城市五種景觀植物土壤微生物多樣性研究①

任 一，韓 暢，楊 慧，魏巖冰，曹舒陽，錢宇杰，唐 赟

城市五種景觀植物土壤微生物多樣性研究①

任 一1,2，韓 暢2，楊 慧2，魏巖冰3，曹舒陽3，錢宇杰3，唐 赟1*

(1 西南野生動植物資源保護教育部重點實驗室，四川南充 637009；2 上海美吉生物醫藥科技有限公司，上海 201318；3 上海市川沙中學，上海 201299)

綠地為城市提供廣泛的生態服務，綠地土壤微生物群落是其中的關鍵組成部分。為探究城市綠地土壤微生物多樣性及其影響因素，通過16S rRNA基因的高通量測序對城市綠地5種常見景觀植物土壤微生物進行分析，發現不同景觀植物土壤微生物優勢物種具有較高的一致性，以變形菌門、放線菌門、酸桿菌門、綠彎菌門、粘球菌門為優勢門。但其α多樣性和β多樣性根據景觀植物不同表現出明顯相異性。另外，各土壤中古菌趨同性極高，幾乎都屬于氨氧化古菌。微生物相互作用關系主要受土壤含水量、鹽離子濃度和pH等因子的影響。

城市微生物組；高通量測序；城市綠地；微生物多樣性

近年來，我國人口城鎮化進程的不斷提速，城市化率從20世紀90年代的26.4% 持續上升到2019年的60.6%，預計到2035年，中國城鎮人口比例將達到70% 以上。隨著大量人口的涌入，打造更宜居的城市生態系統越來越受到政府和廣大群眾的重視。

隨著大量的研究揭示微生物群落對人類疾病發生和維持人體健康平衡有重大影響，城市環境微生物群落(urban microbiome)對城市居民身心健康福祉的重要性逐漸受到大家的重視。城市環境微生物群落泛指城市各功能區塊中的所有微生物群落，無論在這些功能區塊的土壤、空氣、水還是物體表面。大量的研究表明嬰幼兒早期接觸環境微生物的多寡與其哮喘的發生密切相關[1]；經常進行戶外活動的人比呆在家里的人擁有更多的微生物多樣性，微生物多樣性對人體免疫器官的發育、腸道營養物質的代謝至關重要[2]；太多時間暴露在戶外的人群又增加了獲得感染性疾病的風險[3]；還有一些研究表明城鎮化水平的不同，其空氣微生物和潛在致病微生物的組成存在差異，空氣微生物組(25.6 ～ 124.4 cfu/m3)的多樣性程度遠遠低于土壤微生物[4]。土壤微生物不僅是生態系統的維持者，還是大氣環境微生物的主要來源之一，可通過人體的呼吸道和受損體表等暴露界面對人體健康產生影響，對這些生態系統中的土壤微生物群落的研究就顯得尤為重要和急迫[5]。城市綠地如公園、小區綠化、道路綠化帶等綠色基礎設施是綠色城市生態系統中的重要組成部分，也是城市生態系統生物多樣性的重要載體[6]。在城市綠化建設中人們通常更重視景觀植物在改善空氣質量、降低噪音、提升環境的整體觀賞性、增強舒適度等方面發揮的作用[7]，對城市綠地土壤微生物群落的研究長期以來一直被忽視，導致我們對其多樣性及其影響因素的認識非常有限。

本文以上海市城市綠地常見景觀植物文旦柚((Burm.) Merr.cv.Wentan)、鳳尾竹((Lour.) Raeusch.ex Schult.'Fernleaf' R.A.Young)、櫻花((Lindl.) G.Don ex London)、垂柳(L.)和香樟((L.) Presl)等土壤為研究對象，利用土壤理化因子測定和基于Illumina MiSeq平臺的高通量16S rRNA基因測序技術，有效解決測序通量低和準確率低的缺陷[8]。本文研究了上述景觀植物土壤微生物的豐度和群落結構以及土壤的理化性質對微生物群落的影響，以期增進人們對于城市綠地生態系統植物根系環境對微生物群落結構和功能塑造的理解，為綠色城市生態建設提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于上海市，地處長江入?？?，太湖流域東緣，是我國南北海岸線中心點，長江攜帶的大量泥沙形成了上海市江海相沉積物的成土母質。該區屬亞熱帶季風性氣候，日照充足，溫和濕潤，雨量豐沛，四季分明，春秋兩季較短，冬夏兩季較長，年平均氣溫20 ℃，平均降水量1 512 mm，全年約70% 的降水量集中在5—9月。

1.2 供試材料

選取上海市川沙中學校園內不同地點的5種景觀植物：文旦柚((Burm.) Merr.cv.Wentan)、鳳尾竹((Lour.) Raeusch.ex Schult.'Fernleaf' R.A.Young)、櫻花((Lindl.) G.Don ex London)、垂柳(L.)、香樟((L.) Presl)，每種植物各選取3棵生長狀態良好的植株，圍繞各株植物設置3個采樣點，采樣時去除地表雜質，取深度15 ～ 20 cm根部附近土壤，將3個采樣點土壤混合均勻后，封裝于無菌聚乙烯自封袋中，置于干冰上運輸至實驗室。

表 1 土壤采樣點信息

1.3 試驗方法

1.3.1 土壤理化性質測定 土壤理化性質測定參照《土壤農化分析方法》[9]。土壤樣品過20目篩(孔徑0.9 mm)，去除土壤中植物殘留、碎石及其他雜物等。土壤含水量采用烘干法測定；土壤pH和電導率采用 pH/離子多功能測量儀(SevenMulti S40, Mettler Toledo, Switzerland)測定(土水比1︰5，︰)；可溶性有機碳采用總有機碳/氮分析儀測定(非分散紅外吸收法)；采用流動分析(CFA和FIA)和光譜檢測法測定水相中的可溶性總氮、硝態氮和銨態氮含量，可溶性有機氮(SON)=可溶性總氮–(硝態氮+銨態氮)。土壤有效磷測定采用碳酸氫鈉–鉬銻抗混合顯色–分光光度計法。

1.3.2 土壤微生物總DNA提取 采用Fast DNA Spin kit for soil試劑盒(MP Biomedicals，美國)提取土壤總DNA樣品。在無菌操作環境下，取0.5 g土壤樣品，根據試劑盒操作說明提取土壤微生物總DNA，并使用Nanodrop ND-1000 紫外可見分光光度計(NanoDrop Technologies, Wilmington, DE, 美國)和1% 的凝膠電泳檢測DNA濃度和質量，將DNA于–20 ℃ 保藏。

1.3.3 PCR擴增利用 “地球微生物組計劃”(Earth Microbiome Project)官方推薦的用于土壤微生物16S rRNA基因通用引物515F (5’-GTGYCAGCMG CCGCGGTAA)和806R (5’-GGACTACNVGGGTW TCTAAT)(https://earthmicrobiome.org/protocols-and-standards/16s/)，對土壤細菌和古菌的16S rRNA基因序列的可變區(V4)進行擴增。本次擴增使用的PCR儀型為ABI GeneAmp? 9700型。擴增體系總體積為20 μl。擴增體系具體描述如下：2 μl 2.5 mmol/L dNTPs，0.8 μl 引物(5 μmol/L)，4 μl 5×FastPfu緩沖液，0.4 μl FastPfu 聚合酶, 10 ng DNA作為模板。PCR程序設定參數如下：95 ℃ 預變性3 min，設置27個循環，95 ℃ 變性30s，55 ℃ 退火30s, 72 ℃ 延伸30 s，72 ℃ 延伸 10 min。反應結束后，4 ℃ 保存。

1.3.4 Illumina MiSeq測序與數據分析 PCR產物采用2% 瓊脂糖凝膠電泳檢測，對目標PCR條帶進行切膠，然后利用AxyPrep DNA 凝膠提取試劑盒(Axygen Biosciences, Union City, CA, USA)進行回收和純化。利用QuantiFluor?-ST (Promega, USA) 定量檢測PCR產物含量。本實驗流程嚴格根據Illumina MiSeq平臺 (Illumina,USA)標準流程，將目的擴增片段構建文庫(PE 2×300)，進行16S rRNA基因的高通量測序。原始高通量下機數據的質控和拼接，分別采用FLASH 1.2.700[10]和FASTP 0.19.600[11]軟件。具體設置參數如下：①窗口長度為50 bp，當窗口內平均質量低于20時，從窗口開始截去后端堿基，最后去除質控后長度低于50 bp的reads；②去除含N堿基的reads；③去除引物錯配屬大于2的reads；④將overlap≥10 bp的paired-end序列進行拼接。OTU聚類與物種注釋方法：①使用QIIME 1.9.10[12]對拼接后的序列進行去重復，得到unique序列；②根據97% 的相似度對unique序列進行OTU聚類[13](UPARSE 7.0.1090[14])；③通過將OTU代表序列與SILVA 132數據庫進行比對(RDP Classifier 2.11[15])，得到每個OTU的物種注釋信息；④基于注釋信息，去除樣本中的葉綠體和線粒體污染；⑤使用所有樣本中的最小序列數進行抽平。數據統計與分析方法具體如下：①Alpha多樣性指數間差異檢驗使用Student’s t-test進行差異顯著性分析；②PcoA、db-RDA和PERMANOVA采用R vegan；③使用Kruskal-Walls秩和檢驗進行差異微生物分析；④采用Spearman指數來衡量微生物與土壤理化指標之間的相關性；⑤通過python包NetworkX 分析OTU互作網絡。本研究利用美吉生物云平臺(https://cloud.majorbio.com/)完成高通量測序數據分析任務。美吉生物云平臺是本研究團隊自主開發的生物信息學在線分析平臺，平臺整合了微生物多樣性研究領域普遍認可的mothur1.30.1[16]( http:// www.mothur.org)、R Vegan(https://cran.r-project.org/ web/packages/vegan/index.html)、Circos-0.67-7 (http:// circos.ca/)等分析軟件，目前支撐了國內外2 000多家科研單位的生物信息學分析。

2 結果

2.1 土壤理化性質與植物特性

5種景觀植物分布于校園不同區域，其栽種土壤類型一致，均是含砂質壤土，校園景觀植物無施肥管理。因此除個別樣品外，土壤基礎理化性質基本一致(表2)。土壤 pH范圍8.28 ～ 8.65。土壤含水量132.3 ～ 230.6 g/kg，電導率(EC)范圍115.00 ～ 147.60 μS/cm。然而土壤養分存在較大差異，可溶性有機碳(DOC) 40.00 ～ 128.95 mg/kg，可溶性有機氮(DON)4.48 ～ 11.94 mg/kg，可溶性總氮(TDN)7.51 ～ 18.14 mg/kg，硝態氮和亞硝態氮0.67 ～ 4.42 mg/kg，銨態氮0.46 ～ 2.76 mg/kg，有效磷3.97 ～ 29.42 mg/kg。文旦柚好高溫不耐寒，在各種土壤中均可栽培；櫻花樹是我國華東地區常見的景觀植物，根系較淺，不耐水濕；鳳尾竹和櫻花樹喜弱酸性土壤；而垂柳和香樟是我國長江流域廣泛種植的高大喬木，是城市中常見的景觀植物，兩種植物對土壤要求不高。

2.2 微生物多樣性

MiSeq高通量測序共獲得734 281 個16S rRNA基因序列，平均每個樣本48 952個序列，序列平均長度320 bp。以測序數據量最少的樣本為基準，對每個樣品的16S rRNA基因序列進行抽平，最小數據量為30 333 條序列，然后根據抽平后的序列進行基于16S rRNA基因的微生物多樣性和組成分析。

表 2 土壤理化性質

2.2.1 土壤微生物群落組成 本研究采用的高通量測序引物是“地球微生物組計劃”(Earth Microbio-me Project)官方推薦的能夠同時覆蓋細菌和古菌16S rRNA基因序列的通用引物[17]。5種景觀植物附近土壤中細菌類群一致，都包含變形菌門(Proteobacteria)、放線菌門(Actinobacteria)、酸桿菌門(Acidobacteria)、綠彎菌門(Chloroflexi)、粘球菌門(Myxococcota)、芽單胞菌門(Gemmatimonadetes)、浮霉菌門(Plancto-mycetes)、Methylomirabilota、疣微菌門(Verrucomi-crobia)、擬桿菌門(Bacteroidetes)、厚壁菌門(Firmicutes)、Latescibacterota、NB1-J等(圖1A)。此外，奇古菌(Thaumarchaeota)在各個土壤中也有顯著分布，占原核微生物總豐度的5.5% ～ 13.1%(圖1A)，占古菌豐度的98%?？傮w來看，變形菌、放線菌、酸桿菌、奇古菌和綠彎菌是各個土壤中排前5位的優勢門，它們總相對豐度分別可占鳳尾竹、櫻花、香樟、垂柳、文旦柚土壤原核微生物的78%、76.5%、75.3%、82%、77.7%(圖1A)。韋恩圖分析也表明，5種景觀植物土壤微生物組成保守性很高，其共有核心OTU為1 651個，占比OTUs總數的83.1%，表明校園綠化帶土壤微生物主要類群有較高的同質性(圖1B)。

圖 1 門水平微生物群落組成(A)和OTU韋恩圖(B)

微生物群落與理化因子相關性分析(圖2)顯示門水平總豐度前30的土壤微生物與土壤理化指標之間的相關性關系，其中放線菌(Actinobacteriota)與可溶性有機氮顯著正相關(<0.05)，綠彎菌(Chloroflexi)與可溶性有機氮顯著負相關(<0.05)。Methylomira-bilota與鹽離子濃度和銨態氮呈顯著負相關(<0.01)。浮霉菌(Planctomycetota)與土壤含水量顯著負相關(<0.05)。厚壁菌門(Firmicutes)與有效磷為極顯著正相關關系(<0.001)。

2.2.2 Alpha多樣性 Sobs和Chao指數顯示各植物土壤微生物群落的物種豐富度接近(圖3A，3B)，與OTU組成比較結果一致。在群落多樣性方面，文旦柚的Simpson指數最高，櫻花Simpson指數最低，文旦柚與鳳尾竹、櫻花、香樟的Simpson指數具有顯著性差異(圖3C)。

土壤微生物群落Alpha多樣性與土壤理化因子相關性分析(圖4)顯示，土壤中的有效磷含量與Sobs、Shannon、Ace和Chao指數呈明顯的正相關關系，與Simpson指數呈明顯的負相關關系，表明土壤中的微生物多樣性與磷元素正相關。土壤中的可溶性有機氮、可溶性全氮以及硝態氮與土壤微生物多樣性表現出負相關關系。

(*、**、***分別表示相關性達0.01

(圖C中 *代表顯著性差異(P<0.05))

2.2.3 Beta多樣性 Beta多樣性用于表征不同微生態環境中的物種變化更替和物種組成差異?；诳紤]物種豐度的Jaccard距離的PCoA(主坐標分析)，前兩個主成分將不同的植物土壤樣本有效區分(圖5)，表明不同植物土壤樣本中的細菌主要類群雖然有較高同質性，但總體微生物結構仍存在明顯差別。同時我們發現取樣地點也有一定的聚集效應，如位于河畔的3號櫻花土壤樣本和河畔的垂柳土壤樣本距離接近，在菌群組成上相似度較其他櫻花樣本高(圖5)。

PERMANOVA (permutational multivariate analysis of variance，置換多元方差分析)[18]表明不同的校園植物種類對于土壤菌群組成差異的解釋度最高，其次為采樣地點，再次為土壤中的含水量，其他土壤理化指標對于不同校園植物的土壤菌群的影響不具有顯著性(表3)。

圖4 土壤微生物Alpha多樣性與環境因素相關性

2.2.4 OTU互作網絡及其與理化指標相關性分析 本研究選擇相對豐度較高的前30個OTU構建景觀植物土壤微生物的互作網絡(<0.05，>0.5)。網絡顯示土壤微生物群落中豐度最高的30個OTU主要分為4個簇(圖6)。每個簇內部OTU豐度呈正相關，簇2、3分別與簇1、4呈負相關(圖6)。簇1與土壤水含量呈負相關，其中OTU640(MB-A2-108)、OTU978(KD4- 96)和OTU5133與水含量呈顯著負相關(圖7)；簇1與土壤氨態氮呈正相關，其核心節點OTU978與之顯著相關(圖7)；簇2與土壤水含量呈正相關，其中OTU2117和OTU4494與之顯著正相關(圖7)；簇2與土壤氨態氮呈負相關，其中OTU1121、OTU1309和OTU5831與土壤氨態氮呈顯著負相關；簇3與NO– 3呈正相關，與土壤DON呈顯著正相關(圖7)；簇4全部為奇古菌門氨氧化菌，與pH負相關，但并不顯著(圖7)。

圖5 OTU水平PCoA

表3 不同因素對土壤菌群的顯著性影響

3 討論

城市綠化是城市生態環境的重要組成單元，是城市居民休閑、放松的重要場所之一，在這些戶外場所中人們與微生物群落密切接觸和互動，對人體健康產生重大影響。本研究采用高通量測序并結合土壤理化指標測定，對上海市常見景觀植物的土壤微生物群落結構進行了探索。

研究發現景觀植物根際附近土壤中微生物主要以變形菌、放線菌、酸桿菌、奇古菌、綠彎菌、芽單胞菌、浮霉菌為主要微生物，在總體原核微生物占比超過90%，與Manuel等人[19]的研究結論一致。城市景觀植物的土壤微生物群落的物種豐富度非常接近，共同具有80% 以上核心OTUs，Sobs和Chao指數顯示與其他野外生境相比[20]，景觀植物土壤微生物物種豐度偏低，這說明城市土壤微生物多樣性存在缺失，且有同化趨勢，這與農村與城市人群微生物多樣性的差異結果是一致的[1]。古菌多樣性的缺失最為明顯，分析顯示來自奇古菌的氨氧化古菌占土壤古菌總豐度的98% 以上，這與Dietrich等人[21-22]對其他大城市土壤微生物的研究一致。

(節點間紅色連線表示正相關關系，綠色連線代表負相關關系)

圖7 土壤微生物豐度(OTU水平)與環境因素相關性

本研究中，綠地景觀植物生長所在的土壤類型相同，不同植物根部土壤中的微生物物種豐富度無顯著差異，但不同植物根部土壤微生物多樣性顯示出一定差異，說明特定的群落結構是不同植物的根與土壤環境共同作用的結果。盡管不同景觀植物土壤微生物主要類群比較一致，但其土壤微生物多樣性仍具有明顯差異，表明與自然生態系統一樣[23]，城市土壤微生物群落組成隨著其宿主植物的變化而變化。這可能與微生物的宿主特異性、功能互補、根系結構等有關。植物根部土壤微環境的差異對土壤微生物群落結構差異產生一定影響。土壤有效磷含量對微生物與土壤微生物多樣性表現出正相關關系，這與Gu 等人[24]發現在中國黑土中的微生物多樣性與土壤中有效磷含量呈正相關關系一致，提示土壤中的有效磷可能是影響土壤微生物多樣性的重要指標。Su等人[25]發現在水稻土壤中有效磷以及碳氮肥料的劑量增加，不改變微生物物種豐富性(species richness)，而均一性(evenness)有所變化，土壤中有效磷劑量對土壤中的微生物多樣性不產生顯著性影響，但土壤中的菌群功能表現出顯著性差異。

土壤微生物種群結構一般受土壤水含量、營養物質、pH等環境因子顯著影響。本研究發現放線菌與土壤可溶性有機氮顯著正相關(<0.01，=0.62)，土壤可溶性有機氮來源于土壤微生物對于有機氮的分解礦化作用，而放線菌絕大多數為化能異養型細菌，可以分泌大量的胞外酶促進有機物如含氮聚合物的分解從而形成可溶性有機氮。綠彎菌是一類光能自養型細菌，有機氮促進化能異養型細菌的生長，從而對光能自養型細菌的生長產生抑制，所以綠彎菌與土壤可溶性有機氮呈顯著負相關。Rokubacteria是近年來新發現的在土壤中廣泛存在的一類參與硫循環、氮循環(硝酸鹽還原)的重要微生物[26]，由于硝酸鹽還原酶NarB的活性受到氨態氮的負調控[27]，所以表現為Rokubacteria含量與土壤氨態氮濃度呈負相關。

微生物群落互作網絡反映了高豐度物種在土壤中的互作關系。豐度較高的前30個物種形成4個微生物簇，其中古菌中奇古菌門中的一些氨氧化菌獨立成簇。不同簇之間物種呈負相關，簇內部物種呈正相關，而這些成簇的微生物表現出與土壤水含量、pH以及含氮量的顯著相關，說明土壤水含量、pH，特別是土壤氮含量是城市土壤微生物互作網絡的主要影響因素。

4 結論

通過高通量測序對城市綠地5種常見景觀植物的土壤微生物群落分析發現，不同景觀植物土壤微生物優勢物種具有較高的一致性，但微生物物種多樣性(α多樣性)和群落結構(β多樣性)隨著植物品種的不同仍表現出明顯的差異。另外，在空間距離比較接近的不同景觀植物，其土壤微生物群落結構也會表現出較強的一致性?；プ骶W絡分析發現，土壤優勢微生物種群聚類成4個主要簇，簇內微生物之間以正相關為主，而簇間正負關聯性主要受土壤含水量、鹽離子濃度和pH等因子影響。此外，各土壤中古菌趨同性極高，幾乎都屬于氨氧化古菌。

致謝：感謝中國科學院南京土壤研究所土壤與環境分析測試中心在土壤理化性質檢測中給予的幫助！

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Study on Soil Microbial Diversity Under Five Urban Landscape Plants

REN Yi1,2, HAN Chang2, YANG Hui2, WEI Yanbing3, CAO Shuyang3, QIAN Yujie3, TANG Yun1*

(1 Key Laboratory of Southwest China Wildlife Resources Conservation (Ministry of Education), Nanchong, Sichuan 637009, China; 2 Shanghai Majorbio Biomedical Technology Co., Ltd., Shanghai 201318, China; 3 Shanghai Chuansha High School, Shanghai 201299, China)

Greenspaces provide extensive ecosystem services for urban,while soil microbiome are key components of Urban landscape.In this study, the high-throughput sequencing of 16S rRNA genes was used to analyze soil microbes under five landscape plants in urban green space in order to study the diversity and influencing factors of soil microbes.It was found that the dominant species of soil microbes had high consistency under different urban landscape plants, the advantaged bacteria at phylum level were Proteobacteria, Actinobacteria, Acidobacteria, Chloroflexi, Myxococcota, but with variety in alpha and beta diversity indexes.Moreover, taxonomic convergence was found in archaeal community, which nearly all belonged to ammonia oxidizing archaea.The interactions between different microorganisms were regulated by soil moisture, salt ion concentration as well as pH.

Urban microbiome; High-throughput sequencing; City greenspace; Microbial diversity

S154.36

A

10.13758/j.cnki.tr.2021.04.011

任一, 韓暢, 楊慧, 等.城市五種景觀植物土壤微生物多樣性研究.土壤, 2021, 53(4): 746–754.

四川省科技廳應用基礎研究項目(2020YJ0346)資助。

(tangyun_502@cwnu.edu.cn)

任一(1979—)，男，山西翼城人，博士，工程師，主要從事微生物進化、微生物生態相關的研究工作。E-mail: yi.ren@majorbio.com