侵蝕區植被恢復過程中土壤有機碳穩定性的研究進展

肖勝生， 房煥英， 徐佳文， 常夢琦， 秦曉蕾， 彭文杰， 劉洪光， 沈發興

(1.江西省土壤侵蝕與防治重點實驗室，江西省水利科學院，鄱陽湖流域生態水利技術創新中心，南昌 330029；2.江西省退化生態系統修復與流域生態水文重點實驗室，南昌工程學院，南昌 330099；3.江西農業大學林學院，南昌 330045)

土壤是陸地生態系統最大的碳庫，土壤碳收支的微小變化會顯著影響大氣碳濃度。自然植被轉變為耕地或遭人為嚴重破壞時，會導致土壤有機碳(SOC)的損失，而適當的管理和植被恢復可以使退化土壤重新吸存SOC。前期研究結果表明，侵蝕區進行植被恢復可以顯著促進SOC積累。

探究SOC的組成、來源和穩定機制是深入認識陸地生態系統碳匯功能的關鍵。SOC庫的相對穩定在維持碳素平衡和應對全球氣候變化方面發揮著重要作用。與“增加土壤碳匯”研究成果相比，“穩定現存土壤碳匯”研究相對薄弱。穩匯與增匯同等重要。但是目前總體上侵蝕退化土地植被恢復過程中SOC動態變化、穩定性及其固持有效性等問題尚不清楚，SOC的穩定機制尚未充分揭示。近幾年興起的土壤微生物“碳泵”理論為揭示侵蝕區植被恢復過程中SOC的穩定機制提供了獨特視角和方法。已有研究指出，土壤微生物群落是退化土地恢復過程中的游戲規則改變者/變局者，為進一步理解微生物介導的SOC穩定性提供了最新的視角。

為此，本文綜述了侵蝕區植被恢復過程中土壤碳素的積累效益及影響有機碳穩定性的關鍵因素，并在簡要介紹微生物“碳泵”理論框架的基礎上，重點梳理了微生物介導的SOC穩定性研究進展。最后，從研究對象、研究內容、研究手段和研究土層4個方面指出了該領域的薄弱環節。

1 侵蝕區植被恢復過程中SOC的積累

1.1 侵蝕區植被恢復過程中SOC的積累效益

Lal認為，退化土壤損失碳的60%～75%能通過生態恢復重新固定，并估計全球退化土壤的碳吸存潛力高達3×10～8×10t/a。另外，相對于植被生物量作為碳的臨時庫，土壤中累積形成的是一種更理想的相對穩定的碳庫。從我國水力侵蝕區水土保持歷史進程來看，植被恢復變化顯著的主要是西北黃土高原區、南方紅壤丘陵區和西南石漠化區3個2級區?？傮w上，與黃土高原水土保持植被恢復過程中SOC數量和質量的研究成果相比，南方紅壤丘陵區和西南石漠化區就顯得相對薄弱得多。小流域綜合治理40年來，這2個侵蝕區的植被覆蓋狀況發生了翻天覆地的變化，特別是南方紅壤丘陵從曾經的“江南紅色沙漠”轉變到如今的“綠水青山”。

學者們在黃土高原典型侵蝕區進行了諸多研究。如馬祥華等指出，隨著植被的演替恢復，SOC含量表現為先減小后增大的趨勢。SOC含量減小時，地上植被參與了SOC的消耗，從而提高了植被的豐富度；由于植被的凋落、腐解，SOC含量提高，這樣就形成植被與土壤的正向互動狀態。Feng等研究證實，退耕還林還草是黃土高原地區生態系統固碳增加的主要原因，2000-2008年黃土高原生態系統固碳量增加了96.1 Tg，該區域生態系統已從碳源轉變為碳匯。相比于退耕還林等植被人工恢復，退耕還草等植被自然恢復更有利于表層(1 m)土壤SOC的積累。

大量研究表明，隨著造林/植被恢復時限的延長，土壤中的碳儲量迅速增加，并可以在幾十年內恢復到與附近未受干擾森林相當的水平。同時，由于氣候條件有利于植物快速生長，這種特點在熱帶地區表現得更為明顯。Yu等研究表明，亞熱帶森林生態系統具有很高的CO吸收強度，其凈生態系統生產力NEP(以C計)達到(362±39)g/(cm·a)，存在一個被忽略的東亞季風區(20°—40°N)碳匯功能區。江西省贛州市是我國南方紅壤侵蝕區的典型代表，水平竹節溝+喬灌草混交補植是區域內嚴重侵蝕地最常見的植被恢復模式。有研究表明，經過近40年的綜合治理，植被得到了有效恢復，土壤碳素積累明顯。與未治理對照樣地相比，治理4，14，24，34年后樣地1 m深度內SOC吸存速率分別達到0.74，0.14，0.54，0.58 t/(hm·a)。福建師范大學相關團隊以長汀為研究區進行了長期研究，何圣嘉等研究表明，侵蝕退化紅壤地建植馬尾松林后，林地表層(0—20 cm)SOC吸存速率在15～25年內達到最大，馬尾松恢復30年后SOC吸存速率約為0.39 t/(hm·a)，自馬尾松建植起至演替為當地頂級群落(次生林)全過程中SOC平均吸存速率約0.16 t/(hm·a)。

另外，關于侵蝕區植被恢復背景下不同層次SOC積累的差異(表層土壤碳積累對植被恢復的響應大于深層土壤)、SOC吸存速率的時間非線性表現(恢復后期SOC增加速率低于恢復早期)、強度侵蝕退化(或者說依然存在較強坡面侵蝕)導致馬尾松林地碳素積累效益不明顯等方面也做了深入研究?？傮w上，侵蝕區植被恢復后土壤碳素積累效益與多種因素有關，如退化程度、土壤礦物學特征與養分狀況(特別是N、P養分含量)和造林時間與恢復年限等。

1.2 侵蝕區植被恢復過程中土壤碳素積累的影響因素

侵蝕區植被恢復過程中主要通過3種途徑對土壤碳素積累產生積極影響：植被恢復暢通了凋落物和細根歸還的途徑、土壤結構改善與團聚體保護機制、碳素坡面侵蝕損失得到抑制。

侵蝕區植被恢復過程中土壤碳素積累效益不明顯，或者說與周邊未受擾動的次生林相比還存在較大的SOC吸存潛力，這主要是因為侵蝕區自然生態環境具有潛在的脆弱性，隨坡面徑流損失的碳素占有較大比例。Jackson等基于對全球2 700多個土壤剖面的分析，得到在較為濕潤的地區，喬、灌木入侵引起的地上生物量增加有可能被SOC的流失所抵消。侵蝕逆境下，SOC含量主要是2種正向輸入過程(凋落物分解和細根分解釋放)與2種負向輸出過程(土壤呼吸和侵蝕損失)共同作用的結果。侵蝕劣地植被恢復后，增加了向土壤中輸入的碳素，相應增大了土壤呼吸速率以及碳素侵蝕損失的可能性，特別是降雨充沛、山高坡陡的西南石漠化區和南方紅壤丘陵山地。以南方紅壤區嚴重侵蝕退化山地為例，其植被恢復措施主要是等腰環山開挖水平竹節溝，輔以喬灌草補植。在這個過程中，工程措施對坡面碳素侵蝕的抑制有可能大于植被重建對土壤碳素的歸還作用。下一步要加強這4個關鍵過程綜合實證研究，明確侵蝕逆境下SOC主要來源的相對貢獻以及不同去向的相對比例問題，摸清侵蝕區植被恢復中土壤有機碳的吸存機理。

另外，Dou等研究認為，南方紅壤侵蝕區植被恢復后非保護性土壤有機碳能夠逐漸向保護性有機碳轉化，以及土壤老碳分解較慢也是土壤有機碳提高的重要原因。另外，植被恢復過程中由于養分限制、樹種選擇不當以及對植物-土壤-微生物相互作用缺乏了解等也會限制SOC積累。

2 SOC穩定性和固持有效性的關鍵影響因素

增加陸地生態系統碳匯功能非常重要，但是穩定現存的土壤碳匯同等重要。從緩和大氣CO濃度上升角度考慮，能在土壤中長時間保存的SOC其固碳意義才更大。植被恢復后積累的碳素能否長期儲存在土壤中，很大程度上取決于其穩定性，尤其是在人為擾動增加與氣候變暖的情況下。

2.1 植被恢復對SOC穩定性的影響

已有研究表明，隨著植被恢復，植物種類組成結構的變化可顯著改變凋落物的質量和數量、根構型及其分泌物，顯著提高SOC的含量、組分和穩定性；紅壤侵蝕區的研究指出，植被恢復初期(7～11年)主要以非保護性有機碳的形式積累，而隨著恢復時間的延長，土壤非保護性有機碳逐漸向保護性有機碳轉化，這有利于土壤有機碳的長期保持。但有研究認為，得到恢復的森林土壤碳素周轉效率仍然較高，從而降低了SOC穩定性，如Poeplau等發現，造林有利于穩定碳庫轉變為活性碳庫。

在侵蝕地植被恢復過程中，土壤總有機碳積累的短期變化并不能指示生態恢復對土壤碳動態的影響。因此，識別更敏感的活性有機碳組分有助于闡明土壤有機碳的動態。植被恢復重新建立了凋落物和細根的物質循環途徑，特別是逐漸增多的有機物質輸入量為微生物提供了可利用的C源、N源，促進了微生物活性及微生物量的升高，從而促進了土壤活性有機碳組分含量。鄧翠等研究表明，馬尾松恢復過程中土壤活性碳庫在恢復7～10年后逐漸向緩效性碳庫(物理保護態的團聚體與粉粒和黏粒組合成)轉化；惰性碳庫儲量隨恢復年限不斷增加，但其分配比例保持較穩定水平。土壤有機碳以可溶性有機碳(DOC)與顆粒態有機碳(POC)積累逐漸轉化為緩效性碳庫積累為主，進而影響惰性碳庫的積累，有利于SOC的長期保持。Xiao等同在亞熱帶紅壤侵蝕區馬尾松林地的研究表明，在恢復35年期間，DOC和微生物量碳(MBC)等活性碳組分一直呈線性增加狀態。Liu等通過微生物降解培養試驗，首次發現隨著黃土高原植被演替恢復，可溶性有機質(DOM)的生物降解能力逐漸降低，并對溫度變化的承受能力不斷增加，進而促進了DOM含量的積累，為黃土高原土壤有機質的穩定維持途徑提供了理論依據。

2.2 SOC的保護與穩定機制

土壤碳穩定性取決于SOC不同組分的構成及其與環境的相互作用。不同的SOC組分有著不同的來源，且對影響因素有著不同的響應機制?？傮w上，SOC的保護與穩定受到土壤團聚體、土壤礦物和微生物等環境條件的作用與影響。土壤團聚體能夠將SOC包裹起來，通過空間上的物理隔離保護，使其免受微生物的分解利用。SOC的穩定性通常與穩定性團聚體的數量相聯系，而土壤團聚體的穩定性受土地利用方式的影響，大團聚體對SOC的保護作用較弱，微團聚體對SOC的保護相對較強。除去物理隔離，微團聚體中微生物來源的有機碳還可以與礦物結合形成復合體從而相對穩定地留存在土壤中，即礦物學保護機制在有機碳穩定化過程中也發揮了重要作用。研究者運用原位光譜學觀測技術研究表明，有機碳在土壤中的長期固持不是由其分子結構決定的，而主要是由其所處生態系統決定。SOC與無機礦物，特別是納米尺度的鐵鋁氧化物通過表面相互作用形成有機無機復合體，在更長時間尺度上控制著SOC固持。

隨著研究手段與分析技術的飛速發展，目前對于SOC形成和穩定機制的認知發生了巨大的變革，逐漸從早期的腐殖質理論、土壤團聚體保護理論、土壤礦物保護理論等向微生物轉化和調控理論轉化，或者說，SOC的保護與穩定機制存在多樣性及差異性，是團聚體的物理保護-土壤礦物的結合-微生物代謝過程相互作用、相互依存的結果。SOC能否順利接觸到微生物(即空間不可接近性)以及周圍環境條件是否適宜于微生物的分解則成為SOC穩定的重要限制因素，積累在更細粒級部分的微生物代謝產物可能具有更長的駐留時間。

與天然林或未擾動森林相比，侵蝕區人工恢復的森林更應受到關注。生物量碳的積累與SOC的積累并不總是同步或等效的，較高的生物量或凋落物產量并不一定意味著較高的SOC儲量。凋落物質量通過調節凋落物分解過程中的產物去向來控制SOC的積累，演替后期的成熟林其高質量的凋落物分解產物向土壤轉移的比例更高，土壤碳庫擁有更為豐富的有機碳源，且SOC的存儲環境更加穩定，這可能是原始森林能夠在土壤中持續積累SOC的原因。我國南方紅壤侵蝕區的研究表明，森林轉換過程中的擾動加速了深層土壤穩定性有機碳的分解，導致人工恢復森林具有更高的微生物可利用碳比例和礦化速率。最近有學者研究表明，通過匯總分析全球53個國家地區、264個野外研究的近2.6萬條數據發現，與結構簡單的人工林相比，天然林具備更好的碳存儲能力。

不同土壤層次SOC穩定性也有所差異。Chen等在福建首次發現，與表層土壤相比，在嚴重侵蝕退化地上恢復起來的人工林底層土壤均擁有更高的極易分解有機碳含量和快得多的相對碳礦化速率，其原因可能與小分子量、簡單可溶性有機物向底層土壤的選擇性遷移、底層土壤中底物與微生物空間分離以及底層土壤中微生物的r型生長策略有關。

3 基于微生物“碳泵”理論的SOC穩定研究

3.1 微生物“碳泵”理論框架

土壤微生物存在雙重身份，既可以作為分解者調控非微生物來源碳的周轉，也可以作為貢獻者調控微生物來源碳的形成。在廈門大學焦念志“海洋微生物碳泵”(microbial carbon pump, MCP)理念的基礎上，中國科學院沈陽應用生態研究所Liang等2017年首次提出“土壤微生物碳泵”，強調了土壤微生物同化合成產物是土壤穩定有機碳庫的重要貢獻者，其概念體系可以較好地闡釋SOC的來源、形成與截獲過程，為揭開微生物介導的固碳過程的真實面紗提供了可能。

MCP理論強調的是土壤微生物在有機碳固存中的正效應，其將活性有機碳轉化為較為穩定的合成代謝形式，并通過微生物殘留物的續埋效應不斷輸入到穩定土壤有機碳庫。相比于土壤MBC周轉更快、含量較低，微生物殘體碳(MRC)在土壤中周轉時間更長，對穩定性碳庫的形成具有重要貢獻，并可表征微生物對SOC的長期貢獻。氨基糖是目前應用最為廣泛的土壤微生物死亡殘體的生物標識物，由于氨基糖具有異源性，因此常用氨基葡萄糖/胞壁酸比值指示真菌和細菌對土壤有機碳的相對貢獻。

3.2 微生物殘體碳對SOC的貢獻

在許多生態系統的研究中MRC都呈現出與SOC極強的正相關關系，植物殘體碳(木質素)與SOC負相關，微生物殘體是SOC積累的穩定組分和重要貢獻。Liang等利用吸收馬爾科夫鏈(absorbing markov chain)首次模擬并估算出土壤中MRC是MBC的40倍，并整合估算出溫帶區農田、草地和森林生態系統表層土壤中MRC占SOC比例分別為55.6%，61.8%，32.6%。與之類似的是，Wang等也得到全球尺度上農田、草地和森林0-20 cm表層土壤中MRC對SOC的平均貢獻分別為51%，47%，35%，表明SOC形成的微生物途徑(即微生物殘體的續埋效應)在耕地和草地土壤占主要地位，而植物途徑(即難分解植物殘體的物理遷移)在森林中占主導地位，并且繼續得到這種貢獻在農田土壤中隨土層深度(0—150 cm)的增加而降低，而草地和森林土壤中隨土層深度的增加而增加。MRC不僅是發育良好土壤SOC的主要來源，Wang等證明了MRC也是初始土壤(生物結皮覆蓋下黃土高原沙質土壤)SOC的重要來源。

在土壤微生物中，根系相關的菌根真菌占微生物生物量的30%以上，菌根真菌使用植物衍生碳來進行生物量生產和呼吸代謝，將C從活菌絲(有機酸和胞外酶等)和死亡菌絲生物量釋放到土壤中，直接貢獻POC和礦質結合態有機碳(MAOC)組分。Saskia等在美國印第安納州的溫帶落葉林中，通過C和N自然豐度分析與氨基糖標志物測定相結合的方法揭示了腐生真菌對POC的貢獻為4%～53%，對MAOC的貢獻為23%～42%，而外生菌根的貢獻則相反。該結果表明，相比于植物殘體，真菌對穩定態SOC的貢獻更大，改變真菌群落可以加強土壤SOC長期固存的貢獻。

但是由于微生物“碳泵”研究視角起步不久，結論還存在不一致性，如Matthew等對美國溫帶森林的培養試驗表明，微生物的生長、效率和周轉與礦物相關的有機碳呈負相關，微生物殘體的來源、有機碳形成的替代途徑、激發效應和土壤的非生物特性等因素可以強烈地將微生物的生長、效率和周轉與礦物相關的SOC分離，微生物殘體的大量產生不是溫帶森林SOC持久性的主要驅動因素。

3.3 微生物介導的SOC穩定研究

目前，基于微生物“碳泵”理論，研究者對不同生態系統的固碳過程和穩碳機制進行了研究，并對土壤微生物“碳泵”的影響因素進行了深入分析。在全球尺度上，降水、溫度和土壤pH是控制微生物殘體的重要氣候和環境因素，較低的溫度和土壤pH(如在溫帶和寒帶生態系統中)促進真菌和細菌殘體積累。土壤微生物群落作為土壤MCP的核心和載體，微生物殘體的產生主要受微生物生長速率(MGR)、微生物碳利用效率(CUE)和微生物生物量周轉率(MTR)3個主要指標控制。MGR、CUE、MTR與微生物介導的有機碳截獲過程并非簡單的線性關聯，主要與土壤微生物的化學計量特征密切相關。土壤微生物的化學計量特征可以指示微生物養分需求、代謝過程以及酶學特征等與群落內秉特征相關的過程，有助于判斷微生物群落驅動的土壤MCP功能對外界干擾的應對策略。盡管這些特征可能是SOC形成和分解的核心，但對微生物生理特征的控制及其在環境梯度上對SOC的影響還沒有得到很好地闡明，阻礙了對SOC庫如何響應環境變化的預測，這是目前研究的不足之處。Wang等研究結果表明，黃土高原沙質土壤裸沙、藻結皮、藻-苔蘚結皮、苔蘚-藻結皮和苔蘚結皮5個階段組成的生物土壤結皮形成序列中，細菌殘體主要貢獻MAOC庫，而真菌殘體在POC中更為豐富，<2%黏粒含量和微生物N是這種黃土高原沙質土壤中穩定碳積累的重要影響因素。依據室內培養試驗，有學者對微生物介導的土壤有機碳形成來源、穩定性進行了一些研究，其研究模式見圖1。

圖1 基于培養試驗的土壤有機碳研究模式

培養試驗過程中，涉及到的微生物殘體碳的積累等關鍵觀測指標計算公式為：

基于圖1中的研究模式，Zhu等在草地和森林生態系統中都進行了相關研究，結果表明，高寒草甸的增溫和干旱控制試驗通過增加底層土壤氮限制，降低了CUE，從而降低了微生物“碳泵”效率；亞熱帶森林樣地中，植物途徑(植物多樣性提高)主導了0—10 cm表層土壤SOC的積累，而植物物種豐富度的提高促進了30—40 cm底層土壤中DOM和N素的有效性，進一步提高了氨基糖、礦物結合有機質等微生物組分有機碳含量，微生物途徑主導了底層土壤SOC的積累。質地不同的土壤中，影響氨基糖積累的環境因子明顯不同。井艷麗等研究表明，在落葉松純林改造中引入赤楊能顯著提升根際及非根際土壤氨基糖葡萄糖含量，并揭示全氮是驅動土壤中氨基糖發生變化的主要因子。

4 研究不足與展望

從前面的分析可以看出，國內外學者針對典型侵蝕區植被恢復過程中SOC的積累效益、機制、關鍵因素等方面做了大量的研究，取得了豐富的研究成果。但同時也清醒地認識到，由于土壤的黑箱特性、有機碳穩定影響因素的復雜性、微生物在有機碳存儲作用上的兩面性，侵蝕區植被恢復過程中SOC的穩定性和固持有效性研究還存在不少薄弱環節，建議重點圍繞4個方面展開下一步的研究工作。

4.1 研究對象

前期圍繞植被恢復對包括SOC含量在內的土壤質量的研究主要側重于黃土高原等侵蝕區，對國內南方紅壤丘陵區(花崗巖發育的紅壤本身碳密度低)、西南石漠化區(水土流失嚴重)等其他侵蝕區的研究相對薄弱。這些侵蝕區開展了長時期的水土保持生態恢復工作，植被恢復進程強烈影響了土壤碳素積累機制、過程和效益。特別是南方紅壤丘陵是我國僅次于黃土高原的第二大水土流失區。歷史上，花崗巖發育的紅壤大面積嚴重退化，碳密度低。20世紀80年代以來，每平均5年1個周期，以水平竹節溝+喬灌草混交補植為主要手段的生態恢復與以坡改梯經果林開發為代表的小流域水土保持綜合治理在該區域廣泛推行，植被覆蓋度顯著增加，水土流失有效抑制，生態環境明顯改善，是非常理想的研究區。

4.2 研究內容

總體上，目前侵蝕區植被恢復過程中研究較多的還是SOC及其不同組分的變化，而不同恢復階段積累的土壤碳素活性如何，是否能夠長久保存尚不清楚，特別是微生物介導的SOC及其穩定性對植被恢復的響應機制尚未充分挖掘。微生物群落驅動的土壤MCP功能的具體評估需要考慮其時間尺度效應，探究不同生態與時間尺度的微生物特征對土壤MCP的影響更有助于闡明土壤MCP儲碳機制與環境響應策略。因此，以長時間序列水土保持綜合治理背景下土壤微生物介導的SOC穩定狀態和機制為切入點開展研究有助于科學評估侵蝕劣地植被恢復后土壤固持有機碳的質量、效率和時間以及水土保持碳匯功能，也可以加深水土保持與碳循環相互關系的認識。

4.3 研究手段

SOC的形成與穩定是一個古老且復雜的科學問題。微生物是SOC循環過程最關鍵的驅動者。在復雜的土壤環境中，通過野外調查，借用MCP的理念與方法，比較侵蝕區不同植被恢復階段或群落下微生物量與群落結構、SOC及其關鍵組分、氨基糖等指標的差異，可將植被恢復、微生物過程與SOC循環過程三者聯系起來；通過盆栽試驗，進行C脈沖標記，模仿侵蝕區不同植被恢復措施或階段設置不同凋落物輸入梯度或過程，進行土壤培養，測定微生物群落結構、氨基糖和碳礦化等指標的變化，監測MGR、CUE和MTR等指標，可以量化凋落物輸入的激發效應和續埋效應，揭示MCP機理。野外樣地的調查與室內培養試驗相結合，應該對驗證和解析侵蝕區植被恢復過程中MCP調控的SOC穩定機制起到很好的作用。

4.4 研究土層

深層土壤(20—100 cm)所儲存的SOC遠超過表層土壤(0—20 cm)，但目前關于SOC穩定性，包括MRC含量及其對SOC貢獻的研究多數集中在土壤表層，土壤剖面和母質中的情況尚未得到充分挖掘。深層土壤中大部分微生物因受到能量限制而處于“碳饑餓”狀態或休眠狀態，從而使深層SOC對環境變化比表層SOC更敏感，目前零星的報道證實了這一點，但總體上這方面研究較為鮮見。有研究表明，亞熱帶地區充沛的降雨和強烈的生物地球化學循環過程導致淋溶作用強烈，DOM的淋溶遷移給深層土壤微生物帶來大量的碳源和養分，可能會增加微生物生長和活性，促進MCP機制，因此加強南方紅壤丘陵和西南石漠化等侵蝕區的相關研究顯得更有可行性和必要性。