食果鳥類對秋楓果實的取食和傳播研究

汪國海,李福燕,涂文馨,黃秋嬋,唐創斌*,周岐海

(1.廣西民族師范學院 化學與生物工程學院,廣西 崇左 532200;2.珍稀瀕危動植物生態和環境保護教育部重點實驗室(廣西師范大學),廣西 桂林 541006；3.廣西珍稀瀕危動物生態學重點實驗室(廣西師范大學), 廣西 桂林 541006)

周岐海(1976—)，男，廣西貴港人，廣西師范大學教授，博士。E-mail:zhouqh@ioz.ac.cn

種子傳播是決定植物種群空間結構、動態和組成的一個重要過程[1]。許多研究表明，70%～90%的熱帶雨林和亞熱帶雨林植物，其種子都是依靠脊椎動物進行傳播[2-3]，尤其是鳥類。這是因為鳥類種類和數量眾多且不同鳥類間的食性、行為和體型特征存在明顯差異，同種鳥類能同時取食多種不同尺寸的植物種子，并對其進行有效傳播[4-5]；而且鳥類具有較強的飛行能力，消化道中的植物種子能伴隨其日移動距離的增加而被傳播到適宜萌發的微生境中，并占據新的生態位，擴大植物種群的空間分布[6]，從而降低子代與親代間對光照、水分和營養等資源的競爭，減少后代因密度制約效應造成的死亡率[7]。

鳥類對植物果實的取食和傳播是一個復雜的動態過程，受母樹的結實率、果實大小、母樹高度、動物體型特征(體長、體質量和喙長)及次生物質濃度等多種因素共同影響[8-9]。研究發現，訪問南方紅豆杉Taxuschinensis目標母樹的鳥類數量和種數均與母樹結實量呈顯著正相關，而鳥類數量與母樹郁閉度呈正相關[10]；鳥類對香樟Cinnamomumcamphora果實的取食量均與其體長、體質量和喙長呈顯著正相關[11]；同等條件下，大型鳥類比小型鳥類取食更多的種子，加之其較強的飛翔能力和活動范圍，能將植物種子傳播到不同類型的生境中[12]。

秋楓Bischofiajavanica又稱紅桐、烏楊，隸屬于大戟科Euphorbiaceae秋楓屬Bischofia，是熱帶和亞熱帶常綠季雨林中的主要樹種[13]，廣泛分布于越南、印度、日本、澳大利亞及我國云南、四川、貴州、廣西、廣東及臺灣等省區[14]。秋楓4—5月開花，果實9—10月開始成熟，果實呈漿果狀(長度: 10.08±0.06 mm、寬度: 12.40±0.07 mm、質量: 0.99±0.01 g,n=100)。秋楓果實成熟后會一直懸掛至翌年2月，可能是通過延長種子懸掛時間來吸引更多的鳥類對其種子進行取食和傳播，但目前還未見有關鳥類在秋楓果實傳播中作用的相關報道。本文以分布在廣西民族師范學院內的秋楓為研究對象，收集鳥類的取食行為數據，并分析鳥類體型特征、秋楓母樹特征對食果鳥類取食行為的影響，擬為進一步研究鳥類與植物間的種子傳播網絡提供基礎參考數據。

1 研究區域與方法

1.1 研究區域概況

研究區域位于廣西崇左市廣西民族師范學院校園內(22°23′N, 107°23′E)。該地屬于亞熱帶季風區，氣候溫和、雨量充沛，常年光熱充足；年平均溫度22 ℃，7月最高溫度36 ℃，1月最低溫度1 ℃；年降雨量1 200 mm，有明顯的旱季和雨季之分(雨季為4—9月，旱季為10月至翌年3月)，其中80%的降雨量都集中在雨季；年無霜期達340 d，年日照時數高達1 600 h。校園內種植有大量的果實植物，包括海南蒲桃Syzygiumcumini、秋楓Bischofiajavanica、桂花Osmanthusfragrans、萍婆Sterculianobilis、假萍婆Sterculialanceolata、香樟Cinnamomumcamphora、雅榕Ficusconcinna和海桐Pittosporumtobira等。

1.2 研究方法

秋楓作為行道樹被種植在校園道路兩側，數量多，屬于優勢樹種。2020年11月至2021年1月底，隨機選取9株相對集中且易于觀察的秋楓母樹作為目標觀察樹，每天7:00—10:00、16:00—18:00借助Safari 10×26變焦雙筒望遠鏡對訪問目標母樹的鳥類取食行為進行連續觀察，并詳細記錄鳥類種類、數量、訪問頻次、取食時間、取食數量、取食基質和取食方式等，直至其離開觀察樹為止[15]。若一群同種鳥類同時訪問目標母樹，又無法對所有鳥類的取食行為進行同步觀察時，則選擇最適宜觀察的一只個體進行記錄，并將以整吞方式取食秋楓果實的鳥類定義為種子傳播者[16]。所有觀察都在晴朗的天氣中進行。

同時，測量目標母樹的特征(結實量、郁閉度和高度)，具體方法：1)郁閉度用林冠的投影面積與林地面積之比來表示[17]；2)結實量則選取母樹一個小枝的果實進行計數，再計算母樹的所有小枝數以統計果實量[10]；樹高的測量采用激光測距儀(深達威, SW-M70)。

1.3 數據處理

采用Shannon-Wiener指數、優勢度Simpson指數和均勻度Pielou指數對訪問目標母樹的鳥類多樣性進行分析：

(1)

(2)

J=H/Hmax。

(3)

式中：S為鳥類的數目;H為Shannon-Wiener指數;C為Simpson指數；Pi為第i種鳥的個體數量占全部鳥種個體數量的比例[18]；J為均勻度Pielou指數;Hmax為理論上最大的多樣性指數[19]。

采用 One-SampleT-test 對鳥類的訪問頻次、平均取食時間、平均取食數量差異進行分析；以不同鳥類對秋楓果實取食方式(啄食或整吞)的頻次為基礎數據，采用bipartite函數繪制取食網絡圖；對秋楓母樹特征與訪問鳥類種類、數量及多樣性指數間的關系、鳥類形態特征與取食量間的關系進行相關性分析。鳥類形態特征(體質量、體長和喙長)的所有參數來自《中國鳥類野外手冊》[20]和《中國鳥類志》[21]。所有數據的分析均在SPSS 20.00上完成，并將顯著水平設定為P<0.05。采用R語言(3.6.1)作圖[22]。

2 結果

2.1 不同鳥類取食行為差異

在42 d的觀察中，共記錄到5種鳥類(1目2科)取食秋楓的果實行為1 002次，具體見表1。雖然不同鳥類對秋楓果實的訪問頻次不存在顯著差異(t=1.488,df=4,P=0.211)，但紅耳鵯Pycnonotusjocosus和白頭鵯Pycnonotussinensis的訪問頻次最高(表1、圖1)，分別占總頻次的74.04%和16.65%。不同鳥類的平均訪問只數、取食時間和取食數量間均存在極顯著差異(P<0.01)，其中紅耳鵯的取食數量(2.52±0.05顆/次)和持續時間(27.38±0.38 s/次)均最大。取食時，鳥類多集群而來，其中暗綠繡眼鳥Zosteropsjaponicus群最大為2.67±0.31只/次，黃臀鵯Pycnonotusxanthorrhous最少為1.64±0.14只/次。從取食方式上看，有4種鵯科鳥類同時以啄食和整吞的方式取食秋楓果實，對秋楓種子具有潛在的傳播作用；而暗綠繡眼鳥只啄食秋楓果實的果肉部分，故不起傳播作用(表1、圖1)。

表1 取食秋楓果實的鳥種類Tab. 1 Species of frugivorous birds feed on the fruits of Bischofia javanica

A.紅耳鵯；B.白頭鵯；C.黃臀鵯；D.白喉紅臀鵯；E.暗綠繡眼鳥先統計出每種鳥類以啄食或整吞方式取食秋楓果實的頻次，然后以此為基礎繪制取食網絡圖，連線的寬度越大，說明鳥類以該種方式取食秋楓果實的頻次越多圖1 鳥類與秋楓果實間的取食網絡Fig. 1 Foraging network between birds and fruits of Bischofia javanica

2.2 動植物特征對鳥類取食行為的影響

訪問鳥類多樣性與秋楓母樹特征的相關性分析結果見表2。分析數據表明，秋楓母樹結實量與訪問母樹的鳥類數量(P<0.001)、種數(P=0.001)、Shannon-Wiener指數(P=0.033)及Simpson指數(P<0.001)間均有顯著正相關性，說明隨著母樹結實量的增加，鳥類訪問數量、種數和多樣性指數也增加。但母樹結實量并不影響均勻度指數(P=0.681)。母樹郁閉度與訪問母樹的鳥類數量(P=0.039)間具有顯著正相關性，說明訪問母樹的鳥類數量隨著郁閉度的增加而增加，但與訪問鳥類種數(P=0.150)、Shannon-Wiener指數(P=0.567)、Simpson指數(P=0.807)和均勻度指數(P=0.422)間均無顯著相關性。母樹高度與訪問母樹的鳥類數量(P<0.001)和種數(P=0.002)間均具有顯著正相關性，但與Shannon-Wiener指數(P=0.076)、Simpson指數(P=0.214)和均勻度指數(P=0.505)間均無顯著相關性。

表2 訪問鳥類多樣性與秋楓母樹特征的相關性Tab. 2 Correlation between visiting bird diversity and characteristics of Bischofia javanica

平均取食量與鳥類形態特征的相關性分析結果見圖2。由圖可見，鳥類的體長(r=0.885,P=0.046)、體質量(r=0.950,P=0.013)和喙長(r=0.894,P=0.041)都與平均取食量間呈正相關，說明鳥類體型越大，其對秋楓植物果實的平均取食量越多。

圖2 平均取食量與鳥類形態特征的相關性Fig. 2 Relationship between average foraging quantity and morphological characteristics of birds

3 討論

植物為了盡可能地吸引更多的食果鳥類對其果實或種子進行取食和傳播，在長期協同進化過程中分化出一系列的特征，例如顏色、大小、形狀、營養組成和成熟時間等[23]，其中顏色(紅色和黑色)是植物最常用的視覺吸引劑[24-25]。秋楓果實成熟后由青色轉變為棕褐色，與周圍植物的綠色背景形成強烈的視覺反差，從而對空中飛行鳥類產生強烈的視覺吸引作用，但研究期間僅發現5種鳥類取食秋楓的果實(表1)。較少的取食鳥類可能是由于同時期校園中的海桐、香樟等肉質果植物也正處于成熟期，鳥類對食物資源有更多的選擇，從而降低了訪問秋楓母樹的鳥種類。

鳥類對植物果實或種子的取食方式常會隨果實或種子尺寸的大小而發生改變[26]。例如：整吞小型種子后，鳥類會以糞便的形式將其排出體外，而尺寸較大的種子常以嘔吐的方式傳播，2種方式都有利于植物種子到達適宜萌發的生境中，以實現其種群的自然更新[27]。本文研究中，秋楓果實的寬度明顯大于暗綠繡眼鳥喙的長度，同時受自身的體質量和消化道容量限制，故暗綠繡眼鳥僅能以啄食果肉的方式取食秋楓果實，而4種鵯科鳥類的喙長較大，選擇比較隨意，既可整吞又可啄食，屬于秋楓果實的潛在傳播者(表1、圖1)。其他研究也發現，秋冬季節鵯科鳥類食物組成中含有大量的植物果實，且能以多種方式取食不同大小的植物果實[28-29]。

訪問母樹的鳥類多樣性決定了種子或果實的潛在傳播有效性[10]。本文研究中，秋楓結實量與訪問母樹的鳥類數量、種數、Shannon-Wiener指數及Simpson指數間均有顯著相關性；母樹郁閉度與訪問母樹的鳥類數量間具有顯著相關性(表2)，這可能是由于較高的母樹結實率意味著食物資源的可獲得性偏高，故能吸引大量的鳥類取食其果實，同時，郁閉度高的母樹能為鳥類提供一個較為安全的取食和棲息場所。秋楓母樹的高度也會影響訪問的鳥類數量和種類(表2)，這與其他研究[10]存在一定的差異。這種差異可能與本研究在校園中進行且人為干擾較大有關，故鳥類傾向于選擇較高的母樹取食，而鳥類的警戒行為是其一種自我保護的本能。

鳥類的形態特征(體質量、體長和喙長)會影響其對植物果實或種子的取食數量[30]。許多研究表明，鳥類對種子的取食數量與其形態特征間呈顯著正相關[31-32]，這是因為鳥類的體型越大意味著其具有更大的消化道容量，能一次性取食更多的植物種子，加之大型鳥類具有較強的飛行能力和活動范圍，能將植物種子傳播到不同的生境中，從而提高植物種群的空間分布[33]。本文研究結果同樣顯示，鳥類的體質量、體長和喙長與鳥類的取食數量間均呈正相關關系(圖2)，即體型特征的數據越大，鳥類的取食數量越多。

觀察期間，大多數鳥類取食完秋楓果實后，會直接停歇在母樹周邊的柚木Tectonagrandis和降香黃檀Dalbergiaodorifera樹上，待消化完果肉部分后再以嘔吐的方式將種子排出體外；同時，在鳥類停歇的樹木下方地面上，散落著大量裸露的秋楓種子，且偶爾看見鳥類銜著秋楓果實藏于灌木叢中，可見鳥類的取食行為能促進秋楓果實的傳播，二者間能形成穩定的互利互惠關系。

4 結語

本文研究表明，鳥類有助于城市綠地中的植物種子傳播，對維持城市生態系統結構和功能的穩定性具有重要意義。因此在城市化建設過程中，應考慮適當搭配諸如種植不同類型鳥類偏好的果實植物及植被結構等棲息地植物景觀因素，借助鳥類的取食和傳播行為來提高不同斑塊間的連通性，進而提高城市生態系統中的物種多樣性。