鱗翅目昆蟲聲音通訊作用與機制

黃纓琪, 楊振德, 胡 平

(廣西大學林學院,廣西高校亞熱帶人工林培育與利用重點實驗室/廣西森林生態與保育重點實驗室,廣西 南寧 530004)

聲音信號在昆蟲的通訊中具有重要作用。為了適應環境變化、提高生存率和繁衍后代,昆蟲在長期的進化中形成了發聲器官和聽覺器官,通過聲音信號進行通訊。昆蟲的發聲方式有兩大類:一類具有特化的發聲器官和特定的發聲動作;另一類不具有專門的發聲器官,但是具有特定的發聲動作或在活動過程中伴隨著其他動作[1]。昆蟲的發聲方式不同,其發聲器官的結構及其特性也不同,目前已知的發聲器有鼓膜器、音銼、刮器等。典型的發聲昆蟲有蟋蟀科(Grylloidea)、螽斯科(Tettigoniidae)、蝗科(Acrididae)以及蟬科(Cicadidae)[2-5]。昆蟲的聽覺器官由外骨骼和特殊的表皮結構演化而來,主要分為膝下器、聽覺毛、鼓膜聽器和江氏器[6-7]。

研究人員認為,鱗翅目蛾類昆蟲的聽覺器官由感受器演變而來,并且進化了多次,其中,鼓膜聽器是由于蝙蝠對其進行超聲捕食而進化形成的[8]。聲音通訊在鱗翅目昆蟲防御天敵、種間或種內交流以及求偶方面均具有十分重要的意義。鱗翅目昆蟲中包含了許多為害農林植物的害蟲,研究鱗翅目昆蟲的聲音通訊可以為該類害蟲的綠色防控提供思路。因此,本研究對鱗翅目昆蟲的聲音通訊作用、發聲器官和聽覺器官結構、發聲方式等進行綜述,并對利用聲波防控鱗翅目害蟲的潛力進行展望。

1 鱗翅目昆蟲聲音通訊的概念與作用

1.1 聲音通訊

聲音是昆蟲通訊的主要方式之一。昆蟲聲音通訊是指昆蟲利用聲音進行具有生物學意義的交流,如求偶、種間或種內交流等[9]。聲音信號由昆蟲的發聲器官產生,由空氣、固體、液體等媒介傳播,再由昆蟲的聽覺器官接收,并經由神經傳導至大腦引起昆蟲的行為反應。聲音信號這一系列的傳播過程就是昆蟲的聲音通訊系統傳遞信息的過程(圖1)。如毒蛾科(Lymantriidae)的模毒蛾(Lymantriamonacha)會扇動翅膀發出聲音信號,這種聲音信號由空氣傳播,引起其鼓膜的反應,從而產生一系列的行為反應[10]。聲音在物理上被定義為由機械振動構成,包括彈性介質做相對于平衡位置的運動[11]。昆蟲的聲音信號具有時域和頻域上的特性,這些特性使聲音存在種的特異性[12]。昆蟲聲音信號傳播的質量受內在因素和外在因素影響:內在因素包括昆蟲活力、日齡、性別、蟲態、種類、發聲器官類型等;外在因素主要是昆蟲所處的自然環境,如空氣濕度、溫度、地形、聲音傳播的媒介類型等[9]。這些因素能對鱗翅目昆蟲聲音信號的時域和頻域產生影響,從而影響其聲音通訊。

圖1 鱗翅目昆蟲聲音通訊示意圖Fig.1 Schematic diagram of acoustic communication in Lepidoptera

1.2 聲音通訊的作用

1.2.1 促進求偶,提高交配率 在交配季節,昆蟲的聲音信號具有吸引異性、促進交配的作用。例如:草螟科(Crambidae)的桃蛀螟(Conogethespunctiferalis)在交配期間,雄蟲會振翅發出主頻為82 kHz的超聲波,刺激雌蟲與其交配[13];在求偶期間,雄性斜紋夜蛾(Spodopteralitura)會產生低聲級的求偶歌曲吸引雌性[14];夜蛾(Agrotisfucosa)在交配期間會發出5.5 kHz的聲波促進交配[15];亞洲玉米螟(Ostriniafurnacalis)雄蟲在求偶期間會發出非常低強度的聲波,阻止雌性逃避,從而提高交配的成功率[14]。

1.2.2 種間或種內交流 鱗翅目昆蟲可利用聲音信號進行種間或種內交流。銀線灰蝶(Spindasislolita)的幼蟲和蛹均會發出聲音信號與螞蟻進行種間交流,其發出的振動聲音信號與螞蟻的聲音信號相似且會引起螞蟻聚集,隨后以其富含營養的分泌物換取螞蟻的保護[16]。螟蛾與夜蛾的雌性均可以接受雄性產生的聲音信號,從而進行種內交流。小蠟螟(Achroiagrisella)兩只雄蟲相遇時,會發出一定頻率和強度的聲波進行交流,從而使兩只螟蛾產生相互碰撞的情況;美洲棉鈴蟲(Helicoverpazea)在飛行時通過拍打翅尖發出50 kHz的超聲波,結合嗅覺可以準確地找到同類[15]。

1.2.3 干擾與防御天敵 除求偶及種間或種內交流外,聲音信號還可起到干擾與防御天敵的作用。例如:夾竹桃虎蛾(Cycniatenera)后胸兩側有鼓膜發聲器,當其感受到蝙蝠捕食的聲波時,鼓肌收縮使鼓膜產生凹陷,鼓膜上的條紋就會產生連串的滴答聲干擾蝙蝠的回聲定位,滴答聲頻率高達30～80 kHz[17];虎蛾(Bertholdiatrigona)在遇到蝙蝠捕食時,同樣會利用鼓膜器發出具有干擾作用的聲波[18];條背天蛾(Cechenenalineosa)發出的超聲波不僅有利于交配,還可干擾蝙蝠的聲吶,逃避捕食[18-19];在受到威脅時,大蠶蛾科(Saturniidae)幼蟲通過腹部螺旋體發出聲音,驚嚇天敵[20];預言長喙天蛾(Xanthopanpraedicta)在感受到被捕食壓力時也會發出聲波干擾捕食者的回聲定位[21];鉤尖蛾(Drepanaarcuata)幼蟲會敲擊上顎或利用上顎及腹部特殊的“槳”狀結構摩擦葉子發出聲響驅趕入侵者,保護自己的領地[22];東南亞兩種透翅蛾Heterospheciapahangensis和Heterospheciahyaloptera不僅體形與體色上模擬蜜蜂,還會通過翅膀振動發出與蜜蜂相似且具有警告天敵作用的嗡鳴聲,以此進行偽裝來降低被捕食的可能性[23]。

2 鱗翅目昆蟲的發聲機制

發聲功能在昆蟲中普遍存在,昆蟲綱33個目中有16個目能發聲,不僅僅成蟲、幼蟲,甚至蛹也能發聲[1]。其中,鱗翅目昆蟲就存在聲音通訊,如螟蛾總科(Pyraloidea)、夜蛾科(Noctuidae)、鳳蝶總科(Papilionoidea)[24]。有關鱗翅目昆蟲聲音通訊的研究多集中在蛾類,其可以通過膜振、摩擦、飛行鳴聲和氣流振動發聲。蛾類昆蟲因受種類、蟲態、蟲體大小等因素的影響,發聲器官和發聲方式多樣化。研究發現,蛾類昆蟲的發聲器官有鼓膜器、音銼和刮器等,同時有一些參與發聲的特化結構,如特化鱗片和響板[25]。有關蝶類聲音通訊的研究較少。

2.1 發聲器官

2.1.1 鼓膜器結構與分布 鼓膜器是鱗翅目昆蟲發聲器官中研究較多的器官,一般位于成蟲的胸部和腹部[15]。蛾類的鼓膜器結構與蟬科昆蟲類似,結構為幾丁質膜狀,主要由鼓膜與鼓膜肌組成[26]。鼓膜上附生的肌肉為鼓膜肌,其收縮的同時引起鼓膜振動,從而產生聲音信號[1,27]。一些蛾類的鼓膜器上還存在條紋,如燈蛾科(Arctiidae)、螟蛾科(Pyralidae)。研究發現,燈蛾科后胸兩側具鼓膜器,呈薄幾丁質膜狀,具有皺縮的條紋;鼓膜表面附著胸骨肌肉,當胸骨肌肉做收縮運動時,鼓膜向內凹陷或舒張,使鼓膜上的條紋產生滴答聲[17]。桃蛀野螟(Dichocrocispunctiferalis)雄蟲中胸位置上具鼓膜器,被兜帽狀鱗片覆蓋,鼓膜上有9條條紋(圖2A1-A2)[28]。

A1為桃蛀野螟(Dichocrocis punctiferalis)雄性鼓膜器,單位長度為50 μm,引自文獻[28];A2為A1局部放大圖,單位長度為50 μm,引自文獻[28];B為Thecophora fovea后胸足上的刮器,單位長度為0.1 mm,引自文獻[32];C為Thecophora fovea后翅上的音銼,是突出的橢圓形翅脈,單位長度為0.1 mm,引自文獻[32];D1、D3為歐洲玉米螟(Ostrinia nubilalis)胸部用于發聲的特殊鱗片,單位長度為200 μm,引自文獻[34];D2、D4為歐洲玉米螟翅膀上用于發聲的特殊鱗片,單位長度為200 μm,引自文獻[34];D5為Yponomeuta evonymella的后翅基部一塊用于發聲且呈半透明狀的特化區域,單位長度為200 μm,引自文獻[35]。

2.1.2 音銼和刮器結構與分布 音銼和刮器在鱗翅目昆蟲腿部、翅部、腹部以及生殖器上均有分布。刮器和音銼屬于摩擦類型的發聲器官,它們結構簡單,形狀各異,前者為翅、足或其他部位上用于摩擦的剛毛、齒、隆線或翅脈等,后者為對應刮器摩擦的另一粗糙面。研究表明:夜蛾科昆蟲的足和翅上分別具有刮器和音銼[28];草螟科的腹部具有刮器和音銼[29-30];天蛾科(Sphingidae)可以通過生殖器瓣膜外表面與腹部邊緣的刮刀鱗片摩擦發出超聲波信號[31];Thecophorafovea的刮器位于其后足的第一節跗骨上,呈圓柱形小釘狀(圖2B),后翅上突出的橢圓形翅脈部分為音銼(圖2C)[32-33]。

2.1.3 發聲特化結構或區域 一些蛾類成蟲的翅部和胸部有特化的發聲結構或區域,由于這些特化結構或區域的分化程度不夠深,暫未被稱為發聲器。例如:歐洲玉米螟(Ostrinianubilalis)的胸部(圖2D1、D3)和翅部(圖2D2、D4)附著用于發聲的特殊鱗片,形狀與普通鱗片有差異;亞洲玉米螟(O.furnacalis)雄性成蟲的翅部和胸部也具有用于發聲的特殊鱗片,這些特殊鱗片與普通鱗片相比,縱脊更厚,且鱗片下還具有翼膜[30,34]。巢蛾科(Yponomeutidae)中Yponomeutaevonymella的后翅基部有一塊用于發聲的特化區域,是一個無鱗片覆蓋的半透明斑塊,斑塊上具有條紋(圖2D5)[35]。

2.2 發聲方式

2.2.1 膜振 膜振發聲是指鼓膜肌進行收縮運動引起膜狀發聲器持續振動發出聲音,以這種方式發聲的鱗翅目昆蟲的主要發聲器為鼓膜器[27]。研究發現:桃蛀野螟雄蟲蟲體通過肌肉收縮讓鼓膜彎曲發出咔噠聲(表1)[28];燈蛾科中的一些種類飛行時,鼓膜肌收縮引起鼓膜器振動,進而產生一系列脈沖(表1)[17]。

表1 鱗翅目昆蟲發聲方式匯總Table 1 Summary of phonation modes of Lepidoptera

2.2.2 摩擦 摩擦發聲的發聲器有音銼、刮器以及蟲體某些部位上的特化鱗片(表1)。摩擦行為在鱗翅目昆蟲生活的各個時期都會出現。鱗翅目昆蟲摩擦發聲方式可分為10個類型,即上顎-上顎型、頭-前胸型、蛹體-基質或蛹體壁型、腹節-腹節型、腹部-喙型、蛹體-繭型、前翅-后翅型、足-翅型、胸壁-胸壁型、腹板-腹側板型。在成蟲時期,翅與足摩擦是較常見的摩擦發聲方式[26]。如有的夜蛾科昆蟲翅上有音銼,腿上有刮刀,翅與足相互摩擦可以發聲[28]。鱗翅目成蟲還可通過其他不常見的摩擦發聲方式產生聲音,如翅與胸部相互摩擦、胸節上的骨板相互摩擦、腹部與其他部位摩擦。如:稈野螟屬(Ostrinia)的一些種類Ostrinianubilalis、Ostriniafuruacalis以及Ostriniascapulalis的雄蟲,在求偶期間通過前翅的特化鱗片與胸部鱗片相互摩擦發聲(表1)[34];紅緣燈蛾屬(Rhodogastria)可通過胸節上的骨板相互摩擦發出聲音[26];天蛾科雄蟲利用生殖器瓣膜外表面的特化鱗片與腹部齒齦的內邊緣相互摩擦發聲(表1)[31];毒蛾科雄蟲利用第3腹節板兩側與相鄰腹部的內褶相互摩擦產生聲音[26]。在幼蟲期和蛹期,一些鱗翅目昆蟲通過腹板摩擦、頭部敲擊、蛹體與繭摩擦發聲,如毒蛾科、刺蛾科(Limacodidae)以及虎蛾科(Agaristidae)昆蟲。此外,一些蝶類昆蟲的蛹也可以發出聲音,如鳳蝶科(Papilionidae)和蛺蝶科(Nymphalidae)蛹的腹部有聲音板,在受到刺激的情況下會發生扭動,扭動時聲音板摩擦發出聲音(表1)[26,36-37]。

2.2.3 飛行鳴聲 一些鱗翅目昆蟲沒有特化的發聲器官,但在飛行過程中,可以通過翅膀振動產生聲音信號。研究發現,巢蛾科的一種蛾在飛行過程中翅膀底部肌肉會牽動半透明斑塊發出超聲波點擊聲(表1)[35]。

2.2.4 氣流振動 目前,氣流振動發聲的機制尚未完全清楚。研究發現,赭帶鬼臉天蛾(Acherontiaatropos)咽部肌肉收縮時會產生氣流,氣流在口器內出入時受到內唇的阻礙,內唇振動導致其旋轉從而發出類似“口哨”的聲音[1,38-39](表1)。

3 鱗翅目昆蟲的聽覺器官

3.1 聽覺器官的演化

聽覺器官是能感知聲音信號的部位,鱗翅目蛾類成蟲的聽覺器官主要為鼓膜聽器,由外骨骼和特殊的表皮演化而來。在蝙蝠的捕食壓力下,鱗翅目昆蟲聽覺器官進化了多次,其中,蛾類的鼓膜聽覺器官至少獨立進化了5次[14,24]。對昆蟲聽覺器官化石的研究表明,距今0.5億年前,蛾類昆蟲還未出現鼓膜器的結構,而在蝙蝠出現之后的蛾類化石中發現了鼓膜結構[40]。

3.2 聽覺器官的結構與分布

3.2.1 鼓膜聽器 蛾類昆蟲的鼓膜聽器發達,其結構復雜,由鼓膜、氣管或氣囊及弦音器構成[17]。氣流振動引起氣囊共振,氣囊與鼓膜和弦音器連接,氣囊共振將刺激信號通過鼓膜和弦音器向聽覺細胞傳遞,進而感知聲音。聽覺器官的位置因蛾的種類不同而異,如:夜蛾科的聽覺器官位于中胸的兩側;天蛾科的聽覺器官位于口器兩側;鉤蛾科(Drepanidae)的聽覺器官位于前胸腹部[40]。一些蝶類成蟲的鼓膜聽器在翅膀上[41-42]。

3.2.2 聽覺毛 除了鼓膜聽器外,某些夜蛾科昆蟲還擁有許多聽覺毛,在鼓膜聽器受損時,它們仍然可以通過聽覺毛對一定頻率的聲波保持敏感[6]。聽覺毛的特化程度低,結構較簡單,一般僅有一個神經細胞與毛囊窩相連,毛囊窩里著生剛毛[22,43]。當剛毛感受到周圍的聲波或空氣流動時,會通過移動刺激毛囊窩內的神經細胞。因此,聽覺毛兼具觸覺和聽覺的功能,能感受低頻率的聲波[22]。此外,某些蛾類具有特殊的聽覺器官,如一些天蛾科昆蟲的聽覺器官由下唇須和側唇片構成,呈中空狀,還有一些呈鱗片狀[17]。

4 鱗翅目昆蟲聲音通訊的應用

4.1 害蟲聲學探測

研究鱗翅目害蟲的聲音信號特征,結合儀器可檢測農產品中的害蟲。研究發現,通過生物聲學分析,即采集害蟲在進食、移動、飛行等行為下產生的聲音信號,并將這些聲音信號參數化,然后進行模式識別,可實現探測包含鱗翅目在內的谷物害蟲的目的[44]。Ekramirad et al[45]基于蘋果蠹蛾(Cydiapomonella)在取食、爬行、鉆孔等行為活動中產生的振動聲音信號,通過分類結合算法,研發了一種無創檢測蘋果蠹蛾振動聲信號的監測系統,其識別果實是否受害的準確率高達98.96%。

4.2 害蟲防治

利用昆蟲的趨聲性,結合化學引誘劑,可以增強害蟲誘捕器的誘捕效果。針對利用聲音信號進行交流、求偶的害蟲,通過模仿其聲音信號可對其進行誘捕和干擾,達到防治害蟲的目的。此外,還可利用昆蟲對超聲波的排斥效應控制害蟲,如39.5、37.5 kHz的超聲波對玉米粉紅螟(Sesamiacretica)的驅避效果均顯著[46]。研究發現,地中海粉螟(Ephestiakuehniella)的幼蟲和成蟲在超聲波的刺激下均會產生趨避行為[47]。

5 展望

鱗翅目昆蟲是危害林業和農業生產的主要類群,傳統的化學防治不利于林業和農業的可持續發展,而通過研究其種間和種內的通訊方式、發聲機制以及聲音信號特征,結合現代仿生學、化學和聲波技術防治鱗翅目害蟲,能夠達到更經濟、綠色、有效的防治目的。目前,學者們對鱗翅目昆蟲信息交流的研究多集中在化學通訊上,而對聲音通訊方面的研究不足。有關鱗翅目昆蟲聲音通訊的機制、行為以及聲音信號有效傳播途徑等方面的研究還不全面,需要通過仿生學、物理學、生物學以及昆蟲學等多個學科的交叉融合進行深入研究。因此,多學科交叉將會是鱗翅目昆蟲聲音通訊研究的發展方向。