生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌風險評估研究進展

唐廷廷+王利娜+林華+陳明睿+王成程+譚學梅+韓國全

摘 要：本文綜述了國內外生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌的風險評估研究進展，包括目前生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌風險評估的研究現狀、預測微生物的模型、風險分析工具等的最新研究，指出了目前我國生鮮畜禽肉風險評估研究中存在的問題，并提出下一步生鮮畜禽肉中風險評估工作的研究方向及重點，為政府對我國生鮮畜禽肉市場的安全監管和理性決策提供科學的理論參考，同時也為消費者在生鮮畜禽肉消費、食用過程中的風險預警提供理論借鑒。

關鍵詞：生鮮畜禽肉；金黃色葡萄球菌；風險評估；模型

Advances in Risk Assessment of Staphylococcus aureus in Fresh Meat in China

TANG Tingting1，2， WANG Lina3， LIN Hua4， CHEN Mingrui1， WANG Chengcheng1， TAN Xuemei2， HAN Guoquan1，*

（1.College of Food Science， Sichuan Agricultural University， Yaan 625014， China； 2.Department of Agriculture and Forestry， Chongqing Three Gorges College， Chongqing 404155， China； 3.Chengdu Food and Drug Inspection Institute，

Chengdu 610000， China； 4.Sichuan Entry-Exit Inspection and Quarantine Bureau， Chengdu 610041， China）

Abstract： In this paper， the present state of the risk assessment of Staphylococcus aureus in fresh livestock and poultry meat is reviewed with focus on the predictive microbiological models and risk analysis tools. We point out the problems existing in this field of research in China， and we also discuss future research directions and priorities. We hope this review can provide a theoretical reference for the government to implement safety supervision in the livestock and poultry market and rational decision-making and also provide a theoretical guideline for consumers to realize potential risks when they consume fresh livestock and poultry meat.

Key words： fresh poultry meat； Staphylococcus aureus； risk assessment； model

DOI：10.7506/rlyj1001-8123-201707012

中圖分類號：TS201.3 文獻標志碼：A 文章編號：1001-8123（2017）07-0067-06

引文格式：

唐廷廷， 王利娜， 林華， 等. 生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌風險評估研究進展[J]. 肉類研究， 2017， 31（7）： 67-72. DOI：10.7506/rlyj1001-8123-201707012. http：//www.rlyj.pub

TANG Tingting， WANG Lina， LIN Hua， et al. Advances in risk assessment of Staphylococcus aureus in fresh meat in China[J]. Meat Research， 2017， 31（7）： 67-72. DOI：10.7506/rlyj1001-8123-201707012. http：//www.rlyj.pub

畜禽肉類食品一直是人體攝入蛋白質的主要來源[1]，據統計，2016 年全球肉類生產總量約為3 億t[2-3]。生鮮畜禽肉又稱鮮（凍）畜禽肉，是指健康的畜禽動物，包括豬、牛、羊、雞、鴨、鵝等，經屠宰、加工、檢疫合格的頭、爪、胴體、內臟等鮮（凍）可食肉類產品[4]。作為肉類消費第一大國，我國的肉類消費約占全球的1/4[5]，2011年我國肉類消費機構的統計表明，我國65%的肉類以熱鮮肉和白條肉的形式進行銷售，而國外發達國家則主要消費冷鮮肉，并且肉類加工制品占其肉類總產量的30%～70%[6]。

金黃色葡萄球菌作為導致腸毒素型食物中毒的主要致病菌，其產生的腸毒素（staphlococcus enterotoxins，SEs）

在高溫、低pH值環境下仍然具有活性，除毒素休克綜合征1型毒素（toxic shock syndrom toxin-1，

TSST-1）外，均能夠耐受大多數蛋白水解酶，因此被人體攝入后，即使經過消化途徑仍然能夠保留活性并引發食物中毒[7]。金黃色葡萄球菌腸毒素引起的食物中毒發生比較迅速（攝入后2～8 h），其癥狀包括惡心、劇烈嘔吐，有時會伴有腹瀉[8]。嬰幼兒、老人和操勞過度的人屬于易感人群[9]。李自然等[10]2013 年對上海市食源性金黃色葡萄球菌的分布狀況進行了調查，505 份各類樣品中，生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌的檢出率最高，達32.9%。由其他文獻報道可知，2013—2015年中國吉林、重慶、深圳、廣東、上海、寧夏等地區生鮮畜禽肉制品中金黃色葡萄球菌的污染率達2.5%～32.9%[11-13]。嚴重的金黃色葡萄球菌污染使生鮮畜禽肉制品的安全及屠宰、處理、銷售等環節的衛生等問題不容忽視，進行金黃色葡萄球菌風險評估工作對于預防由金黃色葡萄球菌腸毒素引起的食物中毒具有重要意義。endprint

1 生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌的風險評估

1.1 金黃色葡萄球菌風險評估的研究現狀

微生物風險評估（microbiological risk assessment，MRA）

由國際食品法典委員會（Codex Alimentarius Commission，CAC）定義，可有效評估食源性微生物的危害風險，其評估框架產生于1999年擬定的《微生物風險評估的原則和指導方針》。MRA具有很強的系統性，其主要框架包括危害識別、危害特征描述、暴露評估和風險特征描述4 個部分，在完成主要框架中的步驟后，對其變異性和不確定性進行分析至關重要，用以證明風險評估中應用的估計和假設對結果真實性和可靠性的影響[14]。金黃色葡萄球菌在生鮮畜禽肉中以特定組合存在時具有高度風險[15]，其根源多來自于腸毒素。有統計顯示，目前金黃色葡萄球菌腸毒素已超過20 種[16]，并且大多數金黃色葡萄球菌菌株都含有1 個以上的腸毒素基因[17]。

對于金黃色葡萄球菌的風險評估，國外已經開展了大量研究，微生物定量風險評估（quantitative microbial risk assessment，QMRA）發展比較成熟和完善的主要為乳制品，包括鮮牛乳、奶酪、干酪、巴氏殺菌乳、乳粉等[18-22]，目前在生鮮畜禽肉方面，針對豬肉中金黃色葡萄球菌的風險評估研究正在建立科學可靠的QMRA模型以及相關的微生物生長動力模型[23-25]。世界衛生組織（World Health Organization，WHO）于2014年公布了首份全球抗生素耐藥報告，與非耐藥性金黃色葡萄球菌感染患者相比，耐甲氧西林金黃色葡萄球菌（methicillin-resistant Staphylococcus aureus，MRSA）感染患者的死亡率高達64%，其中美洲地區高達90%的金黃色葡萄球菌被污染，從而對甲氧西林具有耐藥性，非洲、太平洋地區金黃色葡萄球菌的污染率也達80%，地中海地區達50%，歐洲地區達40%，占世界人口1/4的東南亞地區的抗生素耐藥性問題不斷惡化，已成為WHO重點關注的區域，目前全球正在面臨嚴重的公共衛生安全威脅[26]。據報道，全球范圍內已經在豬、肉用牛、羊、家禽中檢測到MRSA的大量存在[27-28]，同時很多研究表明MRSA已經存在于美國的各類零售肉類中[29-31]。Lassok等[32]建立了從養豬場到屠宰場的整個產品鏈中豬肉中MRSA的風險評估，結果表明，標準化生豬宰殺可以很好地保護公共安全。Fritsche等[33]對土耳其火雞肉中的MRSA進行定量風險評估，結果表明，火雞肉具有較高的MRSA污染可能性及污染水平。Argudín等[34]研究發現ST398 MRSA因缺乏產腸毒素的表達基因而不具有產毒素能力，因此ST398 MRSA在豬肉產品中不存在引發食源性食物中毒的威脅[35]，

但在肉制品加工行業長期接觸病源的屠宰工人、飼養工人、獸醫等工作人員具有較高的感染風險[36-37]。

Anthony等[38]開展了從生豬飼養到豬肉消費整個過程的MRSA定量風險評估研究，利用貝葉斯學習和共軛先驗分析數據建立概率模型，定量評估屠宰工人、飼養工人、消費者因MRSA的感染帶來的風險。

截止目前，我國已經開展了部分金黃色葡萄球菌風險評估的研究工作，但所涉及的范圍相對較窄，主要集中于乳制品和熟食肉制品[39-40]，多數研究仍然停留在定性風險評估與半定量的水平上[40-41]，定量風險評估正在發展進程中[42-45]。洛璇等[46]首次開展了豬肉中金黃色葡萄球菌的定量風險評估，建立了一種新的暴露評估模型，以居民購買豬肉為起點，最終食用為終點。結果表明，上海市在7月份食用豬肉發生食物中毒的風險最大，豬肉中金黃色葡萄球菌含量超過105 CFU/g的概率達33.6%。我國禽肉中沙門氏菌的風險評估研究較多[47]，但金黃色葡萄球菌的風險評估卻未見報道。王李偉等[48]對上海市禽肉中的金黃色葡萄球菌進行了半定量風險評估，發現金黃色葡萄球菌在禽肉中具有高度污染風險，需要高度關注。葉小華[49]進行了動物源性MRSA跨宿主感染的風險研究，劉偉東等[50]對動物密切接觸者進行了MRSA攜帶風險研究，結果表明，動物密切接觸者金黃色葡萄球菌的攜帶率為14.5%，MRSA攜帶率為3.8%，且年輕女性屬于MRSA感染的高危人群。

目前對于金黃色葡萄球菌風險評估的研究仍然較少，原因在于大部分金黃色葡萄球菌腸毒素引起的中毒病程較短，愈后良好，且一般不會導致死亡。金濤[51]

通過實驗推測金黃色葡萄球菌毒力因子殺白細胞素（panton-valentine leucocidin，PVL）、金黃色葡萄球菌A蛋白（staphylococal protein A，SpA）和凝固酶（coagulse，Coa）有導致骨質疏松、加重骨髓炎的可能。姜如金等[52]對我國的金黃色葡萄球菌進行了94 種毒力基因檢測，其中20 株侵襲性感染金黃色葡萄球菌中共檢測到66 種毒力基因，包括11 種黏附毒素、6 種細胞毒素等較多毒力基因。相關研究表明，菌株攜帶的毒力因子與其致病性密切相關，我國現階段生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌污染嚴重，駱璇等[46]的調查顯示，2015年上海市生鮮畜禽肉中的金黃色葡萄球菌含量超過105 CFU/g的概率達33.6%。因此在我國開展生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌的風險評估非常有必要。

1.2 金黃色葡萄球菌預測微生物學

預測微生物學（predictive microbiogy）是運用數學模型定量描述特定環境條件下微生物生長、存活和死亡的一門學科[53]，是暴露評估必不可少的部分[54]。PM有3 個級別，分別為1 級到3 級模型，其中1 級模型描述微生物在特定條件下的生長、失活與時間之間的函數關系；2 級模型以1 級模型數據為基礎，描述微生物與環境因子之間的函數關系；3 級模型則是結合多個1 級模型和2 級模型的計算機軟件程序，用于預測微生物動態（模擬）環境下的生長或失活情況[55]。在豬肉產品應用研究中，近年來較多研究者致力于金黃色葡萄球菌生長預測模型的建立[23，56]。Mansur等[57]研究了豬肉、火腿、香腸中金黃色葡萄球菌在不同貯藏條件下的生長情況，同時將Baranyi和Roberts模型用于1 級模型構建，用Ratkowski平方根構建2 級模型，成功開發了一組食源性致病菌的生長預測模式，可以有效運用于在不同貯藏溫度條件下，金黃色葡萄球菌、大腸桿菌O157和鼠傷寒沙門氏菌在不同肉類和家禽產品中的生長情況預測，能夠作用于肉類的微生物風險評估。Ingham等[58]利用美國農業部農業研究局（Agricultural Research Service of United States Department of Agriculture，ARS of USDA）開發的病原菌模型程序（pathogen modeling program，PMP）7.0模型對雞肉、牛肉在常溫（22～30 ℃）解凍過程中金黃色葡萄球菌、沙門氏菌、大腸桿菌O157的生長情況進行研究，結果表明，常溫解凍大整雞（內臟未除）或牛肉碎餡的時間在9 h以內時，不存在金黃色葡萄球菌、沙門氏菌、大腸桿菌O157增加的風險，但在較高的溫度或更長的時間下解凍小體積肉品不被推薦。值得注意的是，影響微生物生長的因素眾多，包括接種量、菌相分布、溫度、pH值及水分活度等，現有的研究大多數是在靜態環境下以單一因素、單一菌株獨立作用于樣品，從而獲得生長數據，以此為基礎建立1 級到3 級模型，在這個過程中對于不同因素之間相互作用的考慮是極少的，國外一些研究也已經指出不同因素之間的相互作用應當被考慮，以實現對微生物生長速率更準確的描述。Akkermans等[59]通過比較Gamma模型、Augustin模型和Carlier模型，在靜態環境條件下測定pH值和溫度共同作用于大腸桿菌K12的生長數據，建立了一種新型、具有兼容性的模型，該模型使2 個（或2 個以上）環境條件相互作用，以使其對目標菌產生的影響能夠得到識別?；谀壳拜^多研究者在獲得生長曲線時，實驗均在恒溫（靜態）條件下進行，Gil等[60]對等溫或非等溫條件下固體食物的微生物熱滅活情況進行了研究，發現在非等溫條件下Gompertz-inspired模型能夠準確預測微生物的生長反應，但該研究對象為芹菜。在微生物預測建模過程中，同一模型對不同的研究對象有不同的適用性，在動態條件下生長曲線的建立還需要更多、更全面的研究。endprint

1.3 風險評估分析工具

1984年美國Palisade公司成功推出了一款風險決策與分析軟件——@Risk，其使用蒙特卡羅模型，加載入Microsoft Excel與電子表格結合，用于分析各種各樣的產業風險和不確定性，該工具廣泛應用于金融、保險、能源、建筑、制造、醫藥、環境、國防、航空、科技等領域，其在QMRA中的應用也被逐漸認可。除@Risk軟件外，美國Oracle公司和比利時Vose軟件公司也分別推出了Crystal Ball、ModelRisk等軟件，共同應用于風險分析，但目前在全球還是以@Risk軟件應用最為廣泛[61-63]。隨著世界各國越來越關注食品安全問題，Palisade公司一直在不斷完善、更新@Risk軟件系統，現在@Risk 7.5最新版本已經推出，同時包括中文版@Risk 7.5，這將會更好地推動我國食品安全定量風險評估在風險特征描述上的快速發展。

2 我國生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌風險評估中存在的問題

食品安全風險評估不僅為食品安全標準修訂及食品安全監管提供理論依據，還關系著一個國家經濟水平的發展、食品安全管理水平的提高和居民安全意識的增強。在CAC發布的MRA工作規范的指導下，世界上許多國家和地區都已經開展了不同食品中不同食源性致病微生物的MRA研究工作，為各國食品安全管理部門進行科學的決策提供理論依據。綜合文獻分析，并與國外研究工作進行比較，本文總結了目前我國在生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌風險評估研究中所存在的問題。

2.1 居民消費生鮮畜禽肉種類豐富

我國居民的生鮮畜禽肉類膳食消費結構豐富多樣，畜禽的頭、爪、胴體、內臟等均被大量消費，而歐洲地區畜禽肉中以豬、牛、雞的胴體肉為主要消費品[64]，且發達國家基本不食用畜禽的爪和內臟?；趪獾南M結構，其對豬、牛、雞等的胴體肉及其加工制品的風險評估研究較多且較為成熟，而我國2011年才正式成立國家食品安全風險評估中心（China National Center for Food Safety Risk Assessment，CFSA），CFSA一直致力于雞肉中沙門氏菌的風險評估研究，目前對于熟制雞肉中空腸彎曲桿菌、即食食品中單核細胞增生李斯特氏菌、牡蠣中副溶血弧菌等的定量風險評估工作也在進行之中[53]，

但總的來說我國目前的QRMA研究工作還是以發達國家的相似研究作為參考進行。因此，我國風險評估研究的總體結構還比較單一，在生鮮畜禽肉方面，除進行豬肉、雞肉等的風險評估研究外，還很有必要對爪、內臟、鴨肉等進行風險評估研究，從而實現對我國生鮮畜禽肉的全面調研，為MRA與危害分析和關鍵控制點（hazard analysis and critical control point，HACCP）有效結合防控食品加工過程中致病菌的傳播與繁殖、減少致病菌危害和食品安全事故的發生賦予更實際的意義。

2.2 交叉污染模型不全面

交叉污染是導致食物被致病菌污染、引起食物中毒的重要原因，我們往往認識到食品烹飪前的處理過程容易導致污染，但在生鮮畜禽肉方面，受傳統生活、消費習慣和方式的影響，零售農貿市場是我國居民購買生鮮肉類的主要途徑，而目前我國大部分農貿市場的衛生條件及管理現狀不容樂觀，“生熟分區、干濕分區、活禽分區”并沒有得到實現，并且“街邊為市”的馬路經濟廣泛存在于我國各大、中、小城市及鄉鎮。房文艷等[65]對深圳市農貿市場空氣中的微生物及抗生素抗性基因進行研究，結果表明，農貿市場活禽交易區是微生物的一個主要儲存庫，其所培養的細菌濃度高達105 CFU/m3，高出一般室內區域約100 倍，PM 2.5精細顆粒物（粒徑0.65～3.30 μm）中所含菌量占總菌量的42%以上。黃莉來等[66]基于GB 4789.10—2010《食品安全國家標準 食品微生物學檢驗 金黃色葡萄球菌檢驗》方法檢測得到浙江省平陽縣農貿市場生鮮肉制品中金黃色葡萄球菌污染嚴重，總檢出率達12.1%，其中產腸毒素菌株占36.8%，且豬肉、牛肉中的檢出率較高。生鮮畜禽肉宰殺處理后，在傳統農貿市場售賣這一過程可能存在較大的污染風險。

為了開展更加適合、更加準確可靠的MRA研究，生鮮畜禽肉交叉污染風險評估過程必定要全面。目前，在我國開展的生鮮畜禽肉風險評估中，對于食源性致病菌在銷售環節交叉污染的研究及模型建立都極少。我國農貿市場的大量存在極大地提高了致病性微生物的污染和傳播風險，對農貿市場肉類銷售交叉污染的研究能夠有效地為我國公共衛生的改進提供一定的參考依據，隨著《國家新型城鎮化規劃（2014—2015）》的出臺，農貿市場作為我國農產品流通體系中一個必不可少的環節已經得到重視，為加快我國“菜籃子工程”建設進入可持續發展軌道，需要全面、準確地相關風險評估數據的支持。

2.3 劑量-效應模型缺乏

劑量-效應模型（does-response model，DRM）是危險特征描述階段的重要組成模型，被用來描述個體或群體的危害暴露水平與發生不良影響可能性之間的關系。居民膳食中攝入的微生物劑量與致病癥狀之間的劑量關系模型是QMRA中需要面對的一大難題，其主要原因是人體臨床實驗建立困難、而動物實驗數據又不能等同為人體劑量效應。目前對于金黃色葡萄球菌的DRM研究極少，我國已經發表的研究都是以105 CFU/g作為發生金黃色葡萄球菌食物中毒的閾值標準，DRM的缺乏極有可能導致現有的風險評估結果不具有準確性。不同的地域和地理環境，其消費模式、人群特點、微生物特性都可能存在差異，為了獲得我國人群疾病發生的概率，利用發達國家的研究數據建立的模型適用性可能較差，很有必要建立適合我國國情的DRM。另外，隨著全球抗生素濫用MRSA的出現，建立MRSA劑量-效應模型對于公共衛生安全也非常有必要。

3 結 語

我國作為生鮮畜禽肉消費大國，目前對于生鮮畜禽肉風險評估的研究較少，但現實情況顯示我國生鮮畜肉中金黃色葡萄球菌污染嚴重，產腸毒素風險較高，因此開展金黃色葡萄球菌風險評估非常有必要。結合目前國內外生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌風險評估的研究現狀及我國在相關研究工作中存在的問題，本文針對下一步生鮮畜禽肉中金黃色葡萄球菌風險評估研究工作的開展，提出以下建議：endprint

1）國家應進一步加大食品安全風險評估工作的投入。值得注意的是，歐美發達國家目前已經將3 級建模描述食源性致病菌動態生長的方法運用于食品安全風險評估，而我國還是以1、2 級模型為主，這有待于我國加大對微生物風險評估的投入，建立適合我國的預測微生物學數據庫與風險評估模型，減少風險評估過程的不確定性，提高風險評估結果的可靠性，并同HAPPC有效結合，規范我國畜禽飼養、屠宰、加工、銷售等環節的安全衛生。

2）應結合我國居民的消費習慣全面考慮整個風險評估過程，建全失活模型、交叉污染模型，力求建立更加全面、系統的風險評估模型。金黃色葡萄球菌腸毒素是引起食物中毒最主要的食品安全風險因素，突破毒素的攝入與人體致病反應的DRM將填補我國金黃色葡萄球菌DRM缺失的漏洞，更有利于QMRA的開展。

3）需要加大對我國農貿市場生鮮畜禽肉銷售模式與發達國家生鮮畜禽肉銷售模式的風險評估數據研究，獲得對比數據，為我國廣泛存在的零售農貿市場的存在形式或衛生條件改進提供參考和建議。

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