中層魚晝夜垂直遷移研究進展

田 翰,江艷娥,張 俊,徐姍楠,陳作志*,朱江峰

(1.中國水產科學研究院南海水產研究所 農業農村部外海漁業可持續利用重點實驗室,廣東 廣州 510301;2.上海海洋大學 海洋科學學院,上海 201306;3.南方海洋科學與工程廣東省實驗室,廣東 廣州 511548)

引 言

中層魚(mesopelagic fish)是指棲息在深海中上層(200～1 000 m)的小型魚類,游泳能力較弱,廣泛分布于世界各大洋(圖1)[1-2]。通過拖網捕撈和水聲學勘測對中層魚資源的評估值約為5～19.5×109t[3-4]。此外,中層魚被認為是深海散射層(Deep Scattering Layers)的主要游泳生物,深海散射層的時空分布與海洋生態系統動力及環境關系密切,可用于海洋生態環境監測[5-6]。中層魚的營養級水平較低,主要攝食浮游動物和包括同類在內的其他體型小的魚類,同時作為高營養級掠食動物的重要食物來源,連接起海洋食物網的上、下行食物關系,是物質轉換和能量傳遞的樞紐,對維持海洋生態系統的穩定至關重要[1,7]。

圖1 中層魚全球分布格局

晝夜垂直遷移(diel vertical migration,DVM)是大部分中層魚種類的生存模式,是一種以日周期進行的晝沉夜浮垂直方向的長距離運動[8-9]。通過DVM,中層魚以代謝的方式或以自身作餌料為深海帶入碳源,對全球海洋生態系統的碳循環和氧氣的動態平衡作出重要貢獻[10]。

在全球近海傳統漁業資源衰退的背景下,中層魚資源逐步得到關注,有關中層魚的研究逐步開展,涉及其生物學、資源分布、生態作用、食用價值等[6-8,10-15]。中國中層魚的研究尚處于初始階段且主要集中在南中國海,少數研究對南中國海北部陸坡海域、中部海域以及西沙海域中層魚群落組成和生物學特點進行了報道[9,11-19],而有關中層魚DVM的研究僅限于南中國海北部陸坡海域[19]。對中層魚DVM的研究將有利于增加對中層魚類群落和中上層海洋系統生態功能的認識。

1 中層魚的晝夜垂直遷移

中層魚的DVM可通過對深海散射層的連續聲學映像進行直接觀察,對深海散射層而言,約有95%的生物具有DVM行為,其中以中層魚和浮游動物為主[6,8]。PEARCY等[8]依據中層魚是否進行DVM,將中層魚劃分為非遷移物種和遷移物種。一般認為非遷移物種普遍棲息于深海,在近表層幾乎無法發現他們的蹤跡,例如長絲角鮟鱇科(Gigantactinidae)、鼠尾鱈科(Macrouridae)魚類,但它們只占中層魚中較少的比例。遷移物種涵蓋了大部分種類的中層魚,遷移者以燈籠魚科(Myctophidae)魚類占比最高[2,19,26]。

中層魚的DVM行為影響物種在晝夜垂直空間上棲息水層的分布差異。多數遷移種類白天棲息在深海,于黃昏時間(約為日落前后1 h),憑借其主動游泳能力,沖破幾百米垂直路徑上存在的鹽躍層和溫躍層的屏障作用,以10～200 m/h不等的速度進行持續數小時的垂直遷移運動達到較淺水層(深度范圍主要集中在0～200 m)。遷移種類在近表層的活動會持續整個夜晚,并在黎明時間(約為日出前后1 h)完成到深海的下潛[20,21,26-28]。

對遷移群體而言,依據遷移前后棲息水層是否重合,可為不完全遷移種類和完全遷移種類[4]。不完全遷移的物種遷移前后棲息水層存在重合,如鉆光魚科(Gonostomatidae)、褶胸魚科(Sternoptychidae)、孔頭鯛科(Melamphaidae)的大部分種類,這些種類也稱為弱遷移魚類,通常生活在深水層[4,28-30]。完全遷移物種是具有強遷移能力的魚類,遷移前后棲息地完全分離,例如多數燈籠魚科魚類[4,20,26,28-30]。完全遷移的魚類也存在垂直遷移路徑長短的差異,以多數燈籠魚為例,其遷移的垂直路徑從深水層一直到海表,而蝰魚科(Chauliodontidae)魚類的遷移并不會上浮至近表層[28-31]。除了晝沉夜浮的遷移種類之外,少數種類則是反向垂直遷移,它們在黃昏沉降,黎明上浮[1,32](圖2)。DVM行為的起止時間在不同水深、季節和不同群體之間均存在差異[1,18,31,33]。遷移群體在進行DVM時具有較大的主動選擇性,種間差異導致DVM起始和結束的時間、深度不同;即使同一群體,前后兩次遷移的深度和時間也會存在差異[1];此外,某些種類中層魚可改變遷移強度,以適應自身生理需求及海洋環境的變化,例如智利串光魚(Vinciguerrianimbaria),在性腺發育期間會滯留在海洋表層數天[25]。

圖2 中層魚的晝夜垂直遷移行為

中層魚的DVM在全球各海域皆有記錄,最早的觀測記錄可追溯到1965年,近年來,有關中層魚DVM的研究已在全球不同海域陸續展開,200～1 000 m水層,是國內外研究DVM的重點水層[1-2,4,6,8,18-21,29-30]。目前,對中層魚DVM行為的觀測有聲學觀察和拖網捕撈兩種主要方式[1,4,11-12,17,29,34]。表面散射層和深海散射層在晝夜存在著劇烈的波動,具體表現為表面散射層在白天密度小、厚度薄,夜晚密度大、厚度寬,深海散射層的變化情況與表面散射層相反,在黎明和黃昏,能明顯看到深海散射層和表面散射層之間形成連接的通路。拖網捕撈是證明DVM的間接方法,即根據樣本獲得時的作業水層及時間間接推算中層魚的DVM[7,10,15,19,32]。然而,聲學映像無法區分魚類和其他生物,拖網捕撈可以確認具體的遷移種類,但存在網目選擇和魚類對網具的逃逸而導致調查結果偏小的問題。此外,水下光學設備觀察、穩定同位素技術、有機碳濃度測定、不同水層捕食生物的胃含物分析、寄生蟲檢測等方法也直接或間接地用于中層魚的DVM的觀測[18,33,35]。

2 晝夜垂直遷移影響因素

DVM是中層魚種群的生存策略,是一種完全主動的行為[35-40]。中層魚DVM的動機是獲取食物和躲避敵害,環境因素也會影響DVM進程[38-40]。中層魚遷移的垂直遷移受生物因素和環境因素的影響,在其垂直遷移通路上不同深度水層的捕食者,以及不同性質水團的生境,均給中層魚的DVM帶來極大的風險[1,36-39]。

2.1 生物因素

2.1.1 餌料生物

中層魚營養水平較低,約在2～4之間,主要捕食浮游動物,但同時也會捕食較大的魚類,一般認為,大部分種類中層魚傾向捕食小于其口徑的獵物,是依靠視覺搜尋獵物的機會主義捕食生物[2,20,28,41]。中層魚的浮游動物食性的推論主要來自對捕撈樣本的胃含物的解剖觀察和浮游動物以及中層魚DVM間極高的同步性。OLIVAR等[2]和SASSA等[42]的研究認為存在遷移行為的中層魚在夜間表層和白天深層均會捕食,二者相較而言,在夜間表層從深海遷移上來的中層魚會進行更大規模覓食,此外,PEARCY等[8]認為DVM所消耗的能量占到中層魚每日日獲得能量總量的67%。從種群生存的角度來看,如果中層魚每天在深層海域獲得的能量足以維系其生長和發育,DVM所需要付出的巨大代價對其來說并非是必要的。這表明對有DVM習性的種類而言,僅靠在深海捕食獲取的能量不足以支持其日生長所需,發生在遷移過后夜間海表的捕食活動為這些魚類提供了遠超過DVM消耗的能量,支持了索餌是誘發中層魚進行DVM的關鍵的推論。

2.1.2 敵害生物

中層魚面臨的捕食壓力主要來自包括同類在內的其他中層魚、捕食性魚類、頭足類、海洋哺乳動物和鳥類,大都為視覺捕食生物,多項研究表明這些捕食生物的晝夜活動和中層魚的DVM存在相關性,例如部分頭足類和金槍魚類在夜間的棲息水層會臨近海表,白天則在較深海域出沒[20,28,40,43-44]。在白天,海洋表層光照充足,視野開闊,大型捕食生物活動頻繁,浮游動物下潛至深層海域。中層魚在此時普遍棲息于海洋深層,深海低溫低氧的環境限制了對溫度及溶氧需求較高的高營養級捕食生物的活動,從而使中層魚在有食物保障的同時,極大地降低了被天敵捕食的風險。夜間海表,大型捕食生物活動減少,來自不同深度的浮游動物大量聚集,食物充沛,中層魚會在此進行8～10 h的攝食活動。此外,夜間表層被認為是多數種類中層魚進行產卵的水層[45]。DVM使中層魚在滿足自身食物需求的條件下最大程度地減少被敵害生物捕食的可能從而保障了種群的生存。

2.2 環境因素

2.2.1 光

光是對中層魚DVM影響最大的環境因素,起到控制、啟動和定向的驅動作用,決定了DVM起末的時間、深度及遷移速度[26,46-48]。中層魚被認為具有趨弱光、避強光的特點[26]。在白天海表,光照強烈,紫外線的輻射量大,不利于中層魚在海表的聚集。中層魚主要分布在散射層及附近水層,而在陰天或光線較弱時,海表零星出現中層魚的分布,此時中層魚在深海的垂直分布水層比晴天更淺,分布數量更大,這一現象在多項研究均有報道[4,20,26,39,48-54]。這說明光線強弱對中層魚DVM的起止深度有直接影響,控制著中層魚在深海的垂直分布。夜間從海表進入海洋的自然光主要來自月球對太陽光線的反射,相較于白天陽光的直射,夜間的光線較弱。在夜間、陰天時中層魚在海表聚集得更加密集,深層的中層魚上浮水層更淺,這一特點在浮游動物中同樣被發現[51-52]。此外,月相同樣會影響夜間光線的亮度,現階段有關中層魚DVM和月相的研究較少,作用原理尚存在爭議。雖然部分研究觀察到在新月期間,夜間海表物種豐度較高,深層的種類保持在較深的水層,在滿月期間夜間海表物種豐度較低,深層的種類保持在較淺的水層,表明月相和中層魚DVM存在相關性,但在這些研究中,月相只是諸多環境因子中的一個,似乎并沒有對中層魚DVM起到決定性的影響[53-57]?？傮w而言,月相變化對多數種類中層魚DVM的影響不顯著,只有少數中層魚的DVM和月相存在明顯的相關性。

光驅動的另一重要原因是中層魚的上下營養級生物活動均受光照強弱的影響。多數中層魚的捕食者依靠視覺捕食,光線強弱直接影響捕食者的活躍程度和捕獵成功率[58-59]。此外,光照強弱間接影響到海域營養水平的高低,低營養海域通常伴有水域清澈的特點,高營養海域則濁度較大,因此相較于高營養海域,低營養海域的中層魚會遷移至更深水層[1]。

2.2.2 溫度和鹽度等因素

除了光照的影響之外,溫度和鹽度對中層魚DVM影響較大。海洋中廣泛存在不同理化性質的水團,決定了海洋環境的高度空間異質性,并直接影響不同空間分布的中層魚的物種組成[25,60]。

基于不同種類中層魚對環境溫度的耐受差異,BUTLER等[31]認為溫度是造成DVM差異的重要環境因素,CAVAN等等[40]的研究同樣認為海洋環境中劇烈的溫度變化會限制中層魚的垂直遷移。擁有更大溫度耐受區間的魚類擁有更廣泛的遷徙范圍,10℃的溫差耐受區間足以支撐某些種類進行幾百米甚至數千米垂直距離的移動[19,61-62],WANG等等[19]的研究進一步發現某些種類遷移群體遷移起止所處不同水層的最大溫差可以達到20 ℃。蝰魚屬(Chauliodus)魚類在熱帶和溫帶的種群有著不同的垂直遷移模式,熱帶群體幾乎不會遷移至500 m以淺的海域,而在溫帶海域可以在200 m左右的深度發現它們的蹤跡[31]。NETBURN等等[61]對極地鋒面兩側中層魚DVM的研究結果表明,鋒面較冷的一側遷移的種類更多;而例如圓罩魚屬(Cyclothone)等不進行垂直移動的魚類則對溫度變化不敏感[40]。鹽度則從兩個方面影響中層魚的遷移:1)不同水體的鹽度動態變化與中層魚的鹽度耐受;2)鹽度通過影響水體的營養水平進而影響水體渾濁程度。研究認為,鹽度耐受范圍更大的中層魚種類能進行路徑更長的遷移,低鹽度區域的中層魚DVM的幅度更大[36-37,60]。

HAURY[28]認為中層魚DVM行為有明顯的季節相關性,遷移群體數目在夏季明顯多于秋季,與WANG等[19]在南中國海的結論一致。魚鰾的有無同樣被認為會影響中層魚的DVM,目前的研究認為有鰾類的遷移幅度通常小于無鰾類[63]。此外,不同種類中層魚對溶解氧的耐受范圍差異可能也是造成DVM差異的原因之一,但限于調查的廣度,溶解氧對中層魚DVM的影響仍需進一步驗證[50]。

3 晝夜垂直遷移對海洋生態系統的影響

3.1 對海洋碳匯的影響

在DVM過程中,中層魚充當了“生物碳泵”的角色,促進了能量的流動,改變了海洋中有機碳的空間分布,促進了全球碳匯進程[10,23,41,64]。在中層魚介導的碳匯中,碳以溶解性有機碳(Dissolved Organic Carbon)和顆粒性有機碳(Particulate Organic Carbon)的形式進入中層海洋(圖3)。溶解性有機碳的產生主要來自表層浮游動物和細菌對有機碳的礦化作用,顆粒性有機碳則主要由中層魚排泄的固體顆粒物以及尸骸構成[40,66]。中層魚DVM對有機碳的搬運作用,減少了顆粒性有機碳在表層海洋的分解,給中層海洋提供了可以利用的碳源,是中層及更深層海域顆粒性有機碳的主要來源之一[40-41]。ZHANG等[18]觀察到同一海域夜間海表和白天深層海域溶解性有機碳濃度的同幅度升高,表明深?？赡馨l生了顆粒性有機碳向溶解性有機碳的轉化,也說明有機碳的垂直變化可以驗證中層魚的DVM。部分研究表明,中層魚通過DVM進入深海后的呼吸消耗達到了表層海域生產力的10%?！吧詈：粑笔巧詈Ｖ写嬖诰薮蟮奈⑸锖粑饔?但產生這一現象的原因尚不清楚,中層魚在深海的代謝可能是這一現象形成的原因之一[41,65]。中層魚碳匯模型的建立使中層魚對碳匯的貢獻可以被有效評估,其碳傳遞效率被認為主要與中層魚個體大小、游泳能力、豐富度以及環境因素有關,相關研究表明,世界各地中層魚傳導的生物碳占總碳量的8%～40%不等[18,41,66-67]。研究表明,中層魚DVM對碳的搬運作用促進了海底碳床的積累,稀釋了空氣中的二氧化碳濃度,對緩解溫室效應具有一定貢獻[28,65]。

圖3 中層魚類的垂直遷移和營養相互作用(據[21]修改)

3.2 生物空間聯系

中層魚通過DVM建立了多個水層在時間、空間和生物方面的聯系,是海洋食物網的核心樞紐,維持了深海生態系統的穩定[6-7,39]。CAVAN等[40]研究認為,相較于上層海洋,中層魚對中層海洋各生態因素空間聯系的貢獻,尤其對中層海洋生物群落結構的影響更為重要。陽光的匱乏使中層深海生物生長所需的能量大量依賴上層海洋的注入,中層魚則是最重要的能量運輸者[23,41,64]。

中層魚白天在不同深度水層垂直分布,存在種群的空間隔離,夜間海洋上層狹窄空間的大量聚集會打破這一限制,KLEVJER等[6]認為,原本因白天棲息水層不同而沒有上下級營養關系的魚類在夜間海表會構建新的捕食關系,除此之外,整合效應將會極大地豐富種間交流。有報道指出,中層魚的DVM使自身成為部分深海寄生蟲的理想中間宿主,寄生蟲最終通過食物網進入上層海域的鯨類和其他高營養級動物的體內[35]。

4 展望

中層魚資源具有重要的開發潛力,在全球漁業資源衰退的背景下,逐漸受到廣泛關注[1,4,20]?，F階段,對中層魚資源的開采尚沒有形成完整體系,存在著能源消耗大、產品價值低等諸多問題,未來,開采及加工方式的優化升級將提升中層魚資源的利用價值[1,20,62]。目前進行中層魚研究的方式主要為中層拖網調查和聲學勘測,然而兩種主要的調查方式均存在弊端;拖網捕撈中魚類的逃逸問題、網目的選擇性、如何剔除其他游泳魚類、采樣深度與魚類群落棲息深度的動態變化等[2,13,42]。在聲學觀測中,如何有效區分有鰾類魚類和無鰾類魚類的差異,排除其他游泳生物,例如浮游動物、水母(jelly fish)等其他生物對音頻信號反射的干擾等,是未來中層魚資源勘測需要解決的問題。由于中層魚個體相對較小以及現階段捕撈方式幾乎無法保證樣本的存活[1,20],極難應用魚類監測跟蹤技術,使中層魚個體的DVM難以被直接觀測。中層魚的DVM行為主要通過對比拖網樣本的水層分布差異并結合聲學映像的整體趨勢推斷得出,水下光學設備提供的影像資料雖可以提供中層魚DVM最直接的證據,但因成本高昂和深度的限制難以普及推廣?，F階段常規的拖網捕撈作業水平和聲學勘測技術限制了繼續向更深水層的調查,因此,DVM的深度極限目前尚未有定論,中層魚的DVM是否會影響1 000 m以下的深海生態系統是未來深海研究值得考慮的問題。

了解遷移種類中層魚的生物學信息是了解中層魚DVM及其生態作用的前提,現階段對中層魚生物學的研究主要涉及年齡發育、食性組成和身體構造等,仍有大量空白亟待補充[1,4,17,20]。部分生物學特征被認為與中層魚DVM存在相關性,例如,遷移群體中有鰾類比無鰾類占比更大;從肌肉組成的比例來看,紅肌/白肌比例更高的種類更傾向于進行DVM[1,19-20]?；趯χ袑郁~DVM發生時間的掌握,BADCOCK[64]認為黃昏和黎明是研究中層魚遷移的最佳時段,而對中層魚垂直分布的研究應盡量集中在白天。中層魚DVM過程的連續性至今仍未有定論,即便是長距離完全遷移種類,沒有直接證據證明他們在遷移過程中是否會短暫滯留某一水層進行捕食,這些因素限制著對DVM行為的認識和理解。若捕食行為存在于遷移過程中,我們需要重新考慮中層魚的遷移行為如何影響中層海洋的食物聯系。中層魚在遷移過程中存在的捕食、寄生關系、繁殖、代謝行為,以及作為“生物碳泵”和“深海呼吸”的關鍵生物對深海生態系統乃至生物圈的影響將是生態學研究者們進一步研究的問題[10,23,41,55,64]。例如DAVISON等[68]發現,由中層魚深海呼吸消耗推算得出的區域海域初級生產力的理論值比實際結果更高,這一發現可能催化人類對海洋能量生產與消耗新的認識。

近年來,南中國海發現了資源量巨大的中層魚資源,具有潛在的開發利用價值[9,11-15]。目前,南中國海中層魚研究基礎較為薄弱,只掌握了少數部分海域中層魚群落特征和DVM習性,由于南海深度相對較淺,南中國海中層魚的棲息水層主要為200～800 m,因此南海中層魚DVM的研究也將集中在這一深度[19]。中層魚DVM生態效益的研究是一個龐大而繁瑣的工程,魚類資源與物理、化學、地理、大氣等多學科相互滲透將會推動海洋領域的研究走向整體化和合作模式,除了需要進一步加強對中層魚資源的科學勘測及開發,更需要借助政府政策支持以及國際養護管理和區域協同合作。未來,我國可從中層魚的生態習性、數量及分布等基礎研究起步,再到聚魚探捕、漁情預報等關鍵技術進行深入研究,提升我國對這一海洋生物資源的認識,培育海洋生物新興產業,同時為該資源的合理開發利用和保護提供科技支撐。