在紫甘藍上，王林林(2013)在17℃、21℃、29℃和33℃溫度下的研究結果與王建立等(2011b)在25℃溫度下的研究結果恰恰相反，無論兩種薊馬在紫甘藍上的初始密度如何，經6代后西花薊馬完全取代了煙薊馬。王林林(2013)研究發現，在17℃、21℃、29℃、33℃溫度下，兩種薊馬的各項生物學參數相差不大，并不像在25℃時煙薊馬的各項生物學參數都遠高于西花薊馬，且西花薊馬的雌蟲壽命長于煙薊馬，存活率也高于煙薊馬。極端溫度下兩種薊馬的耐受能力也有所不同，煙薊馬在35℃高溫下的日產卵量遠高于西花薊馬，耐受能力更強；而在13℃低溫下，西花薊馬能夠產卵，煙薊馬卻不能，其耐寒性低于西花薊馬(王林林，2013)。因此，在野外晝夜溫度變化較大的環境下，兩種薊馬的種群動態可能會發生不同的變化。

兩種薊馬對農藥的敏感性也存在一定的差異。無論在室內還是田間，在不使用阿維菌素和高效氯氰菊酯的情況下，煙薊馬完全取代西花薊馬；但是在兩種農藥的脅迫下，西花薊馬成為優勢種(Zhaoetal. , 2017)。這一結果與西花薊馬和花薊馬的競爭中，西花薊馬在藥劑脅迫下具有更強的適應能力相似(Gaoetal., 2014)，因此農藥脅迫可能是西花薊馬成為優勢種的關鍵因素。

1.3 西花薊馬與東方花薊馬的種間競爭

西花薊馬在美國東部的一些州發生密度很低，而本地種東方花薊馬Frankliniellatritici占據優勢地位(Reitzetal., 2003)。Reitz(2008)對兩種薊馬的生態學進行了比較，推測東方花薊馬可能憑借著更快的發育速率及更高的產卵量更快的建立了種群。Paini等(2008)以兩種薊馬的存活若蟲數量為響應變量，使用響應面設計的方法量化了東方花薊馬和西花薊馬在辣椒和野芥菜花上的競爭情況，發現東方花薊馬均能顯著降低西花薊馬若蟲的存活率，而西花薊馬對東方花薊馬的存活率卻沒有影響，西花薊馬被東方花薊馬強大的競爭性所壓制。

1.4 西花薊馬與雙刺花薊馬的種間競爭

西花薊馬在美國佛羅里達州的中部和南部地區也未成為優勢種，其同屬的雙刺花薊馬Frankliniellabispinosa占主導地位(Frantz and Mellinger, 2009)。兩薊馬常共存于同一寄主植物上(Reitz, 2002)。Northfield等(2011)使用響應面設計的方法調查了兩種薊馬的種間競爭，發現西花薊馬雌成蟲密度的增加降低了雙刺花薊馬的繁殖成功率，而雙刺花薊馬雌成蟲密度的增加未對西花薊馬造成負面影響，西花薊馬反而在高密度的混合種群中繁殖率更高，推測可能是由于西花薊馬為雜食性昆蟲，可通過捕食雙刺花薊馬的卵和若蟲提高自身的繁殖能力，從而在種間競爭中占據優勢(Trichilo and Leigh, 1988)。但西花薊馬在田間卻未成為優勢種，導致室內外結果不一致的原因還需進一步研究。農藥的使用可能是其中的一個因素。據報道，在化學農藥頻繁使用的棕櫚灘縣，兩種薊馬在田間數量相反，西花薊馬為優勢種(Frantz and Mellinger, 2009)。

種間相互關系除直接的相互作用外，還可通過第三者的介導作用而產生間接的影響(Chaneton and Bonsall, 2000)。有研究表明，小花蝽Oriusinsidiosus對西花薊馬和雙刺花薊馬的捕食存在偏好性，由于西花薊馬體形較大、移動能力較弱，導致小花蝽與西花薊馬相遇的機會以及捕食西花薊馬的數量更多(Reitzetal., 2006)。這種捕食的差異性對兩種薊馬的互作可能會造成一定的影響。

此外，兩薊馬之間的行為差異也可能影響種間競爭的結果。與西花薊馬相比，雙刺花薊馬成蟲在花間移動的更加頻繁，可提前占據寄主植物，在西花薊馬到來之前建立種群，從而在與西花薊馬的競爭中獲得數量優勢(Ramachandranetal., 2001)。

2 西花薊馬與其它昆蟲的種間競爭

2.1 西花薊馬和溫室白粉虱的種間競爭

溫室白粉虱Trialeurodesvaporariorum為世界性害蟲，主要危害溫室蔬菜和觀賞植物(張超然，2016)，與西花薊馬寄主范圍有所重疊，常為害同一種植物(王恩東等，2009)，此外，當寄主植物質量偏低時，西花薊馬還可捕食溫室白粉虱若蟲(Maanenetal., 2012)。

植物介導效應被認為是植食性昆蟲間相互作用的主要因素(Schaller, 2008)，即可能由植物防御反應激活或品質改變而對兩種昆蟲產生影響，從而間接的影響到兩種昆蟲的互作。Pappas等(2018)研究表明，西花薊馬和溫室白粉虱可通過黃瓜介導產生種間競爭，兩種害蟲對植株危害的先后順序可影響種間競爭的結果，先取食者對后取食者的產卵量和存活率會造成影響，從而在競爭中占有一定的優勢。例如，溫室白粉虱的產卵量在先前被西花薊馬危害后的植株上顯著減少，而在其自身危害后的植株上，其產卵量增加，發育速度加快，且溫室白粉虱在寄主選擇中避開了被薊馬危害后的植株，表現出對薊馬捕食的反防御；薊馬的存活率也在先前被粉虱危害后的植株上降低。

2.2 西花薊馬和煙粉虱的種間競爭

煙粉虱Bemisiatabaci與西花薊馬相似，均為入侵性害蟲，寄主范圍廣，可行兩性生殖和孤雌生殖，皆是植物病毒的重要載體(Jones, 2003; Whitfield, 2005)。優越的競爭能力是兩種害蟲在世界各地成功入侵的主要原因(Kirk and Terry, 2003; Chuetal., 2010)。

Wu等(2014)在室內飼養西花薊馬和煙粉虱時發現，飼養西花薊馬的寄主經常受到煙粉虱的為害，有時煙粉虱還將西花薊馬取代。在兩種昆蟲共存狀態下，西花薊馬的產卵量隨煙粉虱密度的增加而降低，但煙粉虱產卵量受西花薊馬的影響較小。兩種害蟲都具有種內競爭現象，但西花薊馬的種內競爭更加激烈。此外，無論在茄子、黃瓜還是番茄植株上，煙粉虱種群的數量最終都高于西花薊馬種群。作者推斷造成煙粉虱在競爭中取勝的原因之一可能是兩種昆蟲生物學差異所致。西花薊馬發育速率快，但其產卵量低于煙粉虱(Mansaray and Sundufu, 2009; Zhangetal., 2007)，另一方面，花粉雖對西花薊馬生長發育及繁殖具有促進作用，但實驗中的寄主幾乎沒有花朵，從而在一定程度上抑制了西花薊馬種群的增長(Hulshofetal., 2003)。

2.3 西花薊馬和二斑葉螨的種間競爭

二斑葉螨Tetranychusurticae是農業上重要的有害生物，在世界范圍內都有分布，與西花薊馬寄主范圍有所重疊，均喜食植物幼嫩組織，入侵我國后常與西花薊馬混合發生(溫娟等，2017)，具有明顯的種間競爭關系。

西花薊馬不僅可以取食植物，還可取食二斑葉螨的卵(Rodaetal., 2000)，二斑葉螨的卵不僅可以縮短西花薊馬的發育歷期，還可提升其繁殖力(Trichilo and Leigh, 1986)。而二斑葉螨產生的絲網可限制西花薊馬的行動、取食和產卵，還可降低西花薊馬的存活率(岳臻等，2013)。因此西花薊馬與二斑葉螨之間的種間關系錯綜復雜，兩者可以通過不同的方式相互影響對方。岳臻等(2012)調查了不同處理下(單種群、不同比例混合、為害先后順序)兩種害蟲的種群動態，發現單種種群中二斑葉螨的種群增長速率更大，作者推測可能是二斑葉螨擁有更高的內稟增長率所致；而在混合種群中，兩種害蟲的數量均受到了不同程度的抑制；此外，先進行危害的西花薊馬或二斑葉螨在競爭中占有明顯的優勢，對后取食的害蟲會產生抑制作用。

3 小 結

西花薊馬與其他薊馬及害蟲的種間關系非常復雜，各種生物和非生物因素均可影響種間競爭關系。歸納前人研究可以明確：(1)西花薊馬在某些地區能夠成功取代本地種成為優勢種；(2)而在某些地區只能處于劣勢地位。競爭結果不僅與競爭雙方的生物學生態學特性有關，也與溫度、CO2濃度、寄主植物、取食先后順序、藥劑以及天敵等因素密切相關。因此，在今后對西花薊馬與其它薊馬或昆蟲種間競爭的研究中，不僅要對競爭雙方的生物學特性進行研究，還需考慮到各種因素可能對種間競爭結果造成的影響。

競爭是生態學中重要的相互作用，目前有關種間競爭的研究方法主要有3種：替代設計(substitution design)、附加設計(additive design)以及響應面設計(response surface design)方法(Inouye, 2001)。已有很多實驗使用這些方法研究種間競爭和種內競爭，其中有關昆蟲競爭的方法大多數使用的都是替代設計或附加設計方法，而響應面設計方法在研究昆蟲種間競爭的實驗中應用較少(Painietal., 2008; Northfieldetal., 2011)。對于替代設計，每個處理中兩競爭物種的總數通常保持不變，而每個物種所占比例不同，一般將兩物種的比例設置為1 ∶0，1 ∶1，0 ∶1，該設計的缺點在于混淆了種內和種間密度變化的影響。附加設計的方法是一個物種的密度保持不變，而另一物種的密度不斷變化，該設計由于兩物種總數量不同，從而不能很好的區分種內競爭和種間競爭的影響。響應面設計能單獨改變每個物種的密度并對競爭進行定量評價，不僅可評價種內和種間競爭，同時可推斷在任何密度下的競爭情況(Inouye, 2001)，與前兩種方法相比更加科學。因此今后在西花薊馬種間競爭的實驗中，可以借鑒該方法以更好地對種間競爭進行研究。

種間競爭最激烈的結果就是競爭取代(Dennoetal., 1995)。競爭取代不僅將對手淘汰，同時還可通過生態系統級聯，導致物種多樣性降低，對整個生態系統造成影響(Cardinaleetal., 2006)。通過對競爭取代機制的不斷研究，可以更準確地預測競爭可能發生的位置，而且還能減少競爭取代的發生，同時對于競爭所帶來的負面后果也能夠及時進行管理，對于生態環境以及生物多樣的保護具有重要意義。