氮沉降對細根分解影響的研究進展

王光燚, 上官周平, 方 燕

(1.西北農林科技大學 林學院, 陜西 楊凌 712100;2.西北農林科技大學 黃土高原土壤侵蝕與旱地農業國家重點實驗室, 陜西 楊凌 712100)

氮是植物生長發育必不可缺的重要營養元素之一[1]。近百年來，由于化石燃燒、糧食種植、化肥生產等人類活動的加劇，全球大氣氮沉降明顯加重[2]。1860—1990年，大氣氮沉降已經從1.5×1013g/a升高到1.56×1014g/a，預計到2050年，還將在1990年的基礎上增加2倍左右[3]。我國在21世紀初，人為產生的額外氮量已經超過了自然生物固氮量，成為繼歐洲、北美之后的第三大氮沉降集中區[4-5]。氮沉降對陸地生態系統的結構與功能構成了嚴重的威脅，大氣氮沉降會改變陸地生態系統土壤碳素分配過程，降低群落的物種多樣性，導致土壤酸化和養分失調，改變土壤水、氣狀況和降低植物對環境脅迫的抗逆性[6-9]。根系凋落是增加土壤碳素輸入的重要途徑，通過根系凋落輸入到土壤中的碳遠遠超過地上枯落物的碳輸入量[10-12]。其中，細根(直徑小于2 mm的根)的貢獻巨大，每年由細根周轉的碳素輸入量占土壤碳庫的25%～80%[13-14]。

氮沉降增加對植物細根分解、養分釋放、土壤物質循環有重要影響，進而改變陸地生態系統碳分配格局和全球生態系統碳循環[15-17]。深入探索氮沉降對細根分解的影響，對調控生態系統功能與服務，提高陸地生態系統生產力與養分資源利用效率，實現農業生產可持續發展與利用，具有重要的實踐指導意義。

1 氮沉降對細根分解過程的影響

細根分解具有明顯的階段性，一般細根分解過程大致包括兩個階段，細根分解速率呈現“快—慢”的特征[19]。分解前期細根干物質殘留率曲線陡峭、分解速率較快，而分解后期由于木質素、多糖等難分解物質的含量增多，外源氮與木質素發生聚合反應，生成更難分解的腐殖質，干物質殘留率曲線趨于平緩、分解速率緩慢[20-24]。氮沉降能夠提高細根分解前期土壤酶活性，導致細根中水溶性物質、非結構性碳水化合物及易分解物質的比例增大，促進細根的分解及養分釋放[21,23-24]。

2 氮沉降對細根分解關鍵因素的影響

細根分解是各因子間相互作用的過程，影響細根分解的關鍵因素主要為生物因素，主要包括細根產量、細根化學性質和土壤生物(土壤動物與微生物)。

2.1 氮沉降對細根產量的影響

氮沉降的增加會導致土壤氮素有效性的提高，土壤有效氮通過影響細根產量和土壤氮含量來改變生態系統地上地下的C，N分配格局[25]。關于氮沉降對細根產量動態變化的影響，有研究認為，氮沉降可增加土壤氮素有效性，細根產量會隨著土壤氮素有效性的提高而增加[26-27]。這一觀點與生態系統的C分配有關。在氮受限制的生態系統中，植物為維持地上部分的生長需求，根系會從土壤中吸收大量的氮素，土壤氮素有效性的提高會使地上部分獲得更多的有效性氮，從而增加地上部分的葉面積，較大的葉面積可增加光合產物對植物根系的投入，最終導致植物細根產量提高[28-29]。細根中增加的氮含量會導致細根呼吸強度增大，為減少細根呼吸消耗，植物往往會縮短細根壽命以維持細根成本[30]。在北美天然次生硬闊林中，Pregizter等[26]在進行細根對氮和水交互作用的響應研究中發現，隨著施氮試驗從20 d延長到40 d，細根產量顯著提高，細根壽命明顯增加了30～45 d。在美洲黑楊幼齡林中，Coleman等[27]在研究碳分配和氮獲取時發現，當氮含量從每年5 g/m2增加到每年20 g/m2時，細根產量增加了35%，細根壽命由480 d增加到503 d。

然而，Burton等[30]認為，土壤有效性氮的增加會延長細根的壽命，提高細根的吸收效率，使細根對碳的吸收量大于細根對碳的消耗量，最終導致細根成為一個較強的碳匯，促使地上部分向地下部分投入更多的碳。但增加的碳主要用于維持細根對氮的吸收、同化和運輸，并不會用于細根生長，所以細根產量不會增加。但也有研究表明氮添加會減少細根產量，Burton等[31]采用微根管法研究了美國密歇根北部闊葉林，研究結果表明，與土壤氮素有效性低的樣地相比，土壤氮素有效性高的樣地，其細根產量明顯減少。在夏威夷山地森林的施肥試驗中，Ostertag[32]發現，當土壤有效性氮含量增加4.3%時，細根產量下降57%。因而，氮沉降下，隨著土壤氮素有效性增加，細根產量也有可能下降。

2.2 氮沉降對細根化學性質的影響

在小尺度區域上，細根化學性質是決定細根分解速率的主要限定因素[33-34]。氮沉降下，添加氮會增加細根N濃度，并降低細根組織中的C濃度[32]。原因是氮沉降提高了土壤氮素有效性，進而增加了細根對土壤N的吸收量，而細根N濃度與細根呼吸強度呈顯著正相關，細根中75%的C主要用于細根呼吸[35]。因此，隨著細根N濃度的提高，細根呼吸作用加強，消耗了細根中大量的非結構性碳水化合物，進而降低了細根中的C濃度[36]。但郭潤泉等[37]卻認為長期氮沉降會提高細根組織中的C濃度。這是因為氮沉降會導致土壤酸化，細根通過外皮層細胞分泌大量的酚類物質以增強細根外層組織的木質化或栓質化程度[38]。因此，氮添加有可能會增大細根組織中的C濃度。

細根的C/N比對細根分解速率起決定作用。大多數研究認為，氮沉降有利于提高細根凋落物中的氮濃度，降低細根C/N比，促進細根分解[2,39]。在17 a生水曲柳人工林內，張秀娟等[13]發現，水曲柳細根中N含量升高時，細根組織中C/N比下降，細根分解加快。然而，魏琳等[40]對黃土高原草地3種優勢物種細根分解的研究表明，氮沉降下，在分解后期，白蓮蒿細根組織中N濃度增加不明顯，細根C/N比增大，細根分解緩慢。其原因是細根分解后期，細根組織中的N濃度達到飽和，而細根中C的存在形式主要為木質素、纖維素、半纖維素等難溶性物質，在氮沉降增加的條件下，木質素等難溶性物質的分解受限制，進而制約細根分解過程。

除細根C/N含量比外，在氮沉降條件下的細根N含量也會影響植物的細根分解速率。一些研究者認為細根分解速率與初始細根N濃度呈顯著正相關關系。在細根分解前期，細根分解速率與初始細根N含量呈正比[41-46]。但是過高的細根N含量卻對細根分解產生抑制作用[40,47]。這是由于細根中過高的細根N濃度易形成難分解的N—木質素絡合物，從而降低細根分解速率[48-50]。另外，郭潤泉等[37]關于杉木幼苗對氮沉降響應的研究結果表明，氮沉降會降低細根組織中的N濃度。這可能是因為杉木屬于速生材樹種，細根吸收的N大多用于地上部分生長。因此，細根組織中N濃度下降。也有研究發現土壤N和P存在復雜的相互作用過程，氮沉降促使植物生長而產生的稀釋作用會降低細根組織中的P濃度[51]。此外，氮沉降會減弱植物對叢枝菌根真菌的依賴性，并減少對其的養分輸入，從而降低叢枝菌根真菌的侵染率。而叢枝菌根真菌與植物根系是互利互惠的共生關系，叢枝菌根真菌能幫助植物吸收土壤的養分，特別是P元素。因此，氮沉降可通過降低叢枝菌根真菌的侵染率進而減少細根對P元素的吸收量[52]。另外，有研究表明，添加N，P可使土壤微生物活動劇烈且分解有機質的酶活性增強，從而促進細根分解[14,53]。

2.3 氮沉降對土壤生物的影響

土壤微生物和土壤動物在細根分解過程中發揮著重要的作用，而氮的增加往往會影響土壤動物的活動和微生物活性。對于氮限制的生態系統，雖然氮添加會提高植物的生產力，增加細根產量，并增大地上部分對地下部分的碳投入，但是短期的氮沉降試驗可能會使細根凋落物來不及進入土壤中，最終導致土壤微生物缺乏生長所需要的碳源[54]。此外，添加的氮素會和土壤中的芳香族化合物形成難分解的有機質，氮的積累也減少了植物細根生物量，致使土壤微生物缺少可利用的碳源，從而減少土壤微生物生物量，使細根分解速率受影響[55-56]。

土壤pH值是影響土壤微生物群落結構組成的重要因素。在亞熱帶降雨量較大的地區，氮沉降的增加會導致土壤酸化加劇，增加土壤中Ca2+和Mg2+等金屬陽離子的溶解和流失，土壤中Al3+濃度增加，金屬離子的鍵合會增加土壤有機質中碳的穩定性。同時，土壤酸化抑制了土壤微生物的胞外酶活性，導致微生物獲取碳的能力減弱，從而降低微生物生物量和細根分解速率[56]。土壤微生物主要以真菌與細菌為主，占總分解者生物量和呼吸量的80%～90%[57]，是陸地生態系統的主要分解者，其分泌產生的酶能夠分解細根中復雜的大分子物質。在土壤中，氮沉降通過使土壤酸化以降低土壤真菌與細菌比值，導致微生物群落結構從以真菌為主轉向以細菌為主，進而降低細根分解速率[58-59]。土壤動物在取食細根的代謝過程中，所產生的排泄物可以改善土壤水、氣和養分狀況，進而促進微生物活動和細根分解[60-62]。在林下蚯蚓養殖的橡膠園內，李藝堅等[63]對蚯蚓處理下橡膠樹細根動態變化的研究發現，農肥(全氮：20.5 g/kg)處理下，蚯蚓可增加土壤速效氮含量，并可提高土壤過氧化氫酶活性，從而促進橡膠樹細根生長。但是，過多的氮含量有可能導致土壤動物直接死亡，從而抑制植物細根的凋落[64]。另外，氮沉降會改變土壤微生物群落內競爭關系。氮沉降下，與氮需求量高的富營養型菌群相比，氮利用效率高的貧營養菌落在競爭中處于劣勢。原因是貧營養菌落在短時間內難以適應富營養化的土壤環境，致使貧營養菌落物種豐富度下降，從而降低細根分解速率[65]。

3 氮沉降與土壤環境的交互作用

在細根分解過程中，各種土壤環境變化的現象時有發生，它們與氮沉降的交互作用無處不在。其中土壤水分和溫度是土壤環境中最重要的限制因子，且是影響細根分解的主要非生物因素。綜合分析土壤水分、溫度與氮沉降間的交互作用，對了解和預測全球變化對細根分解的影響具有重要意義。

3.1 氮沉降與土壤水分的交互作用

水分是細根分解過程中的主要影響因子[66-67]。一定水分范圍內，氮礦化速率會隨著土壤水分的增加而加快，當超過該范圍時，氮礦化速率將隨土壤水分的增加而迅速下降。特別是在干旱半干旱地區，水分和氮有明顯的交互作用，顯著影響植物的營養狀況和養分比例[68]。不同的土壤水分和氮含量，對干旱半干旱生態系統結構和功能的影響不同[69]。水分含量較高時，氮沉降引起的細根氮濃度增加的效果會被水分所稀釋，導致氮沉降對細根組織的C/N和N/P含量比沒有影響，所以在較高的水分范圍內，氮和水的交互作用對細根分解沒有影響。水分含量較低時，氮沉降會提高或延遲植物的季節性生長，植物生長的變化會影響細根質量進而影響細根分解[70]。

在濕潤的熱帶地區，水分雖然不是主要的限制因子，但是過多的土壤水分造成土壤含氧量減少，透氣性降低，氮的礦化速率迅速下降，限制了對細根分解有益的需氧型異養微生物的正常生長，因此降低了細根分解速率[71]。氮增加可提高細根組織中磷酸酶和多聚糖酶活性，而水增加會抑制其活性，但可提高細根中木質素降解酶的活性[72]，因此水和氮的交互作用能決定植物的代謝活性，植物代謝活性的變化將影響細根質量進而影響細根分解。也有研究指出，水分增加可促進氮的淋溶損失，進而降低土壤微生物的碳需求，氮和水供應的改變將影響微生物的生長繁殖進而影響細根分解[72]。水分可以促進酶擴散，氮的增加可以提高微生物活性，從而促進細根分解。Li等[73]的研究結果表明在森林演替前期，季風常綠闊葉林土壤中氮的增加，有利于補充根區氮的缺失，促進植物對有效氮的吸收，提高土壤微生物活性。而隨著降水增強，土壤水分的增加加速了酶的擴散，進而促進了細根分解。但García-Palacios等[74]通過對地中海圣櫟林細根分解的研究發現，減少降水會使土壤水分含量降低，水分短缺導致土壤微生物生物量下降，卻促進了細根分解。其原因是經過適度的干旱處理后，微生物可能對缺水條件產生了較強的耐旱性，因此降水減少沒有對微生物活性造成較大影響，從而對細根分解產生促進作用。除此之外，有研究表明，氮沉降和水的共同作用會促進植物生產力，使植物群落組成和結構發生變化，改變細根化學組成，從而間接影響細根分解[72]。

3.2 氮沉降與土壤溫度的交互作用

溫度可直接影響土壤中的微生物活動，并通過影響植物蒸騰與地表蒸散來改變土壤中的水分狀況，從而作用于土壤中的細根分解[75]。溫度可以調節土壤微生物對氮沉降的響應，在適宜的溫度范圍內，溫度上升可促進土壤微生物對外源氮的礦化速率，加快土壤無機氮的釋放，增加植物生長所需的有效性氮含量，促使植物改變自身的細根質量，同時影響細根周圍的土壤微環境[76]。細根質量的改變和土壤微環境的改善，對土壤中細根分解具有一定的促進作用。同時，溫度造成的土壤反復凍融可緩解氮沉降造成的土壤氮濃度增加。土壤冰凍導致土壤氮流動性減弱，微生物死亡，植物獲取的有效性氮含量減少，外源氮增加后，細根分解速率變化不大。隨著溫度的上升土壤解凍，土壤氮流動性增強，降低細根的C/N比，促進細根分解[64]。溫度和氮沉降的交互作用除了影響土壤生物活動和土壤環境外，還改變了細根生物量，進而影響細根分解[77]。

4 氮沉降對細根影響的機理

通常各氣候帶中細根分解速率的順序為：熱帶>亞熱帶>暖溫帶>溫帶>寒溫帶>寒帶。然而，即使是在水熱條件適宜和優越的地區，細根分解也會由于較高的施氮量和長期的氮處理而受到抑制。由于每一個研究者研究的地點、物種、細根質量、研究方法和時間、氮沉降的種類及數量不同，使各氣候帶中細根分解速率不同于一般規律。造成了氮沉降對細根分解的影響較為復雜，出現了促進、抑制和無影響3種情況[20,78-80]。

4.1 促進機理

與長期接受氮沉降或施氮肥的生態系統相比，未受擾動或受氮限制的陸地生態系統植物細根對氮沉降的響應更加敏感。生化分解是細根分解的一個重要環節[81]。土壤微生物和動物通過新陳代謝將存儲在死根中的難溶或難分解型物質進行分解破碎，從而驅動生態系統的物質和能量循環。因此，有利的微生物活動環境，可以提高細根分解的速率[72]。氮沉降促進細根分解的原因可能有：(1) 氮沉降可提高細根和土壤微生物的纖維素酶活性。在大多數溫帶森林中，氮是林木生長的主要限制因子。在常溫、常壓及適宜的土壤pH值條件下，氮沉降可減輕溫帶森林生態系統中的氮素限制，增加土壤生物和植物生長所需的氮素，提高土壤肥力和微生物活性。而纖維素酶的主要來源是植物、動物和微生物。因此，氮沉降提高了纖維素酶活性，并促進了細根分解[21]；(2) 氮沉降可提高微生物活性和可獲性氮含量。在黃土高原干旱半干旱地區，施氮量為每年10 g/m2時，細根中較低的初始氮含量或土壤有效性氮含量，難以滿足微生物分解活動的需求，氮的增加可以解除氮對微生物的限制，有利于微生物生長和活動，進而促進細根分解[40]；(3) 溫帶針葉林生態系統和亞熱帶針闊混交林生態系統中，降雨充沛，空氣濕度和土壤濕度較大時，細根分解前期，氮沉降增加了細根中谷氨酸的積累，谷氨酸是構成異檸檬酸脫氫酶的結構蛋白，異檸檬酸脫氫酶是呼吸作用三羧酸循環中的重要限速酶。隨著谷氨酸積累，異檸檬酸脫氫酶活性增強，細根呼吸加快，促進細根生長，致使細根生物量增加，細根周轉速率加快，最終導致土壤中凋亡細根的輸入量增加[20,82-83]。

4.2 抑制機理

氮沉降量的增加并不必然導致細根分解速率加快。正如Song等[22]觀察到的那樣，當氮沉降量增加后，生長在每年6 g/m2氮含量下的毛竹細根分解速率降低。李吉玫等[79]在模擬氮沉降下天山云杉細根分解試驗中發現，高氮會抑制細根分解。綜合分析不同生態系統，得出以下原因：(1) 干旱區溫帶針葉林生態系統中，木質素含量高的細根難以被分解，而分解木質素的微生物主要為白腐菌和褐腐菌，白腐菌生活所需的最適土壤pH值為4.0～5.0，褐腐菌生長的最適土壤pH值為6.0～7.5[78]。在高氮條件下，添加氮會降低真菌正常生長所需要的土壤pH值，進而抑制兩種真菌生長及其所產生的相關酶活性(木質素酚氧化酶、過氧化物酶和纖維素分解酶)[17,20,78,84-86]。同時，較高的氮含量會減少土壤微生物數量和微生物群落多樣性，最終導致土壤微生物群落結構發生變化，使土壤中聚居的微生物變為以細菌為主，從而抑制了細根分解[87-90]；(2) 北方針葉林生態系統中，在施氮處理下，外加氮與木質素分解過程中產生的次生化合物(多為多酚化合物)發生反應，并被固定到細根凋落物中，導致細根凋落物中抗分解物質增加，細根中C，N含量不斷積累，進一步減慢了細根的分解速率[79,91]。另外，增加的氮也可和木質素直接進行聚合反應，生成更難降解的腐殖質，抑制細根分解[92]；(3) 溫帶森林生態系統中，細根中有部分纖維素被木質素包裹呈結合狀態，長時間的氮沉降會降低土壤pH值，致使這部分纖維素分解受抑制。并且，抑制了木質素降解酶的合成，從而導致木質素含量高的細根分解緩慢[17]；(4) 在南亞熱帶季風常綠闊葉林中，氮沉降的增加會導致土壤酸化加劇，使土壤中硝態氮大量淋溶，Ca2+，Mg2+和Na+大量流失，土壤中可交換陽離子Al3+濃度大大增加，高濃度的Al3+可致使土壤微生物和植物發生鋁毒效應，使土壤微生物量和植物細根生物量減少。同時，隨著氮沉降的加劇，土壤中可溶性酚類物質增加，促使土壤有機碳積累，從而提高了土壤中有機碳的固持能力。導致土壤碳供應不足，致使土壤微生物代謝所需要利用的碳源減少，進一步抑制了土壤微生物生長，使細根分解活動受抑制[55-56]；(5) Liang等[16]在中國南亞熱帶濕地松人工林中發現，高氮條件下，酸不溶解性殘留物與氮離子的結合會導致細根分解受抑制；(6) 在細根分解過程中，土壤動物的破碎作用增大了細根的接觸表面積，促進了細根分解。但是，氮沉降可限制土壤動物活動和抑制土壤動物活性，過多的氮含量可直接引起土壤動物的死亡，進而抑制細根分解[93]；(7) 亞熱帶濕森林中，在氮飽和情況下，氮沉降對土壤磷酸酶的轉化過程有阻礙作用，使土壤微生物處于強烈磷限制狀態，且減少了凋亡細根中磷的釋放，最終導致凋亡細根現存量增加，細根分解速率減慢[94-95]。

4.3 無影響機理

通常低氮會促進細根分解，高氮則會抑制細根分解，這可能與細根質量、研究環境和植物種類有關，但也有研究指出氮沉降對細根分解沒有影響[95]。原因有三：(1) 生態系統長期受人為干擾，使凋亡細根和其所處環境本身不缺氮或凋亡細根碳源質量太差，以至于外加氮不能影響分解者正常的生長和活動[16,95]；(2) 森林生態系統具有較強的自我調節能力，且其土壤氮可得性強，導致氮沉降對凋亡細根影響開始的顯效時間較長，所以短期的氮沉降處理對凋亡細根分解速率無影響[96]；(3) 森林生態系統中，在氮飽和的情況下，氮對易分解的結構性纖維素成分、可溶性物質及非結構性碳水化合物降解的促進作用，與氮對難分解的含碳化合物降解的抑制作用相抵消[59]。

5 展 望

細根分解是一個復雜的物理、化學、生物過程，是由生物因素和非生物因素共同作用的結果。以往的研究對細根的形成、分解和生態作用已經展開了深入的探討，在細根分解過程及其制約因素方面有較多研究。由于細根分解與土壤環境、土壤生物及細根質量緊密聯系，而氮沉降可能影響這些因子，如氮沉降影響土壤水分、溫度、養分、影響細根生長和質量、影響土壤生物的活性水平和物種多樣性，這些因素的變化將造成細根凋落物與生物、環境的作用關系發生改變并進而影響它的生態作用。研究氮沉降對細根分解的影響及作用機理已成為當前國內外研究的熱點[33-34,66-67]。要揭示大氣氮沉降量增加下細根分解與生態系統生產力、物質循環等的相互關系，還有一些問題需要進一步關注和完善。

目前，氮沉降對木本植物細根分解影響的研究較多，而對草本植物細根分解影響的研究較少。尤其是在干旱半干旱地區，天然草地是干旱半干旱區的植被主體。并且，草地生態系統有巨大的根系生物量，且細根在整個根系系統中所占的比例較大[40]。與木本植物相比，草本植物地下生產力高，細根周轉快[97]。由此可見，草本植物細根的死亡與分解對全球氮循環和養分循環有著重要的意義。因此，增加氮沉降對草本植物細根分解影響的研究，可全面了解氮沉降對不同植物類型的影響。

氮沉降研究的時間太短，大多數氮沉降研究持續的時間為1～4 a，加上不同的研究者研究的地點、初始時間、方法等的不同，造成了無法準確評估氮沉降對細根分解的影響。大多數研究采取的試驗方法為凋落物網袋法，將凋落物網袋埋于土層0—5 cm中。但是凋落物網袋的隔離作用會將施加的大量氮固定在表層有機質中而無法深入地下，使氮沉降在分解初期對細根分解沒有顯著影響[98]。采用同位素標記法研究細根分解，不受時間限制，同時可減少由客觀因素所帶來的誤差。一般來說，短期氮沉降試驗不會改變植物和土壤的化學形式。但是，氮沉降對陸地生態系統的影響是一個長期的過程，所以延長研究時間對研究氮沉降對細根分解的影響是十分必要的。

近年來，溫室效應和極端氣候等變化正在加劇，影響整個生態系統生產力及其群落組成，改變了細根分解的主控因素及其作用強度，從而影響細根分解速率。氮沉降與全球變暖、降水、磷沉降等全球變化存在交互作用，并共同作用于細根分解。但是，現在關于氮沉降與全球變化之間交互作用對細根分解影響的研究較少，其作用機理還尚不清楚。因此，探究氮沉降和全球變化間的交互作用影響細根分解的效果和機理十分重要。

氮沉降可以降低細根凋落物的C/N含量比，增大土壤中的鋁離子和氫離子濃度，降低土壤中的鈣離子、鐵離子、鈉離子等濃度[99-100]。目前，關于氮沉降對細根分解的機理，大多關注的是氮沉降對土壤和植物化學性質的改變，而忽視了氮沉降對土壤結構的影響。土壤結構可改變土壤水熱條件，進而對土壤生物及其酶活性產生間接影響，最終引起細根分解速率的改變。因此，在今后的研究中，氮沉降對土壤結構的影響應引起重視，以便更全面深入地了解氮沉降對細根分解的作用機理。