132種植物種子大小、生活型、傳播方式的關系

郭亞亞，王樹林，車昭碧，曹佳敏，孫海榮，魯為華,2*

(1 石河子大學動物科技學院，新疆 石河子 832003；2 省部共建綿羊遺傳改良與健康養殖 國家重點實驗室/新疆農墾科學院，新疆 石河子 832000)

種子植物的出現是植物進化史上的一次重大飛躍，作為種子植物生活史中一個不可或缺的關鍵階段，種子一直是生物學家關注和研究的重點對象[1]。種子大小是種子植物諸多性狀中的一個重要性狀，處于中心地位[2,3]，在自然選擇和進化的雙重壓力下，植物為了延續后代，適應性地產生了不同大小的種子。種子大小(seed size,文中以千粒重表示)包括體積和質量2個方面，但由于種子體積大小相對于種子質量難以測定或測定起來費時費力，目前對種子體積大小研究的文獻相對較少[4,5]。因此，種子大小一般指種子質量大小，或種子重量(seed mass，SM)。種子大小存在變異是一個不爭的事實，植物產生不同大小的種子是其適應環境和進化的結果[6,7]。關于種子大小的變異應從4個方面去理解：一是特定植被類型中物種間的變化；二是同一物種不同種群間的變化；三是同一種群不同個體間的變化；四是同一個體所產生的種子之間的變化[3]。大量研究表明，種子大小與植物的散布類型[8,9]、種子萌發[10-12]、幼苗存活[13-15]、植被動態[16,17]關系密切。目前，種子大小的變異特征和機制是植物生物學和生態學研究關注的重點[3]。

有關種子大小與植物生活型相關性的研究起步較早，結論也較統一[18]。一般情況下，灌木類植物比草本類植物所產生的種子大，喬木類植物和藤木類植物比灌木類植物產生的種子大[19]，即從草本、灌木到喬木，種子大小有不斷增大的趨勢[1]。另一方面，株高是植物生活型的重要體現，研究[20,21]表明，種子大小與植株高度呈正相關，即植株越高，其所產生的種子就越大。但當植株高度增加到10 m后，種子大小隨植株高度增加反而減少[22]。此外，生活型對種子大小的影響也體現在不同生活型內部種子大小和植物其他特征或生活史間關系的不同。生活型的差異可以解釋種子大小總體變異的17.6%，從植物生活型角度研究植物種子大小是種子生物學的一個重要方面[1]。

種子傳播是指種子以某種方式離開母株、到達適宜生境、萌發成幼苗、實現定居的過程[23]，它影響植物種群的續存和群落物種多樣性的維系[24]。種子的傳播、擴散和散布主要依靠風力、水力、火力、動物和人的攜帶以及通過種子(果實)載體本身產生的機械力量[25]。研究[22]表明，種子大小與擴散模式密切相關。大于100.00 mg的種子傾向于適應依靠脊椎動物傳播；小于0.10 mg的種子傾向于沒有媒介的無助力傳播；0.10～100.00 mg重量范圍內的種子散布方式則是多種多樣的[2]。盡管由于研究目的及方法、范圍的不同，不同文獻對種子散布模式的分類不盡相同，但一般來說，動物傳播(體內傳播、體外傳播)、風力傳播和無助力傳播是植物種子傳播的3種主要方式[26]。在所有有關動物對植物種子的研究報道中，以食果類動物對植物種子消化道傳播的研究內容為多，如食果鳥類[27]、嚙齒[28]、食果昆蟲[29]等。對于大多數植物尤其是草本植物而言，其有性繁殖體在空間位置上和葉片等營養器官接觸緊密，且距地面較近，很容易被草食動物所采食，植株較高大的喬木在有性繁殖體成熟后通過重力作用掉落至地面，也能被食果動物所取食，因此，許多非肉質果類植物的種子也要依靠動物采食并經過消化排泄到外界環境中而實現傳播[30]。此外，肉質果的形體較大，對種子去向的跟蹤十分方便[31]，在研究方法的選擇上較為容易。因此草食動物對植物種子的消化道傳播是植物種子傳播生物學的研究熱點，但目前有關草食動物的體重與其所采食的植物種子大小的相關性研究較為匱乏。

研究種子大小有助于揭示種子的散布、休眠、萌發、幼苗定居、種群分布格局等深層次問題，同時也能為種子生態學和進化生物學等國際前沿研究領域和熱點問題提供理論素材。

1 材料與方法

1.1 數據收集與整理

通過查閱文獻資料，本研究共收集了132種不同植物的數據，隸屬于26科32屬，且不同種類植物種子大小各不相同；共有22種反芻動物采食其種子，進行消化道傳播，這些反芻動物的體重也各不相同。將這132種植物種子按種子大小(SM)劃分成7個等級[32]，即A：SM<0.01 g；B：0.01≤SM<0.10 g;C：0.10≤M<1.00 g;D：1.00≤SM<10.00 g；E：10.00≤SM<100.00 g；F：100.00≤SM<1 000.00 g；G：SM≥1 000.00 g。另外，根據《中國植物志》(1959—2005)[33]將本研究植物類群分為4種生活型，即草本(herb，H)、喬木(tree，T)、藤本(climber，C)、灌木(shrub，S)。根據傳播方式的不同，這132種植物種子的傳播方式分為7種類型，即脊椎動物消化道傳播(endozoochory，ENDO)、彈射性傳播(ballistic dispersal，B)、水力傳播(water dispersal，WA)、脊椎動物體外攜帶傳播(exozoochory，EXO)、螞蟻傳播(ant dispersal，ANT)、風力傳播(wind dispersal，WI)和無助力傳播(unassisted dispersal，NONE)[34]。在研究這132種植物的傳播方式時，重點關注22種反芻動物對其進行的消化道傳播；在研究種子大小與生活型和傳播方式的關系時，為了增加方差齊次性，統計分析前對種子大小數據進行了對數轉換[1]。

1.2 數據分析

采用SPSS 13.0軟件進行單因素方差分析，相關性分析采用Pearson相關系數法，所有數據均采用Excel進行輸入并作圖。

2 結果與分析

2.1 種子大小變異性與分布頻度

通過對26科132種植物種子平均重量的統計分析，結果顯示，這132種植物種子大小變化范圍較大，種子重量的7個等級中，其中C級物種數最大，有60種，占總數的45%；D級物種數次之，有48種，占總物種數的36%；G級物種數最少，只有1種，占總數的0.7%。杜英科種子的平均重最大，為3497.65 g，景天科種子平均最小，為0.01 g，二者相差約35萬倍(表1)。這132種植物種子千粒重大體呈現正態分布，物種數和種子大小存在形如y=-4.3929x2+32.25x-22.286(R2=0.50957)的曲線方程(圖1)。對不同科間的植物種子平均大小進行單因素方差分析，結果顯示，除杜英科、楝科、柿樹科和大戟科這4科植物種子大小差異顯著(P<0.05)外，其余22種植物種子大小差異不顯著(P>0.05)。

表1 26科植物種子大小(平均值±標準誤差)及重量分級

注：同列不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)。

圖1 種子重量分級

2.2 種子大小與傳播方式和生活型的關系

不同植物的種子大小影響其傳播方式。本研究中132種植物其種子共包括7種傳播類型，其中依靠NONE的植物有56種，依靠ENDO的植物有27種，依靠EXO的植物有27種，依靠WI的植物有11種，依靠B的植物有6種，依靠WA的植物有4種，依靠ANT的植物有1種。在這7種傳播方式中，依靠ENDO的植物平均種子大小最大，為150.00 g，依靠WI的植物平均種子大小最小，為0.09 g，二者相差1 600多倍。不同傳播方式的植物SM由大到小順序為：ENDO、B、WA、EXO、NONE、ANT、WI(圖2 A)。對不同傳播方式的植物平均種子大小進行單因素方差分析，結果顯示，除ENDO外，其他6種傳播方式的植物種子大小差異不顯著(P>0.05)。

植物種子大小與其生活型之間關系密切。本研究中132種植物共分為4種不同的生活型，其中H類植物108種，S類植物13種，T類植物10種，C類植物1種，不同生活型的植物種子大小不同。T類種子平均千粒重最大，為1 054.00 g；H植物種子平均千粒重最小，為1.00 g；二者相差1 000倍。種子平均重量由大到小依次為：T、S、C、H(圖2B)。對不同生活型的植物種子大小進行單因素方差分析，結果顯示，除T類植物外，其它3種生活型的植物平均種子大小差異不顯著(P>0.05)。

圖2 種子大小與傳播方式(A)和生活型(B)的關系

2.3 不同反芻動物體重及其消化道傳播的種子大小

ENDO是植物種子傳播的一種重要方式。脊椎動物能夠傳播較大的植物種子，種子在脊椎動物消化道內儲存至隨糞便排出，從而實現種子的遠距離傳播。但脊椎動物的體重大小與傳播的種子大小之間是否存在函數關系有待研究。本研究中共有22種反芻動物攝食這132種植物種子，從而對這些植物種子進行消化道傳播，其中家牛(Bostaurus)的體重最大，為800.00 kg，傳播種子大小為1.16 g，小麂(Muntiacusreevesi)的體重最輕，為13.50 kg，傳播種子大小為1.96 g，二者體重相差59倍，傳播的種子大小之間無顯著差異；赤鹿(Muntiacus)所傳播的植物種子平均重量最大，為3 500.00 g，白尾鹿(Odocoileus)所傳播的植物種子平均重量最小，為0.87 g，二者相差4 000倍,體重相差2倍多。通過對不同反芻動物消化道傳播的植物種子平均大小進行單因素方差分析，結果顯示，赤鹿、小羚羊(Muntiacus)、麂(Muntiacusmuntjak)和捻角羚(Tragelaphus)這4種反芻動物所傳播的植物種子大小差異顯著(P<0.05)，其余18種反芻動物所傳播的植物種子平均大小差異均不顯著(P>0.05)(表2)。且隨反芻動物體重的增大，種子大小有減小的趨勢，且種子大小與反芻動物體重之間具有形如y={(1.32+0.19)/[1+(x/22.77)3.49]}-0.19(R2=0.117)的函數關系(圖3)。相關分析結果顯示，不同種類反芻動物的體重與其消化道傳播的植物種子平均千粒重大小之間存在負相關性，但相關性不顯著(r=-0.078，P=0.23>0.05)。

表2 反芻動物體重大小及其消化道傳播的種子大小

注：同列不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)。

圖3 反芻動物體重與其消化道傳播的種子大小的關系

3 討論

在植物諸多性狀中，種子大小是一個重要性狀，居于中心地位。一般認為，種子大小在某一植物種內是相對穩定的，然而，與其他任何性狀一樣，種子大小無論是在種群之內或種群之間，甚至是在同一個體所產生的種子之間都存在很大變異[34]。通過對132種植物種子大小變異的研究，發現這132種植物種子大小多集中在C級和D級之間，即以小種子居多，種子大小大體呈現正態分布[35]。這是由于在通常情況下，較小的種子能提高其后代在群落更新中的貢獻[36]。在植物繁殖過程中，植物會對種子大小做出選擇：產生小種子還是產生大種子。小種子擁有較多的數量和較遠的傳播距離，大種子數目少，傳播距離短，但其萌發產生的幼苗競爭力強[13]。由于植物繁殖投資相對有限，在環境脅迫下，植物的繁殖會受到種子大小數量權衡的影響，通過產生大而少的種子來增加子代的存活能力或者小而多的種子來分散脅迫傷害[37]。本研究發現這132種植物更傾向于后者，即產生數量較多的小種子，使子代拓展到更廣闊的生境中去。自然條件下，由于擴散困難和自然選擇壓力的存在，使植物種子向著較小的方向進化，相對于大種子而言，小種子更易擴散，在種群繁衍過程中更具優勢。此外，幼苗建植成功與否取決于種子能否在新生境中萌發和存活，小種子較強的擴散能力使其在開拓領地方面更具優勢，并能充分利用環境中的資源[38]，這也是本研究中以小種子植物所占比例較高的原因。

種子大小與植物的生活型有顯著的相關性[39]，且比種子的散布特征和緯度等環境因子相關性要高[30]。一般認為種子大小與植物的生活型呈正相關性，從H、S到T，種子大小有不斷增大的趨勢[39]。如有研究發現澳大利亞南威爾士半干旱植被中木本植物的種子比草本植物的種子要大[40]。本文通過對132種植物種子大小與生活型關系的研究發現，不同生活型的植物種子由大到小依次為：T、S、C、H，該結論與前面的研究結果一致。這一變化趨勢可以解釋為植株高度植物與植物生活型之間存在的關系密切[41]，即植物高度和植株生活型之間具有相當大的重疊比例[38,40]，而草本類植物一般比灌木類植物矮小，所利用的資源不及喬木和灌木，產生的種子相對較小。這也是本研究中植物種子大小從喬木到草本逐漸減小的原因。

種子大小與種子傳播方式密切相關[43]。通過對132種植物的種子大小與其傳播方式的關系的研究發現，種子大小從依靠ENDO、B、WA、EXO、NONE、ANT到WI依次減小。一般而言，小種子具有較大的散布能力，在繁殖投資相同時小種子數量往往較多，且容易被生物或非生物等各種傳播媒介所攜帶和傳播[38]。脊椎動物為媒介散布的物種種子比利用WI、EXO和NONE的物種種子重量要大。在澳大利亞干旱和半干旱生境中，ENDO的植物種子比EXO、NONE和WI的植物種子重量都要大[40,44]。Hammond通過對秘魯熱帶森林203種木本植物種子傳播方式的調查中發現哺乳動物所傳播的植物種子重量最大，在其他熱帶叢林木本植物的研究中也得到類似的結論[25]。這些研究結果與本研究結論一致。一般認為，種子重量大于100.00 mg的種子依靠脊椎動物的消化道傳播，種子重量小于0.10 mg的植物更傾向于無助力擴散，重量介于二者之間的種子采用多種擴散模式[45]。當植物種子較大時，依靠風或水等傳播媒介便顯得比較困難，由于Janzen-Connell效應的存在，即母株的郁閉和母株附近存在大量的植物病原菌，使得母株附近種子和幼苗的死亡率特別高[46]，植物為了逃避母樹下的Janzen-Connell效應，勢必要依賴食果動物以獲得更遠的傳播距離；再者，體型較大的動物由于腸道平均滯留時間(mean retention time)較長，能為種子提供更高的傳播效率[47,48]，這也是本研究發現依靠ENDO的植物所產生的種子較大的原因。

動物在種子傳播過程中起到重要作用，ENDO是動物傳播種子的一種重要方式。本研究中的132種植物中有27種依靠ENDO，占總物種數的20%。消化道傳播是指種子被食草(果)動物所采食，經過消化道作用以后，通過反芻或糞便排出體外的現象。尤其是后者，傳播距離較遠，并且覆蓋種子的糞便能為種子提供天然保護層和萌發所需的各種營養成分，對植物種群更新和植被恢復具有重要意義。ENDO的有效性是評估動物對植物更新貢獻的關鍵指標，包括傳播數量和傳播質量2個方面[49]。種子大小是影響自身被草食動物消化道作用后是否存在活力的關鍵因素。小種子比大種子在經過消化道作用后更容易存活，一是因為小種子更容易在咀嚼過程中成功“逃逸”[50,51]，二是因為小種子通過消化道的速度快[52]，被反芻破壞的幾率小[53]。動物體型大小是用來衡量其消化道傳播距離的主要因素之一[21]，體型較大的動物擁有較長的消化道和排泄系統，種子在腸道滯留時間較長，故能為種子提供較長的傳播距離，更利于種子逃避母樹下的Janzen-Connell效應。如體型越大的新西蘭鳩(Hemiphaganovaeseelandiae)越能將植物種子傳播至更遠的區域(約1.50 km)，使種子得到長距離傳播[54]。相比而言，獸類傳播質量要高于鳥類，這是因為鳥類傾向于將種子排放在同種成樹下，而獸類傾向于將種子定向排放在空曠地，因而更利于種子萌發[55]。但目前動物體重與動物所攝食的植物種子的大小之間的相關性尚不明確，本實驗通過對22種不同體重的動物以及它們所攝食的132種不同植物種子的大小之間進行相關分析，結果表明動物體重與其所攝食的種子大小之間存在不顯著的負相關性(r=-0.078，P=0.23>0.05)。這一結論有助于深入理解動物對種子消化道傳播的機制，即動物體重和種子大小之間并不存在一一對應關系，不一定體型大的動物就攝食大種子。

4 結論

通過對132種植物種子的大小與生活型、傳播方式及22種反芻動物對其進行消化道傳播的研究，主要結論如下：

(1)這132種植物其種子大小變化范圍較大，總體呈現正態分布的趨勢，種子大小多集中在0.10～10.00 g范圍之間，且種子大小和物種數之間存在形如y=-4.3929x2+32.25x-22.286(R2=0.50957)的曲線方程。

(2)這132種植物可分為4種生活型，不同生活型的植物其種子大小不同，種子由大到小依次為：T、S、C、H。

(3)這132種植物種子共有7種傳播類型，不同傳播方式的植物其種子大小不同，其中以消化道傳播的植物所產生的種子最大。通過對不同體重的反芻動物與其消化道所傳播的種子大小之間的相關分析，結果表明動物體重與種子大小之間存在顯著的負相關性，動物體重和種子大小并不存在一一對應的關系。