麻陽河國家級自然保護區黑葉猴野外投食群動態觀察

張鵬 顏修剛 石運 楊德 王彬 李偉 楊遠露 楊朝輝 吳光陽 蔡鷙 李思堯 鄒浩 張璠

（貴州麻陽河國家級自然保護區管理局，沿河 565300）

黑葉猴 (Trachypithecus francoisi) 屬靈長目猴科疣猴亞科烏葉猴屬 (Trachypithecus)。全球范圍內分布很窄，僅分布于中國的貴州、重慶、廣西以及越南、老撾的部分地區，分布范圍窄與其生活的石山環境和物種形成機制有密切關系 (Nadler and Brockman, 2014)，目前全球黑葉猴數量接近2 500 ～ 3 000 只 (黃乘明等，2018)?！秶抑攸c保護野生動物名錄》(2021) 中黑葉猴為國家一級重點保護野生動物，《世界自然保護聯盟瀕危物種紅色名錄》(IUCN) (2020-2) 為瀕危 (EN)，列入瀕危野生動植物種國際貿易公約 (CITES) 附錄 (2019)Ⅱ物種。隨著棲息地質量改善，人為獵殺減少，全球黑葉猴種群正在恢復。貴州麻陽河國家級自然保護區 (以下簡稱：麻陽河保護區) 是我國野生黑葉猴分布最密集、種群數量最多的地區，保護區及周邊區域共有黑葉猴72 群，554 只 (?？朔宓?，2016)。

黑葉猴社會結構通常為一雄多雌群體，由1只成年雄猴，幾只成年雌猴及其未成年后代組成，猴群一般3 ～ 10只，較大的群體達20只左右，有一定的活動規律和較為固定的住所，每群均具有相對固定的家域。目前，針對黑葉猴種群行為生態學在籠養黑葉猴的飼養與繁殖 (姚琳和畢延臺，2017；郭愛霞等，2020)、種群現狀 (高喜鳳，2014)、寄生蟲防治與發病規律 (胡巍堃等2017；農汝等，2020)、日活動時間分配 (韓家亮等，2013；田明亮等，2019)、個體行為 (黎大勇等，2013；張嘉欣等，2019) 等方面進行了比較全面的研究。自然生境條件下，主要針對黑葉猴種群數量與分布 (Huet al., 2011；鄧懷慶和周江，2018)、食性及行為 (王靜等，2013；李生強等，2016)、活動節律與時間分配 (周岐海等，2007；洪偉和劉寧，2014)、保護現狀與研究進展 (胡剛，2011；周岐海和黃乘明，2021) 等方面。關于野生黑葉猴繁殖行為及社群結構動態研究較少，在自然生境條件下，僅有黑葉猴繁殖周期的初步研究 (吳安康等，2006) 和黑葉猴生態行為研究 (胡剛，2018) 報道。

本研究選擇麻陽河保護區生境干擾強度大、黑葉猴種群分布密集、活動空間受限制、食物極度匱乏的大河壩區域。該區域分布5 群黑葉猴 (汆洞群、雷家群、香菇壩群、猴王洞群及溫泉投食群)，溫泉投食群與香菇壩群和猴王洞群比鄰，生活家域相互重疊。在該區域開展人工投食半馴化監測，以緩解猴群季節性食物缺乏壓力，減少區域人為及牲畜活動產生的威脅，消除對種群發展的不利因素。人工半馴化猴群不僅方便生態學觀察研究，也有利于動物保護，及時掌握動物資源消長情況，有利于開展科學研究和合理利用動物資源 (劉振河等，1986)。此外，人工投食可以近距離觀察猴群個體，能有效進行個體辨認，極大地方便了野生群體的行為生態學研究，從而能更加真實反映野生種群動態特征。黑葉猴個體識別一直是深入研究的瓶頸，本文旨在人工投食個體識別的基礎上，對一個半馴化猴群13 年繁殖情況和種群結構進行觀察研究，為保護該物種提供參考。

1 研究方法

1.1 研究地點概況

麻陽河保護區位于北緯28°37′30″ ～ 28°54′20″，東經108°03′58″ ～ 108°19′45″，總面積31 113 hm2。區域地貌屬黔北中山峽谷，以石灰巖山地為主，單面山和箱狀谷發育；海拔800 ～ 1 000 m 以上地勢平坦開闊，800 m 以下則多為深切溝谷，向下侵蝕作用強烈，村寨多分布在平緩地帶；氣候類型屬中亞熱帶溫暖濕潤季風氣候，年均降水量1 158.7 mm，年均溫17.6 ℃，極端最高溫41.5 ℃，極端最低溫-2.3 ℃，無霜期306 d 左右。全區森林覆蓋率77.9%，森林植被為中亞熱帶濕潤常綠闊葉林，森林群落類型多樣，原生植被多遭破壞，現存植被大多處于不同演替階段。

1.2 觀察對象

本研究以棲息在麻陽河保護區大河壩區域的一個黑葉猴群 (溫泉投食群) 為觀察對象。猴群活動范圍以溫泉為中心 (北緯28°39′29.74″，東經108°15′3.45″)，北至老鷹巖下巖，南至香菇壩公路，西至猴王洞，東至大河壩橋，日?；顒用娣e約為66.7 hm2，共有5 個固定夜宿點 (圖1)。猴群家域南北兩岸為陡峭懸崖，垂直高度160 m 左右，峽谷內次生植被保存較完整，竹類資源豐富，深切谷底溪流不斷，形成了適于黑葉猴生存的獨特棲息環境。從1999 年開始，投食人員對該群4 只(雄性1 只，雌性3 只) 個體進行長期追蹤，并人工定期定點適度投食，探索野外生境下黑葉猴的招引馴化方法。投食少量科學，確保不妨礙野生種群的自然覓食能力。通過多年的人工管理和投食馴化，2009 年成功實現了與該群體近距離接觸，在不影響其自然生活習性的情況下，投食人員對猴群個體及群體行為活動進行觀察記錄。

圖1 麻陽河保護區黑葉猴投食群生活家域地理位置示意圖Fig.1 Sketch of geographical location of provisioned group of Trachypithecus francoisi in Mayanghe National Nature Reserve

1.3 觀察方法

采取直接觀察法對投食群及個體行為進行直接觀察和記錄。投食猴群經過長期野外投食馴化，對投食的食物及方式已適應，投食人員每日在其活動范圍內，通過吹哨的方式召集，近距離觀察猴群動態，記錄猴群數量、個體特征、行為活動、繁殖情況、哺乳行為、毛色變化、進食狀況、死亡及失蹤 (家域內觀察到尸體，即為死亡；一周內未發現個體，即為失蹤) 等，并拍攝猴群個體照片。同時，記錄天氣情況、投食位置、投食人員、參觀人員、食物類型及食物量等。投食觀察每日1 次 (06: 00—08: 00)，06: 00 到達猴群夜宿點附近區域，近距離提供食物或將食物放在易觀察點，吹哨召喚黑葉猴至投食點。投食的食物主要以本地紅薯為主，投食量1.5 ～ 2.5 kg，除了受天氣影響、季節變化及其他不可抗拒因素影響外，全年投食監測觀察。2009—2021 年，共觀察1 846 d，平均每年142 d 左右。在野外投食觀察過程中，根據體型大小、毛色變化及個體行為等，將黑葉猴劃分為6 個年齡組：嬰猴組 (0 ～1 月齡)、幼猴組 (2 ～ 12 月齡)、亞成年組 (1 ～3 歲) 、成年組 (4 ～ 5 歲)、中年組 (6 ～ 15 歲)、老年組 (大于16 歲) (高喜鳳，2014；張嘉欣等，2019；郭愛霞等，2020)。

2 結果

2.1 投食群年度數量動態變化

投食群年度數量動態變化，以每年12 月底記錄的現存個體數為依據，不包括年度死亡及失蹤個體。2009—2021 年，年度種群平均約為9 只，年度種群最小5 只個體，最大13 只個體。在這期間觀察到4次外來雄猴挑戰投食群主雄事件，雙方經過多次反復打斗、驅趕及殺戮，導致猴群結構發生較大變化，群體個體數量減少，但每個主雄統領階段，猴群較穩定，正常繁殖，群體數量呈現正增長。其中，2009—2014 年，種群數量呈現逐步上升，平均每年凈增1 只個體；2015—2018 年，種群數量增長速度較快，平均每年凈增約2 只個體；2019—2021 年，猴群發生2 次主雄更替，因受其影響，猴群出生個體與損失個體相等，年度群體數量維持在9只左右 (表1)。

表1 麻陽河保護區黑葉猴投食群年度數量變化Table 1 Annual change in quantity of provisioned group of Trachypithecus francoisi in Mayanghe National Nature Reserve

2.2 投食群年度出生情況

2009—2021 年觀察記錄，猴群出生嬰猴累計26只 (雄性14只，雌性12只) 個體，出生嬰猴性比約1.2∶1，猴群年度平均出生2只個體，年平均出生率為22.8% (年平均出生個體數 / 年平均個體數 ×100%）。除2015 年和2019 年主雄更替導致種群未出生嬰猴外，其余各年度均有嬰猴出生，年度出生嬰猴最多達4 只，最少1 只，出生3 只嬰猴年度占45.5%。出生嬰猴存在奇偶年度差異，偶數年出生嬰猴18只 (雄性8只，雌性10只)，奇數年出生嬰猴8只 (雄性6只，雌性2只)，偶數年出生嬰猴數量占統計年度出生嬰猴總數的70%，奇數年僅占30%，且偶數年出生的雄性個體少于雌性個體，奇數年出生的雄性個體則多于雌性個體，投食群雌猴多在奇數年交配受孕，偶數年產仔 (表2)。

2.3 投食群年度死亡和失蹤情況

投食群死亡和失蹤累計13 只 (雄性8 只，雌性5 只) 個體。其中，嬰猴2 只 (雌性)、幼猴9 只 (雄性7 只，雌性2 只) 和成年猴2 只 (雄性1 只，雌性1只)，無亞成體猴死亡和失蹤記錄，猴群年均死亡和失蹤1 只個體，年均死亡和失蹤率為11.4% (年平均死亡和失蹤個體 / 年平均個體數 × 100%)。投食群幼猴死亡和失蹤高于嬰猴和成年猴，且嬰幼猴存活時間均短于1年 (12 ～ 226 d)。投食群雄性與雌性死亡和失蹤比為1.6∶1，雄性死亡和失蹤率高于雌性；雄性與雌性幼猴死亡和失蹤比為3.5∶1，雄性死亡和失蹤率同樣高于雌性。觀察發現，投食群嬰幼猴死亡和失蹤主要集中在1 ～ 8 月齡，且7 ～8月齡死亡和失蹤達到最大值4只個體 (表2)。

2.4 投食群嬰猴繁殖月份及干濕季影響

投食群嬰猴出生高峰期在2—4 月、7 月和9—10 月。2—4 月合計出生11 只嬰猴，占全年出生嬰猴數量42.3%；7 月和9—10 月共出生10 只，占全年出生嬰猴數量38.5%；其次，1 月出生2 只，5 月、11 月和12 月均出生1 只，4 個月僅占全年出生嬰猴數量的19.2%。出生相對高峰期在2月、4月和10 月，其次是3 月、7 月和9 月，上、下半年各有3個月的出生高峰 (圖2)。

圖2 麻陽河保護區黑葉猴投食群繁殖月份統計 (2009—2021)Fig. 2 Breeding month statistics of provisioned group of Trachypithecus francoisi in Mayanghe National Nature Reserve (2009-2021)

保護區秋冬干春夏濕，干濕季節較明顯，秋冬降水量占全年的29.5%，春夏占70.5%，干季(秋冬季) 9 月至次年2 月，出生嬰猴15 只，濕季(春夏季) 3—8 月，出生嬰猴11 只，干季與濕季出生嬰猴數量分別占全年出生嬰猴數量的57.7%和42.3%，在水源和食物資源充足條件下，黑葉猴生殖行為相對適應較干旱的環境。

2.5 現投食群性比與年齡結構

截至2021年12月31日，野外投食群僅有9只個體，雄雌比為2∶7。其中，老年雌猴3只 (均大于17 歲)，中年雌猴2 只 (1 歲和9 歲)，中年雄猴1只 (2018年的外來挑戰者，大于8歲)，成年雌猴1 只 (5 歲)，亞成年雄猴1 只 (1 歲)，幼雌猴1 只(8個月)，種群中無嬰猴及2 ～ 4歲年齡段亞成年猴。

2.6 投食群生殖間隔周期

2009年5月，投食群主雄更替。2009年5 月—2015 年7 月，該群無外來雄猴挑戰干擾，猴群相對穩定，這期間共計出生12 只嬰猴 (雄性7 只，雌性5只)，每只雌猴均生產3只，共記錄4 只雌猴12 次生殖情況 (雌猴的生產記錄是以觀察時間內，發現新生小嬰猴時間為準)。其中，前四次為新主雄遷入后殺死嬰猴，使4 只終止哺乳成年雌猴(D1 ～ D4) 提前懷孕并產仔，平均生殖間隔周期為(488 ± 2) d，約16.3個月 (D1 12.3個月，D2 16.7個月，D3 16.9 個月，D4 19.2 個月)；后八次為投食群正常情況下雌猴的生殖記錄，生殖間隔周期平均為 (559 ± 3) d，約18.7個月。

3 討論

觀察期間，投食群發生了4次主雄更替，時間在5 月和8 月。主雄地位都是通過反復打斗獲得，打斗期間沒有嬰猴出生和成年雌猴懷孕。雄性更替發生在雌性受孕之前，可以增加新主雄的繁殖成功機會 (Xianget al., 2014)。主雄更替打斗現象在疣猴亞科的白頭葉猴 (Presbytis leucocephalus)(于鳳琴等，2022)、花斑疣猴 (Colobus vellerosus)(Sicotte and Macintosh, 2004) 和神農架川金絲猴(Rhinopithecus roxellana) (楊萬吉等，2022) 等物種中均有報道。而秦嶺川金絲猴主雄替換模式中，沒有觀察到新舊主雄的打斗，推測是單元內雌性主導了主雄更替，入侵雄性采取不斷靠近的策略吸引雌性遷移到自己身邊形成新單元 (Renet al.,2007)。非人靈長類主雄替換方式多種多樣，其中通過引誘雌性的方式建立家庭的可能性不大，最終只能是短暫的接觸和聚集，比如埃及狒狒 (Papio hamadryas) 和戴帽葉猴 (Trachuypithecus pileatus) 繁殖群雄性會花費大量精力阻止其他雄性個體接近群內的雌性 (吳秦偉等，2011)。與之相比，直接挑戰繁殖群主雄更易成功，但也伴隨諸多危險。本研究2015 年8 月觀察到投食群主雄與挑戰者打斗，造成雙方傷殘。入侵者直接挑戰主雄是猴群重要的新老更替形式，動物界優勝劣汰的自然選擇，有利于種群保存更優秀的遺傳基因 (胡剛，2011)。

本研究發現，投食群黑葉猴全年均可交配懷孕產仔，且嬰猴出生月份存在雙高峰期現象，上半年和下半年均有3 個月的出生高峰，僅6 月和8 月未出生嬰猴。但在其他猴群的觀察和保護區野外監控探頭中，均發現黑葉猴6 月和8 月攜帶嬰猴記錄 (2014 年6 月野外觀察貴陽壩群，2014 年6 月和2019 年8 月監控探頭記錄猴王洞群)，紅外線相機同樣監測到了野外不同季節黑葉猴攜帶幼仔情況。這與李明晶等 (1989)、朱本仁和謝華彪(1999) 的黑葉猴不存在季節性繁殖結果一致。大多數亞洲葉猴類沒有明顯的繁殖季節，只有生育高峰期 (Poirier, 1970)，如川金絲猴產仔期集中在3月和4 月 (陳服官等，1983)。隨著對各種疣猴研究的不斷深入，具有生育高峰被認為是亞洲疣猴類的種屬特征 (任寶平，2002)。棲息地氣候和食物的變化，可能是影響黑葉猴交配和產仔的重要因素，在降水量最多的5—6 月，猴群僅出生1 只嬰猴；在食物相對匱乏的夏季和冬季，出生嬰猴數量僅占全年出生嬰猴數量的38.5%。這一情況符合野生動物產仔是在其生活條件較好時期的規律，有利哺乳和嬰猴成長發育 (陳服官等，1983)。此外，投食群死亡和失蹤率比例高，可能與喀斯特石山生態系統遭受破壞有很大關系。

本研究觀察記錄到野外投食群黑葉猴個體合計31 只 (雄性15 只，雌性16 只)，實際存活個體18 只 (雄性7 只，雌性11 只)，截至2021 年12 月底本群僅有9 只個體 (雄性2 只，雌性7 只)，中老年個體所占比例大，猴群年齡結構不合理。

黑葉猴作為西南喀斯特地區的旗艦物種，其生存狀態和保護成效直接反映了本地區的生物多樣性現狀和保護水平 (黃乘明等，2018)。研究區人口急劇增長，交通、通訊、住宅、電力、水利等基礎設施建設，導致黑葉猴行為活動及生存空間風險增加。頻繁的人類活動造成非人靈長類棲息地破碎化，導致棲息質量下降，進而影響其家域范圍、食性、活動時間分配、繁殖率、死亡率以及存活情況 (Menon and Poirier, 1996)。區域生態系統的修復與維護、物種保護與社區發展、生態旅游與自然教育、人猴沖突與猴畜食物競爭以及病毒交叉感染等需要全社會廣泛關注與參與。管理者在科學制定保護行動計劃基礎上，需積極開展各個領域多方合作研究，以應對棲息地嚴重干擾和破壞下黑葉猴行為適應策略變化，確保黑葉猴種群及棲息地得到有效保護。

致謝：黑葉猴投食馴化工作，得到了貴州麻陽河國家級自然保護區管理局的大力支持；在數據收集、整理和核實過程中，梁橋管理站專職護林員肖志堅、毛曉林、陳秋明等鼎力相助；貴州民族大學Nat Panda 博士對英文摘要進行了修改，特此致謝！