不同溫度下雙尾新小綏螨對西花薊馬的捕食功能反應

朱安迪，王映山，方 晨，胡恒笑，王嘉陽，蘇 杰，李海強，張建萍*

(1. 石河子大學農學院/新疆綠洲生態病蟲害防治與植保資源利用重點實驗室，新疆石河子 832003；2. 第二師農業技術推廣站，新疆鐵門關市 841505；3. 新疆農業科學院植物保護研究所/農業部西北荒漠綠洲作物有害生物綜合治理重點實驗室，烏魯木齊 830091)

西花薊馬Frankliniellaoccidentalis屬纓翅目Thysanoptera薊馬科Thripidae花薊馬屬Frankliniella，食性雜，能直接取食危害62科500多種植物(Moritz, 2002)。西花薊馬的銼吸式口器刺吸寄主植物的葉、芽、花和果實的汁液，在葉片上造成銀白色斑點，嚴重時葉片出現大面積的白色斑塊，影響葉片光合作用，造成落花、果實發育遲緩、畸形，種子發育不良等(Vierbergen, 1990)。同時西花薊馬是多種植物病毒的傳播媒介，嚴重影響作物的產量和品質(Germanetal., 1992; Ullmanetal., 1997)。目前在田間對西花薊馬的防治主要依賴于化學農藥，據報道西花薊馬已對多種殺蟲劑產生了抗性(王圣印等, 2014)。而化學農藥濫用不僅導致“3R”問題，同時也危害人類健康。因此，利用生物防治西花薊馬成為研究的熱點之一。早在20世紀歐洲國家已經開展利用胡瓜新小綏螨Neoseiuluscucumeris(原名胡瓜鈍綏螨Amblyseiuscucumeris)防治薊馬的研究(Ramakers, 1978; Ramakers, 1980; Ramakers & Lieburg, 1982)。近年來，利用斯氏鈍綏螨Amblyseiusswirskii防治粉虱和薊馬越來越受到重視(楊海林等, 2015)。隨著西花薊馬在世界范圍內傳播加重，利用捕食螨已成為防治西花薊馬的重要手段之一(郅軍銳等, 2007; 徐學農等, 2013)。

雙尾新小綏螨Neoseiulusbicaudus隸屬于植綏螨科Phytoseiidae新小綏螨屬Neoseiulus。該螨是新疆的本地種，于2013年首次在新疆伊犁被采集到，由于十分適應新疆高溫干旱的特殊地理條件，生物防治潛力巨大(王振輝等, 2015; Shenetal., 2017)。該螨是一種多食性的捕食螨，能夠捕食葉螨、煙粉虱Bemisiatabaci、煙薊馬Thripstabaci等小型昆蟲(Zhangetal., 2017; 董芳等, 2019; 韓國棟等, 2020)。自西花薊馬入侵新疆以來，目前新疆各個地區的溫室大棚蔬菜種植區均發生嚴重為害(楊華等, 2016; 陳泓渝等, 2020)。該捕食螨是否能有效控制西花薊馬，作為溫室大棚生物西花薊馬的有效生物防治天敵？本文對雙尾新小綏螨各螨態對西花薊馬不同齡期若蟲的捕食功能以及溫度對雙尾新小綏螨的雌成螨捕食西花薊馬1齡若蟲能力的影響進行了研究，以期為西花薊馬的生物防治提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

西花薊馬：采自石河子大學農學院試驗站，實驗室內以菜豆Phaseolusvulgaris為寄主植物進行繁育。

雙尾新小綏螨：2013年采集于新疆伊犁地區，實驗室內(溫度25℃±2℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶ 8 D)以腐食酪螨Tyrophagusputrescentiae加麩皮制成飼料進行飼喂，連續飼養超過30代。

1.2 西花薊馬1齡若蟲和2齡若蟲的獲得

為獲得齡期一致的西花薊馬若蟲，使用菜豆葉片制成葉碟，接入15頭西花薊馬雌成蟲，添加玫瑰花粉作為營養補充(沈登容等, 2012)，使其產卵24 h后，去除雌成蟲，置于29℃±1℃，RH 70%±10%，光周期16 L ∶ 8 D的恒溫培養箱中，48 h后可得到齡期一致的西花薊馬1齡若蟲，選取一部分用于捕食功能反應，另一部分1齡若蟲挑至新的葉蝶上，置于培養箱中，48 h后即可得到齡期一致的西花薊馬2齡若蟲。

1.3 雙尾新小綏螨對西花薊馬的捕食功能反應

根據前期的預實驗結果，雙尾新小綏螨選取雌成螨、雄成螨、第II若螨、第I若螨共4個螨態，獵物西花薊馬為1齡若蟲和2齡若蟲(羅春萍等, 2018; Suetal., 2019a)。獵物密度設置為每小室5、10、15、20和25頭，每個密度設置10次重復。試驗小室由3塊正方形的透明亞克力板組成(5 cm×5 cm×0.3 cm)，中間一片亞克力板中心有直徑2.5 cm的空洞，為試驗提供空間，孔洞一側使用菜豆葉片背面覆蓋，葉片下墊一條長于小室的濾紙，用于緩沖對葉片的壓力及記錄編號，所有部分使用長尾夾固定。每個小室挑入一頭經過24 h饑餓處理的雙尾新小綏螨，并置于恒溫培養箱中29℃±1℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶8 D，24 h后觀察記錄獵物的消耗量。

1.4 溫度對雙尾新小綏螨捕食西花薊馬能力的影響

捕食螨選擇雙尾新小綏螨的雌成螨，獵物為西花薊馬的1齡若蟲。獵物密度設置為每小室5、10、15、20和25頭，每個密度設置10個重復。每個小室挑入一頭經過饑餓處理24 h 的雙尾新小綏螨雌成螨。分別置于溫度設為23、26、29、32和35℃，RH 60%±10%，光周期16 L ∶ 8 D的恒溫培養箱內，24 h后觀察記錄獵物的消耗量。

1.5 數據處理

捕食功能反應：根據獵物密度與被捕食量之間的邏輯斯諦回歸分析確定捕食功能反應類型，方程如下(Farhadietal., 2010; Ganjisaffar and Perring, 2015)：

其中，N0為獵物初始量，Ne為被捕食的獵物數。P0、P1、P2和P3為常數、一次、二次、三次方系數。如果P1=0，捕食者的捕食量隨著獵物的密度的增加而直線上升，屬于Holling I型；如果P1< 0，而且捕食者捕食量隨著獵物密度增加而增加，之后處于一個平穩狀態，則屬于Holling II型。如果P1> 0，捕食者的捕食量隨獵物密度呈“S”波動，則屬于Holling III型。Holling II型功能反應模型(Timmsetal., 2008)：

其中，a為攻擊系數(Attack rate)；T為捕食者處理獵物的總時間(本文T為1 d)。Th為發現并捕食一頭獵物所消耗的時間。

S為尋找效應，公式如下(鄧士群等, 2020)：

使用IBM SPSS Statistics 20和Origin 2017軟件進行統計計算及作圖，利用Duncan式新復極差法對處理間的數據進行多重比較分析；兩者之間對比使用獨立樣本T檢驗進行顯著性檢驗。

2 結果與分析

2.1 雙尾新小綏螨不同齡期對西花薊馬若蟲的捕食功能反應

雙尾新小綏螨不同齡期對西花薊馬若蟲的取食量如表1所示。雙尾新小綏螨雌成螨和雄成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量均顯著高于對西花薊馬2齡若蟲的捕食量(P<0.05)。隨著獵物密度上升，雙尾新小綏螨各螨態的捕食量逐漸增加。29℃下，雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量最高，最高可達4.4頭/日。除獵物密度10頭/室，雙尾新小綏螨雌成螨和雄成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量無顯著差異外(P>0.05)，其余獵物密度下，雙尾新小綏螨雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量均顯著高于其它活動螨態(P<0.05)。在任意獵物密度下，雙尾新小綏螨雌成螨和雄成螨對西花薊馬2齡若蟲的捕食量無顯著差異(P>0.05)。

回歸分析結果顯示，一次方系數P1在各個獵物密度處理下均小于0(表2)，并且捕食螨的捕食量均隨著獵物密度的增加逐漸增加后趨于穩定(圖1)。表明雙尾新小綏螨各活動螨態對西花薊馬1齡、2齡若蟲的捕食功能類型均屬于Holling Ⅱ型。

雙尾新小綏螨對不同密度西花薊馬的捕食功能參數分析顯示(表3)，在捕食西花薊馬1齡若蟲時，雙尾新小綏螨成螨的攻擊系數顯著高于若螨。雙尾新小綏螨雌成螨、雄成螨、第II若螨處理1頭西花薊馬1齡若蟲所需要的時間并無顯著差(P>0.05)，并且顯著低于第I若螨的處理時間(P<0.05)。捕食效能可以看出雙尾新小綏螨雌成螨捕食效能最高，并且顯著高于其他 3個螨態(P<0.05)。在捕食西花薊馬2齡若蟲時，雙尾新小綏螨雄成螨攻擊系數顯著高于雌成螨的攻擊系數(P<0.05)，但雌成螨與雄成螨對西花薊馬2齡若蟲的處理時間、捕食效能、日最大捕食量均無顯著差異(P>0.05)。雙尾新小綏螨對西花薊馬1齡若蟲及2齡若蟲的的捕食功能參數可以看出，雙尾新小綏螨雌成螨與雄成螨對西花薊馬1齡若蟲的攻擊系數、捕食效能、日最大捕食量均顯著高于西花薊馬2齡若蟲(P<0.05)，且處理1頭西花薊馬1齡若蟲的時間顯著短于處理1頭西花薊馬2齡若蟲的時間(P<0.05)。

表1 雙尾新小綏螨對西花薊馬若蟲的日均捕食量(頭/日)

表2 雙尾新小綏螨對西花薊馬捕食功能回歸分析Table 2 Estimates of coefficients in a binomial logistic regression of Frankliniella occidentalis consumed by Neoseiulus bicaudus

圖1 雙尾新小綏螨對西花薊馬捕食功能反應曲線Fig.1 Functional response of different stages of Neoseiulus bicaudus feeding different stages of Frankliniella occidentalis注：圖中A、B、C、D分別代表雙尾新小綏螨第I若螨、第II若螨、雌成螨、雄成螨。Note: Fig. A, B, C and D meaned protonymph, deutonymph, adult female mite, adult male mite of N.bicaudus, respectively.

表3 雙尾新小綏螨對不同密度西花薊馬的捕食功能參數

2.2 雙尾新小綏螨對西花薊馬的尋找效應

雙尾新小綏螨各活動螨態捕食西花薊馬的1齡若蟲及2齡若蟲尋找效應均隨獵物密度的升高而降低。雙尾新小綏螨在西花薊馬獵物密度為5頭/室時，雌成螨對西花薊馬的1齡若蟲尋找效應最高,雄成螨對西花薊馬2齡若蟲的尋找效應最高。且在其他獵物密度下，雙尾新小綏螨成螨對西花薊馬1齡若蟲的尋找效應均高于若螨，且均高于對西花薊馬2齡若蟲的尋找效應(P<0.05)(圖2)。

圖2 雙尾新小綏螨對西花薊馬的尋找效應曲線Fig.2 Searching efficacy of Neoseiulus bicaudus to Frankliniella occidentalis注：A和B分別代表西花薊馬1齡若蟲和2齡若蟲。Note: A and B meaned 1st instar and 2nd instar of Frankliniella occidentalis respectively.

2.3 溫度對雙尾新小綏螨雌成螨捕食西花薊馬1齡若蟲的影響

在相同溫度下，雙尾新小綏螨雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量隨著獵物密度的增加而增加。在23～32℃，相同獵物密度下捕食螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量隨溫度的上升而增加，到達35℃時捕食量開始下降。在32℃，當獵物密度25頭/室時，雙尾新小綏螨雌成螨的捕食量達到最大值，6.7頭/日。因此，最適合雙尾新小綏螨雌成螨捕食的溫度范圍為29～32℃(表4)。

表4 不同溫度下雙尾新小綏螨雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量Table 4 Consumption of adult female Neoseiulus bicaudus on 1st instar nymphs Frankliniella occidentalis under different temperatures

在23～35℃內, 雙尾新小綏螨雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食功能反應類型符合Holling II型(表5)。在32℃時，捕食螨處理1頭西花薊馬1齡若蟲所用的時間最短，在各溫度梯度下捕食螨處理時間由小到大依次為：32℃=29℃<35℃<26℃<23℃。23～32℃內捕食螨的捕食效能隨著溫度的上升而增大，到達35℃逐漸減弱。在29～32℃內雙尾新小綏螨雌成螨的日最大捕食量顯著高于其余溫度(P<0.05)。

表5 不同溫度雙尾新小綏螨對西花薊馬捕食類型參數估計

表6 不同溫度下雙尾新小綏螨對西花薊馬捕食功能反應參數

圖3 不同溫度下雙尾新小綏螨雌成螨對對西花薊馬1齡若蟲的捕食功能曲線Fig.3 Functional response of different temperatures of adult female Neoseiulus bicaudus on 1st instar nymphs Frankliniella occidentalis注：A、B、C、D和E分別代表溫度23℃、26℃、29℃、32℃、35℃。Note: A, B, C, D and E meaned the temperatures 23℃,26℃,29℃,32℃,35℃, respectively.

2.4 溫度對雙尾新小綏螨雌成螨捕食西花薊馬1齡若蟲尋找效應的影響

各溫度梯度下雙尾新小綏螨雌成螨的尋找效應均隨者獵物密度的增加而降低。23～32℃內雙尾新小綏螨雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的尋找效應隨著溫度升高而增加，到達35℃時尋找效應開始下降。32℃時捕食螨對西花薊馬1齡若蟲尋找效應最高(圖4)。

圖4 不同溫度雙尾新小綏螨雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的尋找效應Fig.4 Searching efficacy of adult female Neoseiulus bicaudus to 1st instar nymphs of Frankliniella occidentalis at different temperatures

3 結論與討論

本研究探究了雙尾新小綏螨對西花薊馬的捕食作用。結果表明，雙尾新小綏螨雌成螨、雄螨、第I若螨和第II若螨不同螨態均能夠捕食西花薊馬的1齡若蟲和2齡若蟲。就雙尾新小綏螨而言，雌成螨對西花薊馬的捕食能力高于其它螨態。這一結果與雙尾新小綏螨在捕食截形葉螨Tetranychustruncatus、土耳其斯坦葉Tetranychusturkestani和煙薊馬的結果一致(Zhangetal., 2017)。而對于西花薊馬，1齡若蟲被捕食的量顯著高于2齡若蟲，但是預蛹和蛹基本不被取食，這可能與西花薊馬的習性有關。據文獻報道，巴氏新小綏螨Neoseiulusbarkeri和胡瓜新小綏螨偏好西花薊馬1齡若蟲，而薊馬2齡若蟲及預蛹可以通過突然扭動腹部，并排出少量粘液來防御捕食螨的攻擊，薊馬成蟲有翅，捕食螨難以取食(Kajita, 1986; Bakker and Sabelis, 1989)。本研究結果表明，雙尾新小綏螨不僅可以捕食西花薊馬1齡若蟲，而且可以取食少量的2齡若蟲。西花薊馬低齡若蟲生活比較隱蔽，雙尾新小綏螨為生物天敵，具有主動搜索能力，因此，可以作為生防天敵在西花薊馬低齡若蟲期進行應用，用來降低西花薊馬種群數量，減輕作物受害。

通過對雙尾新小綏螨不同螨態不同密度對西花薊馬若蟲捕食量使用回歸分析結果顯示，方程系數常數P1均小于0，根據模型判定其捕食功能反應類型均為Holling II型。進而研究了在不同溫度(23～35℃)情況下，雙尾新小綏螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食能力，功能反應類型也均屬于Holling II型。雖然從捕食功能曲線上，雙尾新小綏螨對西花薊馬若蟲的捕食功能曲線沒有出現明顯的拐點，隨著獵物密度增加，取食量也在緩慢增加，這可能與試驗裝置(小室)給與天敵、獵物有限的活動空間有關。而實際處理中，由于雙尾新小綏螨對西花薊馬1齡若蟲及2齡若蟲取食量有限，獵物最高密度設置已是其實際最大捕食量的5倍以上，且根據邏輯斯蒂方程擬合分析雙尾新小綏螨對西花薊馬若蟲的捕食功能類型均屬于Holling II型。Holling II型的捕食功能類型在植綏螨中十分常見，例如胡瓜新小綏螨、巴氏新小綏螨等均屬于此類型(張東旭, 2012; 尚素琴等, 2016)。

不同溫度對雙尾新小綏螨捕食西花薊馬若蟲的影響，結果顯示，23～32℃雙尾新小綏螨的日均捕食量隨溫度升高呈上升趨勢，29～32℃雙尾新小綏螨的雌成螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量最高，可達6.7頭/日，最適于其捕食，35℃時，日均捕食量下降。這可能由于溫度過高或過低時雙尾新小綏螨的活動能力降低有關。同樣，斯氏鈍綏螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量同樣也隨著溫度而增加，30℃時最大，當每25頭/室時對西花薊馬1齡若蟲捕食量為7.2頭/日，到達35℃捕食量下降(羅春萍等, 2018)，這一結果與本研究結論近似，說明在溫度對捕食螨捕食獵物有一定影響，在29～32℃釋放雙尾新小綏螨，對西花薊馬防控效果最好。

自然界中捕食螨對獵物的捕食能力受到多種因素的影響，例如獵物的營養質量、防御機制和密度等(Eubanks and Denno, 2000)。捕食者前期的取食經歷對其取食選擇性也具有較重要的影響(Schausbergeretal., 2010)。使用西花薊馬飼養的斯氏鈍綏螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量最大可達到10.7頭/日(羅春萍等, 2018)，而在相同獵物密度下使用橢圓食粉螨飼養的斯氏鈍綏螨對西花薊馬1齡若蟲的捕食量為7.8頭(禹云超等, 2019)。通過短期的人工馴化就可以達到提高對靶標獵物的選擇率和取食量，替代獵物飼養的雙尾新小綏螨經過3 d的重新適應，可提高其對自然獵物的選擇性和取食量(Suetal., 2019)。因此是否可通過重新適應，提高捕食螨對西花薊馬的選擇和取食量，來達到更好的防治效果，有待進一步驗證。