外源性磷輸入對森林土壤有機碳礦化的影響

邱曉聰

摘 要：外源磷的添加能為土壤微生物提供營養供給，使土壤微生物的活性增加，進而改變土壤有機碳的礦化速率，土壤有機碳礦化作為土壤呼吸的一部分，兩者之間有著密切關系。該文綜述了磷添加對土壤有機碳礦化的研究進展及磷添加對土壤有機碳礦化的潛在影響。

關鍵詞：外源性磷;磷添加;土壤有機碳;礦化

中圖分類號 S714文獻標識碼 A文章編號 1007-7731（2020）05-0115-03

土壤有機碳庫作為陸地生態系統最大的碳庫，其儲量高達1500～2000Pg。占陸地生態系統總碳存量的2/3，超過大氣碳庫的2倍、地上生物量碳庫的3倍，其微小的改變都將顯著影響到大氣碳的濃度[1]。土壤有機碳礦化作為土壤呼吸的一部分，是指土壤有機質分解變成CO2的過程，兩者之間有著密切關系。它作為陸地不斷向大氣輸入CO2的主要渠道，使得土壤呼吸在全球碳循環中起著極其重要的作用。外源磷的添加能為土壤微生物提供營養供給，改變土壤微生物的活性，進而影響土壤有機碳的礦化速率[2]。外源性磷輸入對森林土壤碳吸存的影響在全球碳循環中具有十分重要的作用，因此，筆者闡述了國內外磷添加對土壤有機碳礦化的研究進展及磷添加對土壤有機碳礦化潛在的影響，以期為今后國內開展相關研究提供參考。

1 磷添加對有機碳礦化的研究進展

外源磷的添加能為土壤微生物提供營養供給，使土壤微生物的活性增加，進而加快土壤有機碳的礦化速率[2]。在高度風化且潮濕的熱帶地區，磷更是微生物活性的最主要限制因素[3]。例如，在哥斯達黎加的熱帶森林中，磷可能對有機物的分解及土壤碳損失起到限制作用，而施磷后對土壤呼吸則具有明顯的刺激效果[4]。研究表明，如果碳源是有效的，微生物呼吸的初始呼吸速率會顯著受到磷的限制[5]。

在亞熱帶地區，有人以城郊生態系統為例，按照城市—郊區—農村的橫向梯度，探究氮磷提高對于土壤碳礦化的影響，發現磷富集有助于增加土壤碳礦化[6]。Allen and Schlesinger[7]對北卡羅來納州的火炬松進行研究，發現磷添加會引起森林地面呼吸的較小增加，但是對于微生物生物量并無影響。另外，在亞熱帶濕地生態系統，有學者在我國太湖地區進行施磷研究，發現施磷后顯著增加了土壤全磷和有效磷，刺激微生物活性，同時促進了DOC分子結構的簡單化和DOC含量的增加，形成一種較為明顯的碳損失[8]。也有學者以美國東南部濕地為例，發現在底物有效性供應好的情況下，有機物的礦化會受到磷的限制，加磷后造成了CO2在短期內的快速增加，并得到CO2速率會受養分有效性、碳底物質量等多種因子驅動的結論[9]。

在溫帶地區，有人通過對北方闊葉森林的研究，發現磷單獨施用對天然有機碳礦化并無影響，但是當磷和凋落物結合添加后，會持續地增加有機碳礦化速率[10]。在我國溫帶人工林地區，磷添加對于真菌與細菌比產生了顯著地正效應并顯著減少了異養呼吸;但對于自養呼吸則無顯著影響[11]。劉德燕等[12]研究了向濕地土壤中添加磷后土壤有機碳礦化、土壤可溶性有機碳和可溶性無機碳含量的變化，發現土壤有機碳的礦化速率與外源磷輸入量呈正相關，土壤可溶性有機碳含量先減小后增加，而土壤可溶性無機碳含量則逐漸增加。

通常磷是植物和微生物的生長發育過程中的限制性因素[13]，而磷的添加能在一定程度上緩解磷的限制[14]。然而，也有相關的施磷實驗的結果存在爭議性，即分別表現為：刺激作用[7]，抑制作用[15]，或者對于土壤呼吸沒有影響[16]。施瑤等[17]在內蒙古草原進行氮磷添加研究，發現隨磷添加量增加，土壤總PLFA含量、細菌、放線菌、真菌數量及真菌/細菌比等指標呈先上升后下降的趨勢，并認為適宜的磷添加對土壤微生物群落結構會有顯著影響。劉洋[18]通過對高寒草甸有機碳的磷添加實驗發現：低濃度P磷添加對土壤有機碳礦化的促進作用顯著，而高濃度P添加對土壤有機碳礦化的影響則并不顯著?？梢?，磷添加對于有機碳礦化的影響會因施加量、所處地域、土壤類型等因素的不同而表現出一定的差異。

2 磷添加對土壤有機碳礦化潛在的影響

微生物生物量及活性，通常被認為是受到碳限制，但微生物對碳的利用也可能受到磷限制，或者共同限制，尤其當活性碳成分較高時[19]。一些研究者發現，礦質化土壤碳組分和土壤有機碳庫強度可能會因磷的有效性而得到提升[20]。磷對于生物活動的限制作用，在2種溫帶森林的礦質土壤中已得到證實，其影響結果表明，在高度風化的土壤中，磷對于微生物的限制作用可能是普遍存在的，因為磷素往往被鐵鋁氧化物所固定[21]。

2.1 磷輸入對于土壤磷有效性 在生態系統中，氮磷養分之間通常存在著一種密切的協同效應，當其中某個元素出現富集時，則可能會導致另一個元素的限制[22]。目前，氮沉降已成為全球氣候變化的重要方面，氮輸入的增加使得土壤pH值降低，同時增加了磷素被鐵鋁氧化物固定的潛在可能性，減少磷對植物和微生物有效供應[23]，誘發磷對微生物及植物生長過程的限制。但是，當磷成為限制因素時，植物及微生物又會因環境的變化而產生適應性行為，它會通過其本身所具有的生理機能，進行相應的磷酸酶合成，以獲取它所需要的限制性養分[24]。有研究表明，磷酸酶合成主要受微生物組織的磷需求及環境中的磷有效性所調控，且與磷有效性呈負相關關系[25]，所以在磷成為限制因素后，土壤中的磷酸酶含量往往較高。因此，本研究假設：當外源磷輸入且輸入量足以抵消原有的磷限制時，土壤磷有效性會得到明顯提升，磷限制狀況將得到緩解，其磷酸酶含量亦會顯著降低。因為，外源磷輸入提供了較為充足的無機磷來源，降低了微生物依賴有機磷礦化來作為其磷素來源[26]，進而使得微生物對磷酸酶合成的代謝投入減少[27]。

2.2 外源磷對于土壤微生物 有研究表明，土壤磷有效性對于亞熱帶天然林中的植物及土壤微生物是一個顯著的限制因素[28]，且受磷限制的森林可能是有利于土壤碳的存儲與積累[29]。當磷有效性增加，微生物對碳的利用效率（MBC）會因微生物群落結構改變而增加，表現為真菌生物量及真菌與細菌比值上升[30]，而真菌較細菌通常具有更大的碳需求[31]。Liu等[32]在熱帶森林通過磷添加對微生物群落的研究，發現磷添加對微生物群落結構產生了相應的影響，刺激土壤微生物生物量增加，并顯著增加了叢枝菌根真菌的相對豐度;同時也使得土壤中輕組碳和總碳顯著減少;此外，外源磷對森林土壤碳礦化的促進作用主要在加入的初期，且隨著添加磷濃度的增加，其促進作用也得以加強;在添加一段時間后，這種促進作用逐漸減弱并且有可能轉變為抑制作用[33]。因此，就磷添加對微生物影響而言，我們可以假設：當足夠的磷輸入后能顯著刺激微生物活性，使微生物群落結構改變，真菌生物量大為增加，進而對土壤有機碳的分解利用加快，但到后期有機碳的釋放速率可能會明顯降低。

2.3 不同森林類型對磷輸入的響應 此外，森林演替過程中所形成的不同森林類型，也有可能會導致C、P有效性的變化[34]。在成熟林中，由于其經歷的演替階段較長，常表現為氮飽和狀態，但土壤磷卻在此期間經生物攝取及風化淋溶后，多成為限制因素;而在年輕林分中，由于其演替階段較短，通常被認為是氮限制的[13]。Liu等[35]以3種熱帶演替森林為例，通過加磷實驗發現：磷添加對微生物成長的影響，很大程度上取決于森林的土地利用歷史，其結果表現為在成熟林中，磷添加顯著增加了微生物生物量并且改變微生物群落結構，使土壤呼吸顯著增加;在針闊混交林，微生物生物量未對磷添加有顯著響應，但土壤呼吸和真菌-細菌比被顯著增加;在針葉林，微生物生物量和群落結構則無影響。有人也發現類似的結果：施磷會導致CO2通量在短期內顯著增加，但在培養后期，CO2排放量對磷添加的響應則與森林類型存在一定的相關性[36]。因此可以假設：在米櫧天然林分中，由于其碳氮元素累積時間較長，它對于外源磷輸入的響應明顯，其微生物活性及碳循環在施磷后，會產生顯著的刺激效果;而杉木人工林，由于其演替階段較短，碳氮元素的累積時間亦較短，所以它對于外源磷輸入的響應效果可能不及米櫧林分。

3 展望

研究外源性磷添加對土壤有機碳礦化及磷素有效性的影響具有一定的現實性意義。通過合理施肥措施對于土壤碳礦化影響機制的研究，一方面，可以為我們進一步認識該地區森林土壤碳循環提供相應依據;另一方面，也有利于該地區的地力維持和森林生態系統的可持續經營。當前，亞熱帶地區有關研究相對較少，今后應加強這方面的研究。

參考文獻

[1]Stockmann， U.， Adams， M.A.， Crawford， J.W.， et al. The knowns， known unknowns and unknowns of sequestration of soil organic carbon [J]. Agriculture， Ecosystems & Environment， 2013， 164： 80-99.

[2]李霞，田光明，朱軍，等.不同磷肥用量對水稻土有機碳礦化和細菌群落多樣性的影響[J].土壤學報，2014，2：1018-1023.

[3]Gnankambary， Z.， Ilstedt， U.， Nyberg， G.， et al. Nitrogen and phosphorus limitation of soil microbial respiration in two tropical agroforestry parklands in the south-Sudanese zone of Burkina Faso： the effects of tree canopy and fertilization [J]. Soil Biology and Biochemistry， 2008， 40： 350-359.

[4]Cleveland， C.C.， Townsend， A.R. Nutrient additions to a tropical rain forest drive substantial soil carbon dioxide losses to the atmosphere [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences， 2006， 103： 10316-10321.

[5]Ilstedt， U.， Singh， S. Nitrogen and phosphorus limitations of microbial respiration in a tropical phosphorus-fixing acrisol （ultisol） compared with organic compost [J]. Soil Biology and Biochemistry ，2005， 37： 1407-1410.

[6]Chen， F.S.， Yavitt， J.， Hu， X.F. Phosphorus enrichment helps increase soil carbon mineralization in vegetation along an urban-to-rural gradient， Nanchang， China[J]. Applied Soil Ecology ，2014， 75： 181-188.

[7]Allen， A， Schlesinger， W. Nutrient limitations to soil microbial biomass and activity in loblolly pine forests[J]. Soil Biology and Biochemistry ，2004， 36： 581-589.

[8]Liu， M.， Zhang， Z.， He， Q.， et al. Exogenous phosphorus inputs alter complexity of soil-dissolved organic carbon in agricultural riparian wetlands[J]. Chemosphere， 2014， 95： 572-580.

[9]Pisani， O.， Scinto， L.J.， Munyon， J.W.， et al. The respiration of flocculent detrital organic matter （floc） is driven by phosphorus limitation and substrate quality in a subtropical wetland[J]. Geoderma， 2015， 241： 272-278.

[10]Fisk， M.， Santangelo， S.， Minick， K. Carbon mineralization is promoted by phosphorus and reduced by nitrogen addition in the organic horizon of northern hardwood forests[J]. Soil Biology and Biochemistry， 2015， 81： 212-218.

[11]Zeng， W.， Wang， W. Combination of nitrogen and phosphorus fertilization enhance ecosystem carbon sequestration in a nitrogen-limited temperate plantation of Northern China[J]. Forest Ecology and Management， 2015， 341： 59-66.

[12]劉德燕，宋長春.磷輸入對濕地土壤有機碳礦化及可溶性碳組分的影響[J].中國環境科學，2008，28：769-774.

[13]Vitousek， P.M.， Porder， S.， Houlton， B.Z.， et al. Terrestrial phosphorus limitation： mechanisms， implications， and nitrogen-phosphorus interactions[J]. Ecological applications， 2010， 20： 5-15.

[14]Wang， Q.， Wang， S.， He， T.， et al. Response of organic carbon mineralization and microbial community to leaf litter and nutrient additions in subtropical forest soils[J]. Soil Biology and Biochemistry， 2014， 71： 13-20.

[15]Raiesi， F.， Ghollarata， M. Interactions between phosphorus availability and an AM fungus （Glomus intraradices） and their effects on soil microbial respiration， biomass and enzyme activities in a calcareous soil [J]. Pedobiologia， 2006， 50： 413-425.

[16]Minick， K.J.， Fisk， M.C.， Groffman， P.M. Calcium and phosphorus interact to reduce mid-growing season net nitrogen mineralization potential in organic horizons in a northern hardwood forest[J]. Soil Biology and Biochemistry， 2011， 43： 271-279.

[17]施瑤，王忠強，張心昱，等.氮磷添加對內蒙古溫帶典型草原土壤微生物群落結構的影響[J].生態學報，2014，34：4943-4949.

[18]劉洋.氮磷添加對青藏高原亞高寒草甸土壤有機碳的影響[D].蘭州：蘭州大學，2014.

[19]Paul， E. Soil microbiology， ecology and biochemistry in perspective[J]. Soil Microbiology Ecology and Biochemistry， third ed Academic Press， San Diego， CA， 2007： 3-24.

[20]Mack， M.C.， Schuur， E.A.， Bret-Harte， M.S.， et al. Ecosystem carbon storage in arctic tundra reduced by long-term nutrient fertilization[J]. Nature， 2004， 431： 440-443.

[21]Gallardo， A.， Schlesinger， W.H. Factors limiting microbial biomass in the mineral soil and forest floor of a warm-temperate forest[J]. Soil Biology and Biochemistry， 1994， 26： 1409-1415.

[22]Elser， J.J.， Bracken， M.E.， Cleland， E.E.， et al. Global analysis of nitrogen and phosphorus limitation of primary producers in freshwater， marine and terrestrial ecosystems[J]. Ecology letters， 2007， 10： 1135-1142.

[23]Fiorentino， I.， Fahey， T.J.， Groffman， P.M.， et al. Initial responses of phosphorus biogeochemistry to calcium addition in a northern hardwood forest ecosystem[J]. Canadian Journal of Forest Research， 2003， 33： 1864-1873.

[24]Naples， B.K.， Fisk， M.C. Belowground insights into nutrient limitation in northern hardwood forests[J]. Biogeochemistry， 2010， 97： 109-121.

[25]Sinsabaugh， R.L.， Follstad， Shah， J.J. Ecoenzymatic stoichiometry and ecological theory[J]. Annual Review of Ecology， Evolution， and Systematics， 2012， 43： 313-343.

[26]Wang， Q.， Wang， S.， Liu， Y. Responses to N and P fertilization in a young Eucalyptus dunnii plantation： Microbial properties， enzyme activities and dissolved organic matter[J]. Applied Soil Ecology， 2008， 40： 484-490.

[27]Allison， S.D.， Weintraub， M.N.， Gartner， T.B. et al. Evolutionary-economic principles regulators of soil enzyme production and ecosystem function[J]. Soil Enzymology， Ed， 2011： 229-243.

[28]Huang， W.， Liu， J.， Wang， Y.P.， et al. Increasing phosphorus limitation along three successional forests in southern China[J]. Plant and soil， 2013， 364（1-2）： 181-191

[29]Zhou， G.， Liu， S.， Li， Z.， et al. Old-growth forests can accumulate carbon in soils [J]. Science， 2006， 314： 1417-1417.

[30]Sinsabaugh， R.L.， Manzoni， S.， Moorhead， D.L. et al. Carbon use efficiency of microbial communities： stoichiometry， methodology and modelling[J]. Ecology letters， 2013， 16： 930-939.

[31]Keiblinger， K.M.， Hall， E.K.， Wanek， W.， et al. The effect of resource quantity and resource stoichiometry on microbial carbon-use-efficiency[J]. FEMS Microbiology Ecology， 2010， 73： 430-440.

[32]Liu， L.， Zhang， T.， Gilliam， F.S.， et al. Interactive effects of nitrogen and phosphorus on soil microbial communities in a tropical forest[J]. PloS one， 2013， 8： e61188.

[33]吳回軍，歐陽學軍.磷添加對南亞熱帶森林土壤有機碳氮礦化影響的培養實驗研究[J].廣東林業科技，2008：6-14.

[34]DeForest， J.L.， Smemo， K.A.， Burke， D.J.， et al. Soil microbial responses to elevated phosphorus and pH in acidic temperate deciduous forests[J]. Biogeochemistry， 2012， 109： 189-202.

[35]Liu， L.， Gundersen， P.， Zhang， T.， et al. Effects of phosphorus addition on soil microbial biomass and community composition in three forest types in tropical China[J]. Soil Biology and Biochemistry， 2012， 44： 31-38.

[36]Ouyang， X.， Guoyi， Z.， Huang， Z.， et al. Effect of N and P addition on soil organic C potential mineralization in forest soils in South China[J]. Journal of Environmental Sciences， 2008， 20： 1082-1089.

（責編：張 麗）