鄱陽湖湖泊細菌群落組成及結構
——以松門山為例

寇文伯，黃正云，張 杰，劉倩純，劉芳鵬，劉以珍，吳 蘭,*

1 江西省分子生物學與基因工程重點實驗室，南昌大學，南昌 330031 2 南昌大學生命科學學院，南昌 330031

鄱陽湖湖泊細菌群落組成及結構
——以松門山為例

寇文伯1,2，黃正云2，張 杰1,2，劉倩純1,2，劉芳鵬1,2，劉以珍1,2，吳 蘭1,2,*

1 江西省分子生物學與基因工程重點實驗室，南昌大學，南昌 330031 2 南昌大學生命科學學院，南昌 330031

于2011年5月在鄱陽湖——松門山湖區采集底泥與表層水樣，分別提取了表層水體浮游和底泥微生物基因組DNA，利用454高通量測序技術對細菌的16S rRNA基因進行了序列測定，分析了湖泊底泥細菌、水體浮游細菌群落結構特征。結果顯示：底泥細菌OTUs(Operational Taxonomic Units)為1454，表層水體浮游細菌OTUs為269；底泥細菌群落比表層水體更加多樣化，底泥細菌的物種數大大多于表層水體。同時，底泥細菌群落與表層浮游細菌群落結構存在顯著差異。物種分類顯示鄱陽湖底泥細菌種類隸屬于20門，228屬，其中優勢種群為δ-變形菌綱(Deltaproteobacteria)、β-變形菌綱(Betaproteobacteria)和疣微菌門(Verrucomicrobia)；表層水體浮游細菌隸屬于13門116屬，優勢種群為β-變形菌綱、擬桿菌門(Bacteroidetes)和放線菌門(Actinobacteria)。結果進一步揭示，無論是浮游細菌群落還是沉積物細菌群落，優勢細菌種群的基因型多樣性更高。

細菌多樣性；細菌群落組成；高通量測序；鄱陽湖

湖泊生態系統在全球及區域地球化學循環中都發揮著關鍵的作用，而細菌作為有機化合物的主要分解者, 通過分解有機污染物為小分子產物, 來影響和調節水體環境, 實現水質的凈化[1]，并在一定程度上反映水體污染特征及其生態功能演變，因此，細菌在湖泊生態系統中作用的研究日益受到重視。研究細菌群落結構和多樣性，對了解群落結構間的動態變化及其生態功能、闡明群落與生境、功能間的具體聯系及維護湖泊生態環境具有重要意義[2]。

鄱陽湖是我國最大的淡水湖泊，在涵養水源、調蓄洪水、調節氣候、降解污染保護土壤、營養循環等方面具有重要生態功能[2]，是目前少數未受到嚴重污染的淡水湖泊之一，也是具有國際意義的水禽繁殖與遷徙棲息地，具有維護生物多樣性等特殊功能。目前針對鄱陽湖的研究主要集中在重金屬含量、水文特征、水質分析及植被的生物多樣性等方面[3-5]，對湖泊水體和微生物的報道相對較少，僅見本實驗室前期相關工作[6]。

此次工作采用454焦磷酸測序技術，研究了鄱陽湖松門山湖區底泥沉積物與表層水體中細菌的物種組成、群落結構及多樣性。為進一步探討鄱陽湖底泥與表層水體水質演變特征提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 樣品采集及處理

文章所用數據來自于2011年5月對鄱陽湖的調查，采樣點為鄱陽湖—松門山處(29°12′26.9″N，116°11′28.0″E)(圖1)。樣品采集分別利用抓斗式采泥器和2 L有機玻璃采水器進行，采集底泥沉積物樣品和湖泊表層0.5 m深水樣。底泥和湖水樣品均采用重復三點法取樣，即湖中央為一點，從中央向兩側延伸200m至500m各1點。底泥與水樣分別保存在聚乙烯瓶(70%酒精消毒處理)與聚乙烯薄膜自封袋中，低溫運回實驗室。

1.2 湖泊細菌群落結構測定

水樣用濾膜過濾(0.22 μm，Milipore)后采用溶菌酶-SDS-凍融相結合的方法[7]進行微生物基因組DNA的提取，底泥微生物基因組DNA提取則直接利用土壤DNA提取試劑盒(Power SoilTMDNA Isolation Kit, MOBIO, USA)進行，將樣品的3個重復樣分別提取基因組DNA后再混合，以降低提取過程中的操作誤差給實驗結果帶來的影響。細菌16S rRNA片段采用454 GS Junior測序儀進行測序(美國肯特州立大學完成)，測序引物選用16S rRNA通用引物530F(5′-CCA TCT CAT CCC TGC GTG TCT CCG ACT CAG-3′)和1110R(5′-CCT ATC CCC TGT GTG CCT TGG CAG TCT CAG GGG TTN CGN TCG TTG-3′)(引物含有454接頭和標簽序列)，PCR擴增區域為V3-V6區，擴增片段電泳檢測后進行454測序。

圖1 鄱陽湖采樣位置Fig.1 Sampling station in the Poyang Lake

1.3 序列分析

序列使用Mothur v1.33.1[8]軟件包進行檢查并去除嵌合體，篩選有效序列。將有效序列相似性≥97%的序列歸為同一分類操作單元(OTU)，繪制稀疏曲線，計算Chao1物種豐富度指數，覆蓋度，在底泥與浮游細菌序列中隨機抽取同等數目的序列后，計算shannon指數，invsimpson指數用以評價細菌群落的多樣性及豐富度。對OTUs進行libshuff檢驗以檢驗水體與底泥細菌群落是否具有相同的結構。RDP v9[9]用于16S rRNA序列的分類，以高階細菌分類法80%的置信度作為閾值。根據得到的菌種分類信息繪制水體與底泥菌種間的韋恩圖。上述分析過程及圖表繪制均由Mothur v1.33.1及Microsoft Excel 2013完成。對不同菌種的相對豐度與不同菌種OTUs的數目使用NCSS 2007[10]進行相關性分析。

1.4 序列索取號

將鄱陽湖代表性細菌16S rRNA序列提交至NCBI數據庫，水體細菌序列號為KF008723-KF009052，底泥序列號為SRR1040439。

2 結果與分析

2.1 序列統計和細菌多樣性

為了解鄱陽湖表層水體和底泥細菌群落結構的差異性，將樣品微生物DNA分別進行了454焦磷酸測序，底泥細菌和表層浮游細菌得到的16S rRNA基因片段總數分別為3625/ 2126(表1)，底泥細菌與表層浮游細菌中OTUs總數為1648。

表1 鄱陽湖底泥和表層水體細菌OTUs多樣性分析Table 1 Analysis of OTUs diversity of bacterial communities from sediment and surface-water

SS:泥樣品surface sediment；SW:表層水樣surface water

圖2 底泥與表層水體細菌稀疏曲線分析 Fig.2 Rarefaction curve analysis of OTUs of the bacterial from sediment and water column

覆蓋度和稀疏曲線用來評估所測序列庫容中環境微生物的種類和數量，結果見圖2和表1。底泥細菌和表層浮游細菌的覆蓋度分別為74.9%和93.8%(表1)。稀疏曲線結果顯示：底泥細菌庫容近似一條直線，沒有隨序列數量增加而達到一個平臺；而表層浮游細菌稀疏曲線則趨于平緩(圖2)。結果表明，底泥細菌與表層浮游細菌所測序列庫容都可以較好的反映細菌群落的種類與數量，其中浮游細菌庫容基本涵蓋了湖泊水體中所有細菌種群，來自底泥的樣品沒有獲得細菌群落的全部多樣性。結果進一步提示，鄱陽湖底泥中蘊藏著豐富的微生物資源。

細菌群落結構的整體差異通過libshuff檢驗進行，結果表明底泥細菌和表層浮游細菌群落結構是顯著不同的(P<0.025)，底泥中OTU的數目明顯高于表層水體中OTU數目。在底泥與浮游細菌數據中隨機抽取同等數量的序列后，進一步通過多樣性指數評估細菌群落多樣性，在OTU水平，底泥與表層水體樣品的Shannon指數和Invsimpson指數分別為6.51/4.18、484.41/20.66(表1)，結果表明，底泥的細菌群落多樣性顯著高于浮游細菌，該結果進一步支持鄱陽湖底泥群落比浮游細菌群落更加多樣化的結論。豐富度指數Chao1表明，底泥樣品中的物種數要遠多于表層水體，Chao1值預測底泥中OTU數目約為3177，為浮游細菌中的6倍。另外基于Chao1物種豐富度指數，底泥細菌中45%的OTUs被發現，浮游細菌中58%的OTUs被發現。

2.2 鄱陽湖細菌群落的物種組成

RDP v9對1648個OTUs的分類結果表明，鄱陽湖總數為5751的序列中至少有20個不同的細菌門，底泥細菌與浮游細菌門相對豐度如圖3所示。其中鄱陽湖底泥細菌隸屬于20個門，變形菌門(Proteobacteria, 47%)、疣微菌門(Verrucomicrobia, 13%)比例最大，其次為酸桿菌門(Acidobacteria)、擬桿菌門(Bacteroidetes)、放線菌門(Actinobacteria)和厚壁菌門(Firmicutes)，共占18%。浮游細菌隸屬于13個門，變形菌門(51%)、擬桿菌門(22%)、放線菌門(16%)占主導地位，其次為疣微菌(5%)，其他一些觀察到的門類比例較低(6%)，包括浮霉菌門(Planctomycetes, <0.6%)、芽單胞菌門(Gemmatimonadete, <0.4%)等。

圖3 底泥與表層水體樣品在門水平的細菌組成Fig.3 Bacterial composition at phylum level of sediment sample and water column sampleGammaproteobacteria γ-變形菌綱；Deltaproteobacteria δ-變形菌綱；Betaproteobacteria β-變形菌綱；Alphaproteobacteria α-變形菌綱；Acidobacteria 酸桿菌門；Actinobacteria 放線菌門；Armatimonadetes 裝甲菌門；Bacteroidetes 擬桿菌門；Chlamydiae 衣原體門；Chlorobi 綠菌門；Chloroflexi 綠彎菌門；Deinococcus-Thermus 異常球菌-棲熱菌門；Elusimicrobia 迷蹤菌門；Fusobacteria 梭桿菌門；Gemmatimonadetes 芽單胞菌門；Nitrospira 硝化螺旋菌門；Planctomycetes 浮霉菌門；Spirochaetes 螺旋體門；Verrucomicrobia 疣微菌門；BRC1、TM7、WS3 未定菌；unclassified 未分類；other 其他細菌

與浮游細菌相比，底泥細菌群落的特點是物種更加多元。底泥細菌除包括了浮游細菌所具有的全部門類外，另有7個獨有門，分別為綠菌門(Chlorobi)、綠彎菌門(Chloroflexi)、恐球菌-棲熱菌門(Deinococcus-Thermus)、Elusimicrobia、BRC1、TM7、WS3。另外，底泥細菌群落涵蓋的未知類群(18%)遠大于浮游細菌群落的4%。值得一提的是，變形菌盡管都是底泥和浮游細菌中的優勢種群，但它們在組成細菌群落中β-變形菌綱(14%)和δ-變形菌綱(20%)相對豐度比較大，細菌群落中則是β-變形菌綱(36%)占絕對優勢。從細菌門的角度看，鄱陽湖松門山湖區底泥細菌與浮游細菌群落之間的種類組成差異顯著。

為了解細菌在底泥與浮游細菌中的物種組成，在屬水平進一步進行了細菌群落結構分析。在屬水平，全部細菌序列至少分為267個不同的屬，其中77個屬為鄱陽湖的底泥與表層水體浮游細菌共有。151個屬為底泥細菌獨有，39個屬為浮游細菌獨有(圖4)。

圖4 底泥與表層水體樣品在屬水平的韋恩圖 Fig.4 Venn diagram at genus level of sediment sample and water column sample

底泥細菌隸屬于228個屬，豐度≥2%的屬為疣微菌門的Subdivision3generaincertaesedis(9.2%)、δ-變形菌綱的地桿菌屬(Geobacter, 3.7%)、厭氧粘細菌屬(Anaeromyxobacter，2.5%)(數據未列出)，其中厭氧粘細菌屬屬于該地底泥獨有屬，浮游細菌未見。結果提示，該三大類屬是鄱陽湖底泥細菌中的常見屬。浮游細菌隸屬于116個屬，豐度≥2%的屬為β-變形菌綱的食酸菌屬(Acidovorax, 8.2%)、Polynucleobacter(3.8%)、氫噬胞菌屬(Hydrogenophaga,3.7%)；γ-變形菌綱的不動桿菌屬(Acinetobacter，3.3%)；鞘脂桿菌綱(Sphingobacteria)的Arcicella(2.5%)、Sediminibacterium(2.1%)；放線菌綱的Ilumatobacter(2.3%)(數據未列出)。其中包含了食酸菌屬和氫噬胞菌屬的叢毛單胞科(Comamonadaceae)在鄱陽湖浮游細菌中占絕對優勢(24.4%)，且氫噬胞菌屬、不動桿菌屬、Polynucleobacter和Arcicella均為鄱陽湖浮游細菌獨有，底泥細菌未見。

2.3 細菌門的相對豐富度與基因型多樣性的關系

為了探討為什么在一個特定環境中細菌組成的豐富度不同，本研究對細菌門豐度和基因型多樣性之間的相關性進行了研究。結果見圖5。結果表明：無論浮游還是沉積物細菌群落，優勢細菌種群的基因型多樣性更高，在底泥和浮游細菌中細菌門(phylum)的相對豐度與門內OTUs的數量均有很高的相關性(底泥P<0.01，r=0.887；表層水體P<0.01，r=0.981)。結果提示：不論是在鄱陽湖底泥還是水體中，相對豐度較大的細菌門比相對罕見的細菌門有更多的OTUs。并且底泥細菌與浮游細菌群落中相對豐富的細菌門的OTUs數目比較，底泥細菌多于浮游細菌。

圖5 細菌門的相對豐度與OTUs數目的相關性分析Fig.5 Relative abundance of phyla as a function of the number of unique OTUs

3 討論

鄱陽湖是淺水淡水湖泊，其底泥中最豐富的細菌為變形菌(47%)，該結果與Miskin與Tamaki等人通過對兩個淺水富營養化Priest Pot湖與Kasumigaura湖底泥細菌分析結果[11-12]相一致。變形菌為Priest Pot湖與Kasumigaura湖底泥細菌的最優勢種群，且Kasumigaura湖變形菌中的主要微生物是δ-、β-、γ-，都與此次調查得到的結論相符合。本次對鄱陽湖松門山湖區的研究中，觀察到浮游細菌中最豐富的細菌門類包括變形菌門(β-、α-、γ-)、擬桿菌門和放線菌門，該結果與此前本實驗室在2006年10月對鄱陽湖老爺廟水域的調查工作[6]中得出的老爺廟水域細菌分屬于六大主要簇群(變形菌、擬桿菌、放線菌等)的結果基本一致。結果提示，鄱陽湖不同區域水體細菌組成結構地域差異不明顯，可能是鄱陽湖屬于通江湖泊、水體流速較大所致。

就湖泊底泥和浮游細菌組成差異而言，目前研究較少。本文結果表明，鄱陽湖底泥細菌群落相比于浮游細菌群落具有更高的豐富度，并且在群落結構、種類組成上兩者都有較大差異。本結論證實了此前Beier等人的研究成果[13]。Beier等人通過研究Fulda河流發現細菌群落在底泥與水體樣品間顯著不同。此外，Hu等人對九龍江流域河流生態系統的調查也發現了底棲細菌群落的豐富度與均勻度要比浮游細菌群落更高，可能的原因是湖泊底泥環境比水體更為復雜，且底泥和水體環境差異性顯著所致[14]。另外，盡管變形菌門的細菌在鄱陽湖底泥細菌和浮游細菌中的比例都很高，但是從細菌屬的角度來看，底泥細菌和浮游細菌中的優勢種群并不相同。雖然細菌77個屬在底泥細菌和浮游細菌中均被發現，但是大部分種類的細菌在底泥、浮游細菌間的分布并不均勻，如果在兩個環境間比較這些共有的細菌屬，會發現大部分細菌屬在一個環境中的相對豐度要遠大于另一個環境，即鄱陽湖底泥表層浮游細菌在細菌“屬”層面沒有明顯的重疊。結果提示，基于“屬”的水平，相對于浮游細菌，鄱陽湖松門山湖區底泥的細菌種類可能更加豐富多樣，并且沒有特別明顯的優勢種群。

地桿菌與厭氧粘細菌在鄱陽湖底泥細菌中是豐度相對較高的細菌屬，地桿菌和厭氧粘細菌是兩類隸屬變形桿菌δ亞綱的微生物 Fe(Ⅲ)還原細菌，廣泛分布于厭氧沉積環境，并且能夠參于變價重金屬的氧化還原、放射性金屬元素穩定化及有機鹵化物的生物代謝過程。Cummings等人對金屬污染較嚴重(沉積了高濃度的Pb和Fe)的Coeur d′Alene淡水湖泊底泥研究中也發現地桿菌在該湖泊底泥中種類及數量都十分豐富[15]，本研究結果與之類似，結果暗示Fe(Ⅲ)還原細菌可能會定殖在高金屬濃度的環境中，提示鄱陽湖底泥可能受到一定程度的重金屬污染。

細菌門的相對豐度與它們的多樣性有關，按97%的相似性定義OTU是因為細菌群落并不只含有少數高豐度的基因型，而是含有大量獨特的基因型。相對豐富度高的細菌門比相對豐富度低的細菌門有更多的OTU，說明環境中不同細菌群體的豐度隨著該群體內不同基因型的數目而改變，即環境中優勢細菌種群的基因型更加多樣化。類似的結果也在M?ller等人的研究[16]中被發現，進一步驗證了Cohan等人提出的假說[17]：一個細菌譜系在生境中的生態成功不是因為其中少數競爭力非常強的物種，而是取決于它的多樣性，在細菌“種”內存在著不同的生態型，造成生態型不同的原因則是環境的變化，不同生態型之間的基因交換使物種的競爭力得到增強。這個假說可以解釋為什么有些細菌可以廣泛的分布在各種環境中，比如淡水環境中的β-變形菌等。而高豐度的細菌種類是否也在地化循環及營養動態過程中扮演著更為重要的角色，則需要進一步的研究。

4 結論

(1)鄱陽湖松門山湖區細菌群落多樣性在底泥細菌與浮游細菌之間有較大差異，底泥細菌群落更加多樣化，物種更加豐富。且底泥與浮游細菌群落結構并不相同。

(2)松門山湖區底泥細菌群落主要由δ-變形菌、β-變形菌和疣微菌組成；浮游細菌群落則主要由β-變形菌、擬桿菌和放線菌組成。

(3)鄱陽湖松門山湖區底泥、浮游細菌群落分別與來自其他淡水湖泊底泥、水體環境中的細菌群落相似。其中會定殖在高金屬濃度的環境中，具有變價重金屬的氧化還原等功能的Fe(Ⅲ)還原菌地桿菌屬細菌在底泥中相對豐度較大。

(4)底泥與浮游細菌群落在細菌門的相對豐度與其中OTUs的個數之間有顯著相關性，即優勢細菌種群的基因型多樣性更高。

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Bacterial community structure and composition in Lake Poyang:a case study in the Songmenshan Region, China

KOU Wenbo1,2, HUANG Zhengyun2, ZHANG Jie1,2, LIU Qianchun1,2, LIU Fangpeng1,2, LIU Yizhen1,2, WU Lan1,2,*

1KeyLaboratoryofMolecularBiologyandGeneticEngineeringinJiangxiProvince,NanchangUniversity,Nanchang330031,China2SchoolofLifeSciences,NanchangUniversity,Nanchang330031,China

Lacustrine ecosystems play a critical role in regional and global biochemical cycles. Bacteria are dominant contributors to biogeochemical cycles, participating in most of the decomposition of organic material in freshwater, and are critical for the maintenance of the biodiversity and stability of lacustrine ecosystems. In addition, bacterial biomass is an important component of natural lacustrine systems. Investigating the correlations between environmental variations and microbial communities is expected to reveal how microbes tolerate different types of environmental change and to increase our understanding about microbial ecology and evolution. Such information would also enhance our understanding about microbial adaptations to different environments and their function in these environments. Lake Poyang is the largest lake in China. As one of the few lakes that are still freely connected with the river and not heavily polluted, this lake is important for the maintenance of the unique biota of the Yangtze floodplain ecosystem. However, in contrast to the contamination and the water quality of Lake Poyang, little is known about the bacteria and their ecosystem functions in Lake Poyang. In this study, genomic DNA of the microbial community was extracted from sediment and water collected in May 2011 from Songmenshan Region, Lake Poyang, China. The benthic and planktonic bacterial community structures were examined by 454 pyrosequencing of the v4-v6 16S rRNA gene region. We used OTU-based analyses to identify changes in bacterial diversity and community structure. Chao1 estimator, inverse Simpson index, Shannon index, coverage, and the rarefaction curve were used to describe the richness and diversity of separate samples collected from different environments. The libshuff test was used to describe whether benthic and planktonic bacterial communities have the same structure. In addition, correlation analysis between the abundance of bacterial phyla and their diversity in each environment was performed to reveal whether they were related to each other. Overall, the dataset comprised 5751 sequences that were affiliated toBacteria; of these, 1454 and 269 OTUs were obtained from the sediment and water column, respectively, indicating that benthic bacterial communities have higher bacterial diversity and richness. The results also revealed different bacterial community structures between the sediment and water column. In benthic bacterial communities, 228 bacterial genera belonging to 20phyla, dominated byDeltaproteobacteria,Betaproteobacteria, andVerrucomicrobia, were found. A further 116 genera were obtained for bacterioplankton, which belonged to 13 phyla, withBetaproteobacteria,Bacteroidetes, andActinobacteriabeing dominant. Significant variations in the relative abundance of bacterial phyla and proteobacterial classes were observed between environments. At the genus level, significant differences were also found, the dominant genera in the benthic bacterial community wereSubdivision3generaincertaesedis,GeobacterandAnaeromyxobacteretc. In the bacterioplankton community, the dominant genera wereAcidovorax,Polynucleobacter,Hydrogenophaga,Acinetobacter, andArcicellaetc. Of note,Comamonadaceae, which includedAcidovoraxandHydrogenophagaetc, was consistently dominant in the bacterioplankton community. In addition,Anaeromyxobacterwas only detected in sediment, whilePolynucleobacter,Hydrogenophaga,Acinetobacter, andArcicellawere only detected in the bacterioplankton community. The results demonstrated that the relative abundances of bacterial communities at the phylum level are correlated with their diversity, and that the correlation between the relative abundance and number of unique OTUs was significant for benthic and planktonic bacterial communities.

bacterial diversity; bacterial community composition; pyrosequencing; Lake Poyang

國家自然科學基金(31360127，31060082); 南昌大學校級創新創業訓練計劃項目(2013011)

2014- 05- 03; < class="emphasis_bold">網絡出版日期:

日期:2015- 05- 19

10.5846/stxb201405030873

*通訊作者Corresponding author.E-mail:wl690902@hotmail.com

寇文伯，黃正云，張杰，劉倩純，劉芳鵬，劉以珍，吳蘭.鄱陽湖湖泊細菌群落組成及結構——以松門山為例.生態學報,2015,35(23):7608- 7614.

Kou W B, Huang Z Y, Zhang J, Liu Q C, Liu F P, Liu Y Z, Wu L.Bacterial community structure and composition in Lake Poyang:a case study in the Songmenshan Region, China.Acta Ecologica Sinica,2015,35(23):7608- 7614.