喀斯特洞穴小型土壤節肢動物多樣性

楊大星,楊 娟,李 燦

貴陽學院貴州省山地珍稀動物與經濟昆蟲重點實驗室, 貴陽 550005

貴州是中國乃至世界喀斯特分布面積最大片區的中心,發育著一套最典型、顯著的喀斯特洞穴,洞穴結構復雜、類型多樣[1],洞穴具有植被稀少,有機質貧乏,濕度高,溫度恒定等特征,環境條件與常見的生態系統類型明顯不同,是研究喀斯特生態過程的理想場所[2],貴州省因目前發現的巖溶洞穴最多也成為了洞穴生態系統研究的首選區域[3]。土壤節肢動物可通過取食作用和非取食作用發揮其生態功能,進而改善土壤土壤結構、促進有機質分解和養分循環[4—7]。不僅如此,土壤節肢動物還能指征環境變化,其敏感性甚至優于植被和土壤理化性質對環境變化的反應[8—9]。所以研究洞穴土壤節肢動物,對于深入認識喀斯特地下生態過程,揭示土壤節肢動物在特殊環境下的響應機制具有重要意義。

近年來,科研工作者在喀斯特地區陸續開展了一系列土壤動物生態學研究,但主要以森林[10—13]、農田[14—16]和草地[17]等常見的生態系統類型為主,洞穴少有涉及[18—20],這并不利于全面認識喀斯特地區的生態過程。因此,本研究采用生態學相關原理及方法對洞穴土壤節肢動物進行研究,旨在弄清洞穴土壤節肢動物群落結構特征及其與環境因子的相互作用關系,為喀斯特地區洞穴生物多樣性保護提供科學資料。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于貴州省南部的黔南州,地理坐標介于106°12′—108°18′E,25°04′—27°29′N之間。地勢北高南低,海拔在242—1961 m之間,平均海拔高度997 m。氣候屬亞熱帶季風氣候,無霜期平均為292 d,區內大部分地區日照度在30%左右,年平均氣溫13.6—19.6 ℃,溫度自北向南、自西向東逐漸遞增,年降水多在1200 mm以上。區內共有各種植物170科,744屬,2000余種,主要樹種有馬尾松(Pinusmassoniana)、杉木(Cunninghamialanceolat)、栲樹(Castanopsisfargesii)、水青岡(Faguslongipetiolata)、栓皮櫟(Quercusvariabilis)、光皮樺(Betulaluminifera)和楓香(Liquidambarformosana)等。土壤類型主要有赤紅壤土、紅壤土、黃壤土、紅色石和石灰土等。

1.2 研究方法

1.2.1樣地設置

于2018年5月(春季)、7月(夏季)、10月(秋季)和2019年1月(冬季)在黔南州選取無干擾或干擾較小洞穴作為實驗樣地,以自然林為對照進行小型土壤節肢動物研究。洞穴和自然林分別設置4個和3個重復樣地,同類型樣地間距離在100 m以上。根據各洞段光照強度的不同將洞穴劃分為有光帶(光照度10 lx以上)、弱光帶(光照度0.1—10 lx)和黑暗帶(光照度0—0.1 lx)[21]進行調查,使用泰仕tes1334a數字照度計測定光照強度。

1.2.2調查和分類鑒定

除洞穴3有光帶和黑暗帶面積較小,僅設置1個樣方,弱光帶設置3個樣方外,其余洞穴在有光帶、弱光帶和黑暗帶分別隨機設置3個樣方,每個自然林設置5個樣方進行調查,同一生境樣方間距不小于5 m,取樣面積為5 cm×5 cm,每個樣方取樣2份,分別用于小型土壤節肢動物分離和理化指標測定。由于大多數洞穴土層較薄,因此小型土壤節肢動物和土壤理化性質分析用的土樣取樣深度均為5 cm,為了便于平行比較,自然林小型土壤節肢動物和土壤理化性質分析用的土樣取樣深度也為5 cm。

小型土壤節肢動物在室內使用Tullgren法24 h分離獲取,獲得的小型土壤節肢動物使用《中國土壤動物檢索圖鑒》[22]、《The Oribatid Mites Genera of the World》[23]和《A Manual of Acarology (Third edition)》[24]等工具書進行分類鑒定,一般鑒定到科,并統計個體數量。分類單元主要使用《中國土壤動物檢索圖鑒》[22]的分類系統。土壤理化性質的分析根據《土壤農業化學分析法》[25]完成：pH值采用電位法(水土比2.5∶1)；有機質采用高溫外熱重鉻酸鉀氧化-容量法；全氮采用凱氏定氮法；全磷采用鉬銻抗比色法；全鉀采用火焰分光光度法；有效氮采用FeSO4-Zn還原- 堿解擴散法；有效磷采用鉬銻抗比色法；有效鉀采用火焰分光光度法。

1.2.3數據分析處理

將同一季節每個洞穴或自然林所有樣方的數據進行平均后再進行分析,即洞穴4個重復,自然林3個重復。數據進行log(x+1)轉換降低非正態性后使用重復測量方差分析(Repeated measures ANOVA)檢驗生境和取樣季節及其交互作用對小型土壤節肢動物的影響,若差異顯著則用LSD 法(方差齊性)和Tamhane′s T2(M)法(方差不齊)進行多重比較。使用單因素方差分析(One-way ANOVA)對洞穴和自然林小型土壤節肢動物進行季節間的差異性檢驗。使用獨立性T檢驗分析不同生境土壤理化性質的差異。使用Pearson系數(雙尾檢驗) 進行相關性分析。

使用主成分分析(Principal component analysis,PCA)對小型土壤節肢動物群落進行排序,以查明空間變化對小型土壤節肢動物群落結構的影響,為減少排序圖的復雜性,僅使用密度百分比大于1%的類群進行PCA排序分析。

按生境將4個季節的小型土壤節肢動物數據進行平均后再使用冗余分析(RDA)確定小型土壤節肢動物多樣性與環境因子之間的關系。為降低共線性的影響,通過R語言vegan程序包中的函數vif.cca檢驗每個環境因子的VIF值,若只有1個環境因子VIF值超過10,則直接刪除后進行RDA分析,若VIF值超過10的環境因子≥2個,則按VIF值由大到小逐個刪除直至每個環境因子VIF值均低于10后再進行RDA分析。最終,篩選出pH值、有機質(SOM)、有效鉀(AK)和有效磷(AP)進行RDA分析。

優勢類群的劃分：個體密度占總密度10.0%以上者為優勢類群,占1.0%—10.0%者為常見類群,不足1.0%者為稀有類群[9]。

以上數據的分析和作圖在Excel 2010、Origin 2016和SPSS 16.0上完成,使用R語言[26]進行PCA分析和RDA分析并實現可視化。

2 結果與分析

2.1 小型土壤節肢動物群落組成

調查獲得小型土壤節肢動物2399個,隸屬7綱15目121科(表2)。其中優勢類群為等節跳科(Isotomidae),占總密度的11.58%；常見類群為桿棱甲螨科(Mochlozetidae)、懶甲螨總科(Nothroidea)和若甲螨科(Oribatulidae)等25類,占總密度的66.82%；稀有類群為同翅目(Homoptera)、單翼甲螨科(Haplozetidae)和糞蚊科(Scatopsidae)等109類,占總密度的21.60%。

表2 小型土壤節肢動物群落組成 Table 2 Compositions of soil microarthropod

PCA排序分析結果表明,各季節洞穴與自然林小型土壤節肢動物群落組成結構差異明顯(圖1)。不同季節,影響小型土壤節肢動物群落結構的主要類群有不同。春季,在PC1軸上影響群落結構的主要類群是若甲螨科和厚厲螨科(Pachylaelapidae)；夏季,在PC1軸上影響群落結構的主要類群是盾珠甲螨科(Suctobelbidae)和尾足螨科(Uropodidae)；秋季,在PC1軸上影響群落結構的主要類群是尾足螨科；冬季,在PC1軸上影響群落結構的主要類群是蟻科(Formicidae)。

圖1 小型土壤節肢動物主成分分析排序圖Fig.1 Principal component analysis (PCA) ordination diagrams of soil microarthropod

2.2 小型土壤節肢動物多樣性

各季節均以自然林小型土壤節肢動物類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)高于洞穴,但洞穴和自然林小型土壤節肢動物類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)季節變化有不同(圖2)。Repeated measures ANOVA分析顯示,洞穴小型土壤節肢動物類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)與自然林差異顯著(P<0.01),季節變化顯著影響小型土壤節肢動物類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)(P<0.05),交互作用顯著影響類群數和Shannon-Wiener指數(H′)(P<0.05)。One-way ANOVA 結果表明,自然林小型土壤節肢動物類群數(F=24.56,P<0.01)、密度(F=21.30,P<0.05)和Shannon-Wiener指數(H′)(F=29.51,P<0.05)季節波動明顯,洞穴小型土壤節肢動物類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)無顯著季節差異。

圖2 小型土壤節肢動物多樣性(平均值±標準誤)Fig.2 Diversity of soil microarthropod (Mean±SE)小寫字母不同表示同一生境不同季節間差異顯著

2.3 小型土壤節肢動物主要類群動態

不同季節洞穴螨類、跳蟲和昆蟲密度均低于自然林(圖3)。Repeated measures ANOVA分析表明,洞穴與自然林螨類、跳蟲和昆蟲密度差異顯著(P<0.05),季節變化對螨類密度影響顯著(P<0.05),對跳蟲和昆蟲密度影響不明顯,交互作用對螨類、跳蟲和昆蟲密度影響均不明顯。One-way ANOVA 結果顯示,自然林螨類密度存在顯著的季節差異(F=28.17,P<0.001)。

圖3 不同小型土壤節肢動物類群個體密度(平均值±標準誤)Fig.3 The dynamic in individual density of different groups (Mean±SE)

2.4 小型土壤節肢動物與環境因子的關系

各生境土壤化學性質如表3所示。洞穴與自然林土壤pH值、全磷和全鉀差異顯著(P<0.05),其余無顯著不同。

表3 不同生境的主要化學性質(平均值±標準誤)Table 3 Main chemical properties in different habitats

環境因子與小型土壤節肢動物相關性分析結果(表4)表明,小型土壤節肢動物類群數和Shannon-Wiener指數(H′)與pH值、全磷、全鉀和光照強度顯著相關(P<0.05),密度與pH值、全磷、有機質和光照強度顯著相關(P<0.05),土壤跳蟲和昆蟲密度與pH值和有機質顯著相關(P<0.05),土壤螨類密度與pH值、全氮和有機質顯著相關(P<0.05)。

表4 小型土壤節肢動物相關性分析Table 4 Pearson correlation analysis on the relationships between soil microarthropod and environmental factors

RDA分析顯示,第一軸和第二軸對小型土壤節肢動物多樣性與土壤因子關系的解釋率為91.14%,且所有軸(F=16.54,P<0.05)和第一軸(F=64.09,P<0.05)在統計學上達顯著水平(圖4)。小型土壤節肢動物類群數、密度、Shannon-Wiener指數(H′)、螨類密度、跳蟲密度和昆蟲密度與土壤有機質正相關,與pH值、有效鉀和有效磷負相關。蒙特卡洛檢驗顯示,土壤pH值是影響小型土壤節肢動物多樣性最主要的土壤因子(P<0.01)。

圖4 群落多樣性與土壤因子之間的冗余分析Fig.4 Redundance analysis (RDA) of community diversity explained by soil factorsGNSM: 小型土壤節肢動物類群數 Group number of soil microarthropod; DSM: 小型土壤節肢動物密度 Density of soil microarthropod; H′:小型土壤節肢動物多樣性指數 Shannon-Wiener index; DM: 螨類密度 Density of mite; DS: 跳蟲密度 Density of springtail; DI: 昆蟲密度 Density of insect

3 討論

生多樣性的高低能反映生態系統穩定性和食物網的復雜程度[27—28]。洞穴平均Shannon-Wiener指數(H′)為0.27,不僅低于本研究中的自然林,且低于喀斯特地區大多數的生態系統類型,如火燒跡地(1.43—2.18)[10],草地(0.53),灌木叢(0.88),灌木林(0.87)[29],農田(2.47)和撂荒地(2.28)[30],表明喀斯特洞穴生態系統具有穩定性差,食物網簡單的特征。

本研究結果表明,洞穴小型土壤節肢動物群落結構與自然林差異明顯,優勢類群明顯不同。從自然林到洞穴,優勢類群等節跳科密度由1646.67 個/m2顯著下降到59.38個/m2(P<0.05),在群落中的比例隨之大幅度降低(12.09% 到5.23%)；自然林常見類群奧甲螨科(Oppiidae)個體密度(200.00個/m2)與洞穴(231.25個/m2)接近(P>0.05),但在洞穴中的比例(20.79%)較自然林(1.74%)大幅度提升,轉變為優勢類群?？梢钥闯?奧甲螨科對洞穴環境的適應能力明顯強于等節跳科,食性不同可能是二者空間選擇存在差異的原因。奧甲螨科為雜食性,而等節跳科為菌食性[31],雜食性土壤動物食源廣泛,較菌食性土壤動物對環境變化具有更強的適應能力[32—33],所以奧甲螨科在洞穴這樣相對嚴酷的環境中仍有較高的優勢地位。朱新玉等[34]也撰文指出雜食性是節肢動物對不穩定環境適應的表現。

獨有類群對環境條件有強烈的依賴性,只在特定的環境出現,所以生境間獨有類群的多寡對小型土壤節肢動物群落組成結構差異有重要影響。自然林和洞穴共有類群為45個,獨有類群分別為71個和19個,分別占洞穴和自然林小型土壤節肢動物總類群數的61.21%和29.69%,說明洞穴和自然林小型土壤節肢動物群落組成差異較大,自然林小型土壤節肢動物群落組成較為復雜,而洞穴小型土壤節肢動物群落組成相對簡單。土壤動物群落組成和結構受植物群落物種組成和凋落物質量和含量的影響[35—36]。洞穴與自然林無論是植物的組成,還是凋落物的質量和數量都表現出較大的不同(表1),導致小型土壤節肢動物群落組成在不同空間產生明顯差異。

表1 樣地基本情況Table 1 Basic characteristics of the plots

本研究發現,小型土壤節肢動物類群數、密度和多樣性與土壤全磷和pH值顯著正相關,與光照強度顯著負相關,表明土壤全磷、pH值和光照強度對小型土壤節肢動物群落有重要影響。光是植物的重要能量來源,也是植物生長的基本條件之一,光照強度的降低不利于植物的生長和生物量的積累[37—38],但土壤動物分布受植被的影響[39—40],植物多樣性越高,意味著環境異質性越高,能為土壤動物提供更豐富的小生境和多樣化的食物資源,從而促進土壤動物多樣性的提高[41—42]。洞穴環境光照不足,在黑暗帶甚至不能進行光合作用,制約了植物的生長分布,食物資源貧乏和棲息環境的嚴酷性限制了小型土壤節肢動物種類和數量的增長,小型土壤節肢動物類群數、密度和多樣性因此較低。自然林光照充足,植物多樣性高,能為小型土壤節肢動物提供多樣化的食物資源和相對良好的棲息環境,小型土壤節肢動物類群數、密度和多樣性也較高。表明光照可以通過改變植物生長從而間接影響小型土壤節肢動物空間分布。

適量的磷元素對土壤節肢動物有利,過多則會產生不利影響[43]。洞穴小型土壤節肢動物類群數、密度和多樣性均顯著低于自然林,顯示了洞穴過高的土壤全磷含量確實對小型土壤節肢動物產生了明顯的負面作用。相關研究表明,微酸性和中性條件更適宜于大多數土壤動物的繁衍生息[44—45]。本研究發現,在研究區酸性土壤環境中,低土壤酸度的洞穴環境對小型土壤節肢動物有明顯的抑制作用(表3和表4),與何振等[46]的研究結果一致。相比之下,土壤酸性較高的自然林更有利于小型土壤節肢動物的生存。RDA分析也表明土壤節肢動物類群數、密度和多樣性與低pH值環境密切相關,螨類、跳蟲和昆蟲密度在土壤酸性較高的自然林更為豐富(圖3,圖4)。張洪芝等[47]對青藏東緣若爾蓋高寒草甸中小型土壤動物進行研究時也有類似發現,并認為這是土壤動物長期生活于低溫環境,形成了與環境相適應的生理機制和低溫度忍耐限度所致?？λ固匦⌒屯寥拦澲珓游镌陂L期的演化歷程中可能已經形成獨特的適應機制,對環境變化的響應具有特殊性。

洞穴內濕度較高,土壤在夏季和秋季也保持了較高濕度,在弱光帶和黑暗帶甚至可達到過飽和狀態。與此同時,洞道在向內部延伸的過程中不僅土層厚度會逐漸降低,土壤質地還會趨于硬化。土壤水分處于飽和或過飽和狀態會對生活在其間的一些土壤節肢動物產生致死作用[48]或影響其繁殖活動[49],而土壤的硬化板結,則能使土壤孔隙度降低,緊密度提升,孔隙中所能提供的氧氣減少,土壤動物會因呼吸作用受阻而密度降低[50—52]。對于像跳蟲這類對孔隙度敏感的土壤節肢動物,孔隙度的降低還意味著其生存空間的減少,由于不能進行掘穴活動,為了保護體表蠟質層,跳蟲通常會避免在低孔隙土壤環境中活動[53]。尾足螨個體數量也與土壤孔隙有相關性,其個體數量可隨孔隙體積的縮小而降低[54]。不僅如此,低孔隙土壤環境還能阻礙微生物的生長[55],在上行效應的作用下,菌食性土壤節肢動物數量會因缺少食物而下降,進而影響群落整體的密度。以上分析說明,光照強度低,植被稀少,土壤條件差是洞穴土壤節肢動物類群數、密度和多樣性維持在較低水平的重要原因。

自然林和洞穴小型土壤節肢動物季節動態有不同,自然林小型土壤節肢動物類群數、密度和多樣性有顯著季節變化,洞穴小型土壤節肢動物類群數、密度和多樣性受季節變化的影響不明顯。已有的研究表明植被[56]、溫度[57]和降水[58]是引起土壤動物季節性變化的重要原因。秋季氣溫和水分條件適宜,是自然林凋落物增加的高峰期,營養源的增加能促進土壤動物多樣性提升[59],一些昆蟲也會在此階段進入土壤冬眠[60],使秋季自然林小型土壤節肢動物類群、密度和多樣性顯著高于其他季節。雖然洞穴植物稀少,對土壤動物季節變化影響力有限[61],但洞穴的溫濕度較穩定[62],所以洞穴小型土壤節肢動物季節穩定性高。

4 結論

奧甲螨科對洞穴適應能力強,等節跳科在自然林最為豐富。洞穴小型土壤節肢動物群落組成結構與自然林明顯不同,且類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)差異顯著。洞穴小型土壤節肢動物類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)季節穩定性高,而自然林小型土壤節肢動物類群數、密度和Shannon-Wiener指數(H′)季節敏感性強。土壤酸堿度是影響螨類、跳蟲和昆蟲密度以及小型土壤節肢動物多樣性的主要環境因子。研究表明,土壤因子和光照強度的不同使小型土壤節肢動物在洞穴和自然林呈差異化分布。洞穴生態系統小型土壤節肢動物種類少,密度低,多樣性差,生態系統穩定性弱,應該加強保護,避免不合理的開發利用。

致謝：感謝茂蘭國家級自然保護區管理局在調查采樣過程中給予的協助,感謝貴陽學院陳歡、吳驕、瞿明兵和鄒龍秋等同學協助野外調查采樣和室內分離工作。