珍稀瀕危沉水植物水菜花傳粉生物學研究

王鑾鳳 張同同 向文倩 梁惠婷 譚珂 申益春

摘 要： ???水菜花（Ottelia cordata）是珍稀瀕危的沉水植物，現僅分布在中國海南島北部?？谥廖牟粠У牡疂竦?，其造型優美，極具園藝觀賞價值。然而，受人類活動影響，水菜花的生境急劇退縮且更加破碎化，瀕臨滅絕。為探究水菜花的繁殖特征和繁殖規律，該研究分析了水菜花的花部形態、性比、花粉活性、柱頭可授性、反射光譜、花粉限制與無融合生殖及其傳粉者類型與行為。結果表明：（1）水菜花雌雄異株，雌、雄個體的性比約為1∶2；水菜花雌、雄花形態相似，但雌花略大于雄花。（2）水菜花花粉活性和柱頭可授性在花蕾期和開放期均較高。（3）中華蜜蜂（Apis cerana）是水菜花的主要傳粉者，傳粉效率較高且訪問雄花的頻率顯著高于雌花。（4）水菜花雄蕊、雌蕊間的花色距離顯著高于中華蜜蜂辨別的閾值（P<0.001）。（5）在自然授粉和人工授粉下，水菜花坐果率分別為95.29%和98.42%，并且不存在無融合生殖現象。綜上所述，水菜花兩性模擬的欺騙性傳粉并不完美，傳粉者可以從視覺上區分雌花和雄花；而由于水菜花雄花數量較多，傳粉者低頻率的“錯訪”足以達到水菜花雌花的繁殖需求。因此，在今后開展水菜花遷地保護、人工種群恢復等保育工作時，應重視水菜花種群大小、性別比例和當地傳粉者種群數量。

關鍵詞： ?雌雄異株， 欺騙性傳粉， 繁育系統， 花粉限制， 水鱉科

中圖分類號： ??Q945.5

文獻標識碼： ???A

文章編號： ??1000-3142（2024）01-0157-10

Pollination biology of the rare and endangered

submerged plant， Ottelia cordata

WANG Luanfeng1，2， ZHANG Tongtong2， XIANG Wenqian2，

LIANG Huiting1， TAN Ke3*， SHEN Yichun1，2*

（ 1. Key Laboratory of Genetics and Germplasm Innovation of Tropical Special Forest Trees and Ornamental Plants， Ministry of Education， Hainan

University， Haikou 570228， China; 2. Center for Terrestrial Biodiversity of the South China Sea， Hainan University， Haikou 570228， China;

3. Guangxi Key Laboratory of Plant Conservation and Restoration Ecology in Karst Terrain， Guangxi Institute of Botany， Guangxi

Zhuang Autonomous Region and Chinese Academy of Sciences， Guilin 541006， Guangxi， China ）

Abstract： ??Ottelia cordata is a kind of rare and endangered submerged plant that grows in freshwater wetlands in northern Hainan Island， from Haikou to Wenchang in China. This species is known for its beautiful appearance and the distinct “flower river” landscape， which makes it a high ornamental value. With the intensification of human activities， the habitat of O. cordata has been sharply reduced and fragmented， leading to its endangerment. In order to explore the reproductive characteristics and reproductive laws of O. cordata， the flower morphology， sex ratio， pollen viability， stigma receptivity， reflectance spectrum， pollen limitation and apomixis， and the types and behaviors of pollinators in O. cordata were analyzed. That is， the pollination biology of O. cordata were studied for its further in-situ and ex-situ conservation. The results were as follows： （1） The flowers were dioecism， and the sex ratio of female and male ?individuals was about 1∶2; ?the morphologies of male and female flowers were similar， and the female flowers were slightly larger than the male. （2） O. cordata had high pollen viability and stigma receptivity in budding and blooming phases. （3） Apis cerana was the main pollinator of Ottelia cordata， which visited male flowers more frequently than female flowers， with higher pollination efficiency. （4） The distance between the color loci of pistils and stamens was significantly higher than the discrimination threshold of Apis cerana. （5） The fruit setting percentage under natural pollination was similar to that under artificial pollination （95.29% and 98.42%， respectively）， and there was no apomixis and low pollen limitation in the natural population of Ottelia cordata. In conclusion， the deceptive pollination of O. cordata simulated by both sexes is imperfect. Pollinators can visually distinguish female and male flowers. However， the large number of male flowers of O. cordata attracted many insects to visit flowers， which increases the probability of “mistake” pollination and is enough for the reproductive needs of female flowers. Therefore， future ex-situ conservation and artificial population restoration should pay more attention to population size， sex ratio and the number of local pollinators.

Key words： ?dioecism， deceptive pollination， breeding system， pollen limitation， Hydrocharitaceae

濕地生態系統作為全球三大生態系統之一，不僅在涵養水源、抵御洪水、補給地下水等方面具有獨特的水調節功能，同時在生物多樣性維持、調節局域氣候、固碳、凈化水質等方面還具有諸多生態功能，被譽為“地球之腎”。但是，人類世（Anthropocene）以來的快速經濟發展和城市化進程，以及隨之帶來的全球氣候變暖、水體富營養化、外來物種入侵等一系列環境問題導致濕地急速退化，濕地水生植被種類減少，大量珍稀瀕危物種面臨著滅絕的風險（李偉，2020；Fluet-Chouinard et al.， 2023；?；莸?，2023）。海南島是我國唯一的熱帶大陸型島嶼，設立了海南熱帶雨林國家公園，然而海南濕地尤其是淡水濕地并未得到同等重視。養殖場隨意排污、鳳眼蓮（Eichhornia crassipes）和大薸（Pistia stratiotes）快速入侵等事件依然時常發生，嚴重威脅著該地區水菜花（Ottelia cordata）、邢氏水蕨（Ceratopteris shingii）、野生稻（Oryza rufipogon ）等諸多珍稀瀕危水生植物的生長。其中，國家二級保護植物水菜花的個體數量僅4年時間（2017—2020）就下降了11%（Shen et al.， 2021），生存狀況極不樂觀。

水菜花隸屬于水鱉科（Hydrocharitaceae）海菜花屬（Ottelia），雌雄異株，一年生或多年生沉水植物（Wang et al.， 2010）。水菜花一年四季均可開花，其單花花期通常約為1 d?；▎涡?，雌雄異株；花瓣3 枚；雄佛焰苞內有雄花10～30 朵，而雌花內僅1 花；雄蕊12 枚，花柱9～18（Wang et al.， 2010）。水菜花花多而大、花期較長、輻射對稱、花粉量大，符合典型的泛化傳粉系統（張大勇，2004）。水菜花對水體變化較為敏感，對生境要求極為苛刻，喜生長在清澈潔凈的流水溝渠及池塘中（于丹等，1998; Chen et al.， 2012）。隨著人類對淡水濕地的開發、外來生物的入侵、水資源的污染，適宜水菜花生長的環境越來越少。目前，僅零星分布于緬甸、泰國、柬埔寨和中國南方地區，在我國廣西種群滅絕后，現僅分布在海南北部火山巖淡水濕地（何景彪等，1991； 于丹等，1998; Chen et al.， 2012; 韋毅剛，2019; Shen et al.， 2021），可作為海南淡水濕地的“傘護種”開展保育工作。

水菜花花瓣潔白、一抹淡黃點綴在花中央，一簇簇、一叢叢隨波蕩漾在清澈的溪面，在海南淡水濕地呈現出獨特的“花河”景觀。水菜花的浮水葉寬披針形或長卵形露出水面，襯托著“花河”；其沉水葉長橢圓形、披針形或帶形，全緣，在水下隨波逐流，具極高的園藝觀賞價值（趙佐成等，1984）。東南亞部分國家還將水菜花當作蔬菜，制作沙拉或者蔬菜湯，并且水菜花具有一定的藥用價值（Zhang et al.， 2020）。由此可見，水菜花還是海南淡水濕地的“旗艦種”。盡管我國生物多樣性保護意識逐漸提升，海南對淡水濕地的保護也穩步加強，但水菜花的適生區仍在逐漸減?。⊿hen et al.， 2021）。因此，開展水菜花的繁殖和保育生物學研究極為迫切。本研究以?？诓獫竦乇Ｗo小區水菜花自然種群為研究對象，通過比較雌、雄花的花部形態、性比、花粉活性、柱頭可授性、反射光譜以及檢測花粉限制與無融合生殖，擬探討：（1）水菜花自然種群的繁殖特征；（2）水菜花是否存在顯著的花粉限制導致物種瀕危；（3）水菜花的繁殖規律。以期為后續的就地或遷地保護提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 試驗材料和研究地點

2021 年12月至2022年4月，在海南省?？诓獫竦乇Ｗo小區（110°17′ E、19°47′ N）進行水菜花野外試驗。該區域內水菜花自然種群長勢良好，其生境受人為干擾較弱，便于開展水菜花自然種群的傳粉生物學研究（圖1）。

1.2 性比和花部特征

在研究樣地中，設置10 個2 m × 2 m的樣方，用于統計水菜花雌、雄株性比。隨機選取待開放的雌、雄花苞各10 朵，每天9：00—21：00觀察并統計單花狀態及開花進程。隨后，隨機選取完全開放的雌、雄花各20 朵，用游標卡尺測定花瓣（長和寬）長度、性器官長度、花梗長度、蜜導半徑、花萼直徑等參數。

1.3 花粉活性和柱頭可授性的檢測

采用藍墨水染色法測定花粉活性（王偉偉等，2018）。將5 枚不同時期（花蕾期、開放期Ⅰ、開放期Ⅱ、開放期Ⅲ和凋謝期）的花藥放置在2 mL的離心管中，設置4 個重復，之后滴入1 μL濃度1%的藍墨水溶液，室溫下靜置10 min后用光學顯微鏡觀察。隨機選取5 個分離的視野，每個視野不少于30 ?；ǚ?，花粉被染成藍色表示花粉無活性（王偉偉等， 2018）。

采用聯苯胺-過氧化氫法對柱頭可授性進行測定（Dafni & Maués， 1998）。詳細記錄柱頭上氣泡開始冒泡的時間和柱頭周圍的顏色變化，并根據柱頭先端產生氣泡數和染色深淺程度判定柱頭的活性大小。其中，藍色且產生大量氣泡的柱頭為有活性柱頭，氣泡較少或無氣泡的柱頭則為無活性柱頭（Dafni & Maués， 1998）。

1.4 訪花者行為觀察

參照龔燕兵和黃雙全（2007）的方法，選擇晴朗天氣觀測水菜花的訪花者。記錄不同訪花者的訪花時間、訪花頻率及種類等，并判斷水菜花的主要傳粉者。此外，為了更好地記錄訪花昆蟲的訪花過程和覓食行為，我們還利用4 臺全景4 K高清戶外攝影機（螢蟲S6運動相機）架設在樣地進行拍攝記錄。

1.5 反射光譜分析

選取雌、雄花各5 朵的花瓣、蜜導、花藥、柱頭和葉片，使用便攜式光譜儀（賽曼S3000-UV-NIR）測定光譜反射率。同時將測得的光譜數據標記到膜翅目蜂類昆蟲視覺顏色的六邊形模型中（Chittka et al.， 1992; Chittka & Kevan， 2005）。使用多元方差分析（MANOVA）檢測水菜花雌、雄花之間坐標是否存在顯著性差異，以坐標（x和y）為變量，用Pillais trace進行F檢驗。差異不顯著則表明昆蟲無法區分花色；反之，再使用t檢驗，比較兩兩花色間的顏色距離是否在蜜蜂的顏色辨別閾值內（Giurfa， 2004）。

1.6 花粉限制和無融合生殖的檢測

分別統計雌、雄花各10 朵的胚珠和花粉數量。在統計單花的花粉數量時，用解剖針小心將雄花花藥內壁上的所有花粉顆粒充分剝離，并移入4 mL的50%乙酸溶液中，在光學顯微鏡下記錄來自4 μL混合液體的花粉顆粒，重復10 次。將每朵雌花的胚珠數量在光學顯微鏡下觀察并進行計數統計。

為了檢測水菜花是否存在花粉限制和無融合生殖現象，我們對比了人工授粉和自然授粉的坐果率和結實率。本研究共設置3 個試驗處理，每個處理重復10次。（1）直接套袋：對雌花不做任何處理，在花未開放前直接套袋；（2）人工授粉：在柱頭成熟時涂抹適量的花粉后并套袋；（3）自然授粉。待種子成熟后，采用自然授粉和人工授粉的結實率來計算花粉限制的強度（pollen limitation，PL），PL=（1-C/X） × 100，式中C和X分別代表在自然和人工授粉下每個果實的種子產量（Yang et al.， 2020）。當PL等于0就意味著其不受到花粉限制，PL越趨近于0表示其受到的花粉限制越??；相反，當PL越趨近于1則表示其受到的花粉限制越大（Larson & Barrett， 2000）。

1.7 數據統計分析

利用SPSS 26.0 for Windows軟件中的MANOVA以及one-way ANOVA進行統計分析，統計數據用x[TX-1mm]±s表示。

2 結果與分析

2.1 性比和花部特征

由表1可知，昌望溪水菜花自然種群內，雌、雄個體的性比約為1∶2，雄性個體數量顯著高于雌性。水菜花雌、雄花在顏色和形狀上極為相似，但雌花的花瓣、性器官、蜜導、花萼和花梗都明顯大于雄花。

由圖2可知，水菜花單花開放過程可分為花蕾期、開放期Ⅰ、開放期Ⅱ、開放期Ⅲ和凋謝期5個過程。（1）花蕾期，雌、雄花瓣由萼片包裹，雌、雄蕊緩慢伸長，均由淺綠色變為黃色，花藥在花冠裂片內便已開裂散粉；（2）開放期Ⅰ，雌、雄花蕾逐漸變大，花瓣主要以左旋、右旋或同時開裂，此時，花絲和柱頭顏色由黃色變深黃色，該階段花藥散粉達到高峰，花瓣內側沾滿花粉；（3）開放期Ⅱ，雌、雄花瓣逐漸舒展開，花藥散粉變少；（4）開放期Ⅲ，雌、雄花瓣張開，花藥散粉結束，花絲顏色由深黃色變橘黃色；（5）凋謝期，雌花的花瓣凋謝，柱頭授粉成功后呈褐色，雄花花藥逐漸由橘黃色變銹黃色，花瓣衰敗。大約在1 個月后，蒴果便會自然開裂。

2.2 花粉活性和柱頭可授性的檢測

由圖3可知，水菜花花粉活性和柱頭可授性變化趨勢基本相同?；ɡ倨冢ɑü诹哑瑒傄蜷_）花粉已具有較高的活性（93.4%），柱頭可授性也較高（80.2%）；花蕾期和開放期的花粉活性和柱頭可授性均保持在80%以上?；ò晖耆㈤_后，花粉活性和柱頭可授性開始下降；凋謝期花粉活性已降至7%，柱頭可授性僅為21%。

2.3 訪花者行為觀察

本研究觀測到膜翅目（Hymenoptera）和雙翅目（Diptera）的5 種昆蟲訪問水菜花（圖4），昆蟲訪花高峰期集中在上午10：00—11：00（圖5）。其中，膜翅目昆蟲為中華蜜蜂（Apis cerana）和淡脈隧蜂屬昆蟲（Lasioglossum sp.）；雙翅目昆蟲為黑帶食蚜蠅屬昆蟲（Episyrphus sp.）、蠅科昆蟲（Muscidae sp.）和麗蠅科昆蟲（Calliphoridae sp.）（圖4）。攜粉量最大的是中華蜜蜂和淡脈隧蜂屬昆蟲（圖4），并且它們訪問雄花的頻率和時間均顯著高于雌花（P<0.001）（圖5，圖6），而其他昆蟲幾乎不或者很少攜帶花粉。

中華蜜蜂訪問雄花的頻率最高，約為訪問雌花頻率的3 倍，但其訪花時間僅為5～17 s（圖5，圖6）。淡脈隧蜂屬昆蟲訪花時間較長，可達1～2 min，但其訪花頻率不及中華蜜蜂的1/3（圖5，圖6）。當這兩種膜翅目昆蟲訪花時，常以蜜導部位或花藥為降落點，沿著蜜導方向爬行，其頭部、胸部和腹部會沾滿花粉（圖4）。因此，我們認為中華蜜蜂是水菜花的主要傳粉者且傳粉效率較高，淡脈隧蜂屬昆蟲為潛在傳粉者。

2.4 反射光譜分析

水菜花反射光譜分析結果顯示，水菜花雌、雄花瓣顏色位點（Pillais軌跡=0.564，F=4.518，P=0.055）和蜜導顏色位點（Pillais軌跡=0.366，F=2.017，P=0.203）無明顯顏色差異（圖7，圖8）。然而，雌蕊和雄蕊存在顯著的顏色差異（0.54 vs 0.06，t=8.123，df=9，P < 0.001），而且水菜花雌蕊、雄蕊之間的花色距離明顯高于蜜蜂的辨別閾值，即水菜花的主要傳粉者中華蜜蜂可以區分水菜花的雌蕊和雄蕊。

2.5 花粉限制和無融合生殖的檢測

水菜花的花粉和胚珠數量分別為（119 223 ± 12 085.282）和（4 256±133.079）。水菜花坐果率和結實率在自然授粉下分別為95.29%和100%，在人工授粉下則為98.42%和100%；花粉限制（PL）值為0.15，說明水菜花野外種群存在較低花粉限制。直接套袋處理下，水菜花的坐果率和結實率均為0，表明其繁育系統不存在無融合生殖現象。

3 討論與結論

3.1 水菜花的繁育特征

水菜花雖屬于沉水植物，但傳粉過程須在水上完成，水下完成果實生長發育。本研究中水菜花的主要傳粉者是中華蜜蜂，這與其同屬植物海菜花（Ottilia acuminata）的結果一致（Yang et al.， 2020）。不同的是，淡脈隧蜂屬昆蟲訪問水菜花的訪花時間較長，但全身攜帶花粉，可能是水菜花潛在的主要傳粉者，而海菜花的則為蠅類（Yang et al.， 2020），這可能與當地的傳粉者環境（pollinator environment）相關。

花粉是水菜花為訪花者提供的主要回報物。本研究中，雄花的花粉量大，中華蜜蜂訪問雄花的頻率高達每小時110 次。中華蜜蜂降落在雄花上后，就以頭部鉆入花冠筒中采集花粉，訪花時間為8～17 s，全身就能沾滿花粉。而雌花無花粉，中華蜜蜂訪問雌花的頻率相對較低，僅為訪問雄花頻率的1/3，并且在雌花成熟柱頭上停留時間較短，僅5 s左右便飛離。盡管如此，水菜花自然授粉的坐果率高達95%以上，說明中華蜜蜂傳粉效率高，較低的訪花頻率和時間就已經能滿足水菜花雌花的繁殖需求。

自然界85%的單性花都有花大小二型性（Delph et al.， 1996），水菜花也具有花大小二型性現象，即同一植物的雌雄花在大小上有明顯的差異。不同的是，絕大多數溫帶動物傳粉的雄花往往都有更大的花和更顯著的花展示（Bell， 1985; Delph et al.， 1996; Eckhart， 1999; Costich & Meagher， 2001），而生活在熱帶地區的水菜花恰恰相反，水菜花雌花的花瓣、性器官、蜜導、花萼和花梗都明顯大于雄花，這種現象在熱帶生態系統中也比較多見（Delph et al.， 1996; Humeau et al.， 2003）。這可能也與花數量有關，花展示的理論模型認為花大小和花數量之間存在負相關（Harder & Barrett， 1996），水菜花雄花的數量遠大于雌花，雄株一個佛焰苞內便有雄花10～30 朵，而雌株佛焰苞內僅1 朵雌花；并且雄株的數量也是雌性個體的2 倍，進一步增加了雄花的數量。同時，花形成花序后對傳粉者的吸引顯然要大于單花，甚至也大于單花效應的總和（Mulligan & Kevan， 1973）。再加上雌花沒有傳粉報酬，只能通過更大的花展示等方式來吸引傳粉者，以此在廣告效應上趕上或者超過雄花（Renner & Feil， 1993）。

3.2 水菜花兩性模擬的欺騙性傳粉

水菜花的雌、雄花在顏色和形狀上極為相似，二者花瓣白色，花中央均有黃色蜜導，相同的結果也體現在蜂類的視覺上，僅雌蕊（花柱9～18 枚）和雄蕊（12 枚）的反射光譜存在一定的差異，這可能與雄蕊上存在大量花粉有關，花粉粒的存在導致光譜純度更高，最終使傳粉者可以區分雄蕊和雌蕊（Yang et al.， 2020）。由此可見，沒有傳粉報酬的雌花擬態有報酬（花粉）的雄花進行兩性模擬（intersexual mimicry）的欺騙性傳粉，這與其同屬植物海菜花完全相同（Yang et al.， 2020），并且在欺騙傳粉中較為常見（Baker， 1976; Dafni， 1984）。

雄花不僅具有傳粉者報酬，并且花朵數量也遠多于雌花，為此，傳粉者勢必會對雌花產生歧視，從而更傾向于訪問報酬更多的雄花（ gren et al.， 1986; Dukas， 1987; Vaughton & Ramsey， 1998）。本研究的反射光譜分析結果顯示，雌蕊和雄蕊存在明顯的顏色差異，說明蜜蜂也能夠從視覺上對兩者進行區分。實際上，我們在野外觀察到的結果也正是如此，相比雌花，中華蜜蜂對雄花有明顯的訪花偏好，存在對雌花的訪花歧視，可能導致花粉限制（pollen limitation）。然而，本研究結果顯示，水菜花中并未出現明顯的花粉限制（PL=0.15），甚至還要低于224 種動物媒介開花植物的平均花粉限制（PL=0.4）（Larson & Barrett， 2000），以及其同屬植物海菜花（PL=0.34）（Yang et al.， 2020）。綜上所述，我們認為，盡管中華蜜蜂對雌花存在一定的訪花歧視，但傳粉結果非常成功，水菜花極高的自然結實率和坐果率也證實了該結果。

由于傳粉昆蟲的學習行為，欺騙性空花的訪問經歷會使昆蟲避開那些沒有報酬的刺激，下一次避免造訪同一類型的花（Simonds & Plowright， 2004; 任宗昕等，2012）。但水菜花在昌旺溪形成壯觀的“花河”景觀，龐大的雄花數量吸引了大量訪花者，相比之下，出現頻率較低的無獎勵雌花對傳粉者本身學習行為懲罰較小，甚至可以忽略（Schaefer & Ruxton， 2009; Yang et al.， 2020）。由此可見，雌花受到了負頻率依賴選擇（negative frequency-dependent selection）作用，當樣地內的水菜花雄花頻率升高后，雌花也獲得了更多的傳粉者造訪。這種選擇作用在蘭科植物中比較常見，如人為增加Dactylorhiza sambucina居群內黃色表型比例后，稀有的紫花表型繁殖成功率也隨之上升，反之亦然，以此保證稀有表型在種群內的穩定（Gigord et al.， 2001），這可能也是自然種群中水菜花雄性比例偏高的關鍵原因之一。

性比和傳粉者數量可能是導致水菜花傳粉成功的關鍵原因（ster & Eriksson， 2007; Xia et al.， 2013; Yang et al.， 2020）。由于傳粉者對花辨別的準確性并不是一個嚴格的要求，并且不同的傳粉者個體之間也會存在差異（Chittka et al.， 2003）。隨著傳粉者訪問雄花頻率的增加，傳粉者對雌花“錯訪”頻率也隨之增加。雖然“模仿”或“欺騙”可以被傳粉者識別，但仍有部分傳粉者“意外”訪問雌花，并導致“錯訪”低頻率的發生（Krishna & Somanathan， 2018; Yang et al.， 2020）；兼之，中華蜜蜂傳粉效率較高，低頻率的“錯訪”就已經能滿足雌花的繁殖需求。由此推斷，當大量傳粉者訪問水菜花種群時，它們對雌花的訪問也會增加，可以抵消傳粉歧視可能引發的花粉限制。在這種情況下，不完全的兩性模擬欺騙傳粉是有效的。

綜上所述，維持水菜花這一瀕危植物的繁殖與更新，需要保證雌花傳粉者的傳粉效率和較高訪花頻率（Xia et al.， 2013），而這主要取決于種群的大小、性別比例和傳粉者的類型與數量。當種群數量急劇萎縮時，水菜花可能會出現較高的傳粉限制，傳粉系統將更加脆弱，難以維持。因此，開展水菜花保育和人工種群恢復等工作時，應重點關注種群的規模，雌雄個體比例，以及當地的傳粉者環境。

致謝 ?感謝海南濕地保護協會周緣老師、?？诋z榃濕地研究所盧剛老師以及海南大學許宇輝、王若賓同學對本論文野外工作給予的幫助，感謝海南大學任明迅教授和張哲博士對本論文的指導，以及各位審稿人提供的寶貴意見！

參考文獻：

G REN J， ELMQVIST T， TUNLID A， 1986. Pollination by deceit， floral sex ratios and seed set in dioecious Rubus chamaemorus L. ［J］. Oecologia， 70（3）： 332-338.

BAKER HG， 1976. ‘Mistake pollination as a reproductive system with special reference to the Caricaceae ［C］. London： Linnean Society Symposium： 161-169.

BELL G， 1985. On the function of flowers ［J］. Proc Royal Soc B Biol Sci， 224（1235）： 223-266.

CHEN LY， CHEN JM， GITURU RW， et al.， 2012. Generic phylogeny， historical biogeography and character evolution of the cosmopolitan aquatic plant family Hydrocharitaceae ［J］. BMC Evol Biol， 12（1）： 30.

CHITTKA L， BEIE W， HERTEL H， et al.， 1992. Opponent colour coding is a universal strategy to evaluate the photoreceptor inputs in Hymenoptera ［J］. J Comp Physiol， 170（5）： 545-563.

CHITTKA L， DYER AG， BOCK F， et al.， 2003. Bees trade off foraging speed for accuracy ［J］. Nature， 424（6947）： 388.

CHITTKA L， KEVAN PG， 2005. Flower colors as advertisement ［M］// DAFNI A， KEVAN PG， HUSBAND B. Enviroquest. Canada： Practical Pollination Biology： 157-206.

COSTICH DE， MEAGHER TR， 2001. Impacts of floral gender and whole-plant gender on floral evolution in Ecballium elaterium （Cucurbitaceae） ［J］. Biol J Linn Soc， 74（4）： 475-487.

DAFNI A， 1984. Mimicry and deception in pollination ［J］. Ann Rev Ecol Syst， 15： 259-278.

DAFNI A， MAUES MM， 1998. A rapid and simple procedure to determine stigma receptivity ［J］. Sex Plant Reprod， 11（3）： 177-180.

DELPH LF， GALLOWAY LF， STANTON ML， 1996. Sexual dimorphism in flower size ［J］. Am Nat， 148（2）： 299-320.

DUKAS R， 1987. Foraging behavior of three bee species in a natural mimicry system： female flowers which mimic male flowers in Ecballium elaterium （Cucurbitaceae） ［J］. Oecologia， 74（2）： 256-263.

ECKHART VM， 1999. Sexual dimorphism in flowers and inflorescences ［M］// GEBER MA， DAWSON TE， DELPH LF. Gender and sexual dimorphism in flowering plants. Berlin： Springer： 123-148.

FLUET-CHOUINARD E， STOCKER BD， ZHANG Z， et al.， 2023. Extensive global wetland loss over the past three centuries ［J］. Nature， 614（9）： 281-286.

GIGORD LDB， MACNAIR MR， SMITHSON A， 2001. Negative frequency-dependent selection maintains a dramatic flower color polymorphism in the rewardless orchid Dactylorhiza sambucina （L.） Soò ［J］. Proc Natl Acad Sci USA， 98（11）： 6253-6255.

GIURFA M， 2004. Conditioning procedure and color discrimination in the honeybee Apis mellifera ［J］. Naturwissenschaften， 91（5）： 228-231.

GONG YB， HUANG SQ， 2007. On methodology of foraging behavior of pollinating insects ［J］. Biodivers Sci， 15（6）： 576-583. ?［龔燕兵， 黃雙全， 2007. 傳粉昆蟲行為的研究方法探討 ［J］. 生物多樣性， 15（6）： 576-583.］

HARDER LD， BARRETT SCH， 1996. Pollen dispersal and mating patterns in animal-pollinated plants ［M］//LLOYD DG. Floral biology. Boston： Springer： 140-190.

HE JB， SUN XZ， ZHONG Y， et al.， 1991. Study on the branches of the genus Camellia ［J］. J Wuhan Bot Res， 9（2）： 121-129. ?［何景彪， 孫祥鐘， 鐘揚， 等， 1991. 海菜花屬的分支學研究 ［J］. 武漢植物學研究， 9（2）： 121-129.］

HUMEAU L， PAILLER T， THOMPSON JD， 2003. Flower size dimorphism in diclinous plants native to La Réunion Island ［J］. Plant Syst Evol， 240（1/4）： 163-173.

KRISHNA S， SOMANATHAN H， 2018. Intersexual mimicry and flowering phenology facilitate pollination in a dioecious habitat specialist species，Myristica fatua （Myristicaceae） ［J］. Plant Ecol， 219（10）： 1247-1257.

LARSON BMH， BARRETT SCH， 2000. A comparative analysis of pollen limitation in flowering plants ［J］. Biol J Linn Soc， 69（4）： 503-520.

LI W， 2020. Research and practice of aquatic plant diversity conservation in China ［J］. Yangtze River， 51（1）： 104-112. ?［李偉， 2020. 我國水生植物多樣性保護的研究與實踐 ［J］. 人民長江， 51（1）： 104-112.］

MULLIGAN GA， KEVAN PG， 1973. Color， brightness， and other floral characteristics attracting insects to the blossoms of some Canadian weeds ［J］. Can J Bot， 51（10）： 1939-1952.

STER M， ERIKSSON O， 2007. Sex ratio mediated pollen limitation in the dioecious herb Antennaria dioica ［J］. Ecoscience， 14（3）： 387-398.

REN ZX， WANG H， LUO YB， 2012. Deceptive pollination of orchids ［J］. Biodivers Sci， 20（3）： 270-279. ［任宗昕， 王紅， 羅毅波， 2012. 蘭科植物欺騙性傳粉 ［J］. 生物多樣性， 20（3）： 270-279.］

RENNER SS， FEIL JP， 1993. Pollinators of tropical dioecious angiosperms ［J］. Am J Bot， 80（9）： 1100-1107.

SCHAEFER HM， RUXTON GD， 2009. Deception in plants： mimicry or perceptual exploitation？ ［J］. Trend Ecol Evol， 24（12）： 676-685.

SHEN YC， LEI J， SONG XQ， et al.， 2021. Annual population dynamics and their influencing factors for an endangered submerged macrophyte （Ottelia cordata） ［J］. Front Ecol Evol， 9： 688304.

SIMONDS V， PLOWRIGHT CMS， 2004. How do bumblebees first find flowers？ Unlearned approach responses and habituation ［J］. Anim Behav， 67（3）： 379-386.

VAUGHTON G， RAMSEY M， 1998. Floral display， pollinator visitation and reproductive success in the dioecious perennial herb Wurmbea dioica （Liliaceae） ［J］. Oecologia， 115（1/2）： 93-101.

WANG QF， GUO YH， ROBERT RH， et al.， 2010. Hydrocharitaceae ［M］. WU ZY， RAVEN PH， HONG DY. Flora of China. Beijing： Science Press; Missouri Botanical Garden Press： 23.

WANG WW， YAO L， HE KY， et al.， 2018. Comparative study on in vitro pollen germination and viability evaluation of different willow species ［J］. J Jiangsu For Sci Technol， 45（4）： 1-7. ?［王偉偉， 姚玲， 何開躍， 等， 2018. 不同柳樹花粉離體培養及活力測定方法比較研究 ［J］. 江蘇林業科技， 45（4）： 1-7.］

WEI YG， 2019. The distribution and conservation status of native plants in Guangxi ［M］. Beijing： Forestry Publishing House： 601. ?［韋毅剛， 2019. 廣西本土植物及其瀕危狀況 ［M］. 北京： 中國林業出版社： 601.］

XIA J， LU J， WANG ZX， et al.， 2013. Pollen limitation and Allee effect related to population size and sex ratio in the endangered Ottelia acuminata （Hydrocharitaceae）： implications for conservation and reintroduction ［J］. Plant Biol， 15（2）： 376-383.

YANG J， NIU Y， SUN WB， et al.， 2020. Intersexual mimicry and imperfect deceit of a threatened aquatic herb Ottelia acuminata ［J］. J Syst Evol， 60（2）： 377-385.

YU D， CHONG YX， TU MH， et al.， 1998. Study on the threatened aquatic higher plant species of China ［J］. Biodivers Sci， 6（1）： 13-21. ?［于丹， 種云霄， 涂芒輝， ?等， 1998. 中國水生高等植物受危種的研究 ［J］. 生物多樣性， 6（1）： 13-21.］

ZHANG DY， 2004. Plant life-history evolution and reproductive ecology ［M］. Beijing： Science Press： 155-361. ?［張大勇， 2004. 植物生活史進化與繁殖生態學 ［M］. 北京： 科學出版社： 155-361.］

ZHANG Y， LI JW， SAN MM， et al.， 2020. The secret of health in daily cuisine： typical healthy vegetables in local markets in central Myanmar ［J］. J Ethnobiol Ethnomed， 16（1）： 73.

ZHAO ZC， SUN XZ， WANG HQ， et al.， 1984. A study on the ecology of the fresh water Hydrocharidaceae in South China ［J］. Acta Ecol Sin， 4（4）： 354-363. ?［趙佐成， 孫祥鐘， 王徽勤， 1984. 華南地區淡水水鰲科植物的生態特征和群落學觀察 ［J］. 生態學報， 4（4）： 354-363.］

ZHU H， WU HT， XING XX， et al.， 2023. Achievement of wetland protection and restoration and development strategies in China ［J］. Bull Chin Acad Sci， 38（3）： 365-375. ?［?；?， 武海濤， 邢曉旭， 等， 2023. 中國濕地保護修復成效及發展策略 ［J］. 中國科學院院刊， 38（3）： 365-375.］

（ 責任編輯 鄧斯麗 ）

收稿日期： ??2023-04-05

基金項目： ??海南省自然科學基金青年基金（321QN185）； 海南省自然科學基金高層次人才項目（422RC594）； 廣西科學院基本業務費項目（CQZ-C-1901）； 廣西喀斯特植物保育與恢復生態學重點實驗室基金（22-035-26）。

第一作者： ?王鑾鳳（1997-），碩士研究生，研究方向為風景園林植物與應用，（E-mail）752074511@qq.com。

* 通信作者： ??譚珂，博士，研究方向為植物適應與演化、生物地理學和保護生物學，（E-mail）tanke@gxib.cn； 申益春，博士，研究方向為濕地植物景觀與多樣性保育，（E-mail）1279412884@qq.com。