睡眠剝奪對面孔情緒加工的影響
——認知神經科學的視角

雷 旭, 白 朵, 米怡祺

(西南大學 心理學部 睡眠神經影像中心, 重慶 400715)

充足的睡眠對面孔情緒的感知、識別和反應具有重要意義.睡眠不足會影響個體對面部情緒信息的分類、強度評級等方方面面[1].面孔情緒加工在社會互動中起著關鍵的作用,并決定我們的社會行為[2].迅速地感知與精確地識別面孔情緒,有助于人際交往的順利開展.

睡眠是人類不可或缺的生理現象,通?？梢詣澐譃榉强焖傺蹌?NREM)睡眠與快速眼動(REM)睡眠兩階段.對應于睡眠深度的增加,前者可以進一步細分為3個階段.N1代表淺睡眠階段,N2和N3為深度睡眠階段,N3也稱慢波睡眠(SWS).實驗室睡眠剝奪(sleep deprivation,SD)能夠較好模擬因疾病和生活方式導致的睡眠不足或缺乏.根據剝奪的時長與階段,可以分為整夜睡眠剝奪、長期-部分睡眠限制和選擇性睡眠剝奪[3],后者又可以分為快速眼動睡眠剝奪(REMSD)和非快速眼動睡眠剝奪,如慢波睡眠剝奪(SWSD),見圖1.

面部加工是神經特異性的[2],主要涉及的腦結構為基底節、邊緣系統和前額葉區域[4],不同情緒面孔激活的腦區不同.憤怒面孔的處理與基底節、前扣帶及右側海馬旁回的激活更為相關[5];悲傷面孔能誘發更強的杏仁核、腹內側前額葉、右側額下回的激活[6];恐懼面孔的呈現則更多影響杏仁核和海馬邊緣結構的活動[7],快樂面孔的加工涉及右側顳上回和左前扣帶等廣泛區域.SD對大腦的影響與這些核心腦區關聯緊密,內側前額葉、顳葉和海馬之間的功能連接在SD后下降[8],并使這些結構無法很好地與其他任務相關的腦結構保持分離,從而導致SD后的認知缺陷.SD會增強杏仁核對負性刺激的反應,降低杏仁核與前額葉的功能連接,并改變杏仁核、前扣帶和腦島對不同強度情緒刺激的敏感性[9],SD降低了前額葉、扣帶、楔前葉這些認知情感樞紐功能連接[10].綜上可能是SD導致面孔情緒加工異常的原因,這些腦區功能的改變并非是在任務執行時的直接發現,且選擇性的階段剝奪在其中的角色尚不明確.當睡眠不足不可避免時,探明睡眠階段及特征對面孔情緒加工不同方面的作用具有現實意義.本文以行為及認知神經科學的視角對現有睡眠影響面孔情緒加工的相關文獻進行梳理,介紹睡眠階段在其中的作用,并根據當前研究的局限,為睡眠在情感社會功能的角色研究提供一些新的視角.

1 睡眠研究中常用的面孔情緒加工的范式介紹

睡眠缺乏對面孔情緒加工不同方面的影響,行為上已得到充分研究.睡眠不足會損失個體的情緒分類能力,無法準確區分特定的情緒面孔[11];弱化情緒面孔的強度評級,SD使個體的評價更偏向于中性[12];情緒記憶鞏固方面,良好的睡眠能夠鞏固情緒面孔的記憶,提高醒后面孔新舊判斷的準確率[13].采用的范式從一開始的簡單面孔的情緒分類[14],如?？寺?0人臉測試(Ekman 60 faces test),到基本情緒面孔混淆變形后,復雜情緒的效價分類與強度評級[15],或與其他任務結合,如點探測、面孔新舊識別[13,16],通過腦電圖(EEG)、肌電圖(EMG)和功能磁共振技術(FMRI),探討睡眠對情緒分類、強度評級及記憶鞏固的影響程度.本文的面孔情緒加工主要討論以面孔為刺激素材的情緒分類、情緒強度評價和情緒記憶鞏固任務(如圖2所示).

圖 1 睡眠階段及睡眠剝奪的種類

最基本的情緒面孔分類范式為?？寺?0人臉測試(Ekman 60 faces test),呈現6種常見的面部表情(包括快樂、悲傷、驚訝、恐懼、厭惡和憤怒),對面孔的情緒進行分類[11,14].為增加材料的生態效度,研究者使用2種基本的情緒面孔進行高度混淆(例如70%厭惡+30%悲傷),如情緒六邊形測試(emotion hexagon test,EHT),或者使用面部變形軟件Morpheus 4.0,將幾種不同情緒圖片中的每張都變形為同一個人的中性臉,再為每種情緒生成不同情緒強度的圖像,要求被試對每張面部圖片進行效價歸類[17]或情緒強度按鍵評分[12].睡眠對情緒面孔記憶鞏固的研究范式通常需要被試完成2個部分,即睡眠前的編碼學習階段和醒后的面孔新舊識別階段,編碼階段的任務可以是與主動記憶無關的面孔情緒效價歸類,也可以是3D虛擬現實交互過程中對人臉的偶然學習.

圖 2 面孔情緒加工范式

動態情緒面孔材料由于具有面部肌肉和面部表情的自然運動,更加貼近日常生活,且其可以幫助識別情緒表達的細微差異,這對臨床診斷與治療具有價值,因此也被納入到睡眠對面孔情緒加工領域的研究之中[18-19].

2 睡眠剝奪對情緒面孔加工的影響

2.1 整夜剝奪Huck等[14]通過2個情緒面孔分類任務(Ekman 60 faces test和EHT)最早考察了整夜的SD對面孔情緒分類的影響,發現SD并不影響6種基本情緒的區分,而是損傷了在兩兩不同比例混合的復雜情緒面孔中準確區分主導情緒的能力.隨后繼續對該數據進行深入挖掘,結果發現,SD損傷了復雜面孔中快樂和悲傷情緒的分類[11].研究者聚焦于SD對特定面孔情緒的影響,并相繼從不同層面給出了證據,見表1.

表1(續)

表 1 睡眠和面孔情緒加工的研究分類

選用情緒面孔和情緒詞匯作為實驗材料,檢測24 h的SD對情緒效價分類影響的研究發現,SD尤其增加了對中性面孔分類的反應時,損害了中性和積極情緒面孔效價分類的準確率,并未影響消極情緒面孔的準確分類.區別于面孔,SD降低了情緒詞匯整體的分類速度,但與情緒無關[16].面部表情似乎是一種特殊的視覺情緒刺激,消極面孔能夠抵抗SD導致的低喚醒效應的影響.SD對中性面孔處理的損傷可能是杏仁核與前額葉連接降低所帶來情緒中立的喪失.敏感于面部表情的腦電N170成分,能夠從毫秒級顯示出面部情緒編碼的時間進程[29-30].剝奪31.5 h睡眠的腦電記錄發現,個體對情緒強度為100%的悲傷面孔的分類準確性明顯低于對照組,且對所有情緒的分類反應時較慢,P1更小,N170更大,表明SD對低水平視覺處理的普遍損害;在情緒模糊的變形臉任務中,SD組仍表現出對悲傷面孔較低的分類準確性,N170振幅隨著恐懼和憤怒面孔感知難度的增加而增加,隨著悲傷面孔感知難度的增加而下降[17],這一結果表明,睡眠不足會導致神經募集更多的資源參與威脅及生存相關線索的加工,而關閉了對一般刺激的分類,如悲傷面孔.這些研究均是采用靜態面孔材料.動態多模態測試結合了視覺(面孔、肢體)、聽覺的情感線索,這一敏感且生態有效的測量方法顯示,睡眠時間、自我報告的睡眠質量以及32 h的SD并不能預測整體情緒面孔的分類準確性或速度[19],SD可能對動態刺激中視聽信息處理的影響不同,背后的神經機制并不明確,需要影像的證據予以支撐.

理解面孔情緒對人際互動至關重要,但準確推斷出他人面孔表達情緒的強烈程度也很重要.30 h的剝奪會使變形水平在中等強度范圍內的憤怒和快樂表情的強度評級明顯降低,分別對應于威脅與獎勵相關的線索,沒有發現在悲傷面孔評價上的表現差異[12],可能由于加工自主喚醒水平更強的刺激時,前扣帶等皮層的參與,而并未涉及自主喚醒水平較低的悲傷面孔的評價.SD使個體將情緒面孔視為更具威脅性的刺激,并且觀察到SD在加工面孔時杏仁核、前腦島、前扣帶等中樞神經系統的損害,及在相關面部線索威脅評判時外周神經系統的損傷[20].

情緒面孔記憶方面,缺乏睡眠會損傷面孔的新舊識別記憶[2],但沒有發現面孔識別測試前2 d的整晚剝奪對情緒面孔識別記憶的損傷與情緒效價的關系[21].

以上結論不一,但顯示了復雜、微妙的面部表情的分類、評級更容易受到整夜SD的損傷,可能是由于SD使杏仁核、前腦島、前扣帶的活動異常,以及杏仁核與背外側前額葉降低的功能連接所致[31].前面提到,SD對腦網絡的影響是一般性的,因此在分離睡眠影響面孔加工的情緒效應時,要特別注意范式的選擇及注意力在其中的作用.

縱向研究表明,即便是微小的自然發生的睡眠效率的變化,也會導致第二天情感任務表現的顯著惡化[1],片段化睡眠也會影響面孔情緒的加工[32].因此有必要探討更加貼近日常生活的睡眠限制,以及不同睡眠階段對情緒面孔加工的作用,其背后涉及的腦機制是否存在差異.

2.2 長期-部分剝奪除了SD以外,慢性睡眠紊亂的個體也表現出面部情緒加工的損傷[32].采用3年的縱向追蹤設計,對青少年早期睡眠質量與面部情緒信息處理的關系進行研究,結果顯示,體動記錄儀檢測到的睡眠效率較低的兒童在面部情緒識別任務中表現較差,且這種睡眠問題帶來的面孔信息處理的缺陷會維持1～2年[22].

睡眠限制能夠較好地模擬日常生活中的睡眠不足.5 d的4 h睡眠(3:00—6:00)與5 d的8 h正常睡眠相比,觀看恐懼面孔時,左側杏仁核的激活增加,杏仁核與前扣帶之間的連通性減少,且與睡眠不足的程度(睡眠后,前2 h慢波與δ的頻率)成正比,沒有發現加工快樂面孔時的腦區變化[27].這與整夜SD對積極面孔分類的研究結果并不一致.使用EMG記錄情緒面孔刺激時的面部肌肉活動,4 h的睡眠(2:00—6:00)降低了面部肌肉對情緒刺激所作一致或不一致的表情模擬反應,未影響快樂和憤怒面孔效價和喚醒度的評分[24],但即時的面孔回應對于日常生活中成功的社會互動至關重要.

將睡眠限制在3:00—7:00的面孔情緒分類研究中,沒有發現在憤怒與恐懼模糊面孔分類時N170振幅的變化,而在悲傷面孔上發現了更大的N170振幅[25].這與Cote等[17]采用整夜SD的模糊情緒面孔分類范式所發現的威脅相關面孔(恐懼與憤怒)N170振幅更大,悲傷面孔上的N170振幅更小的結論相反.作者解釋為睡眠不足的量和處理悲傷面孔的影響可能存在劑量反應效應,在整夜剝奪的情況下,處理非威脅相關的悲傷面孔的努力可能會被放棄.該研究為睡眠不足影響悲傷面孔的加工提供了另一個視角的證據.

以上睡眠限制的研究所處的時間段大多在后半夜,通常為REM睡眠更加豐富的階段,睡眠階段及睡眠限制的時長均會影響面孔情緒加工的表現,缺乏相關的神經影像證據,且沒有對情緒面孔記憶鞏固的研究.延長睡眠可以通過前額葉抑制杏仁核活動來改善長期睡眠不足帶來的情緒失調[33],如消極心境和情緒不穩定.認知行為療法(CBT-I)對睡眠的改善能夠降低抑郁焦慮.延長睡眠可能是臨床干預的一個相當合理的行為目標.不同階段的睡眠作用不同,探索睡眠限制的時間位置對情緒面孔加工的神經生理機制的影響,是未來工作中很重要的一點.

3 不同睡眠階段及其剝奪對面孔情緒加工的影響

睡眠對于記憶和遺忘具有雙重作用[34],在鞏固情緒經歷陳述性、語義性方面的同時,將這些記憶痕跡與其所附帶的情緒色彩和生理喚醒(最初的情緒體驗)分離開.NREM睡眠在記憶鞏固中的作用得到了一致證實,尤其是N3-SWS睡眠,而睡眠對記憶的影響也會作用于面孔情緒加工[2].近年來人類與動物的實驗證據均支持了REM睡眠對情緒腦功能的關鍵作用[35],其獨特的神經生理特征能夠在保證情緒體驗的核心信息(記憶)得以鞏固的同時,消散最初強烈的情緒喚醒,從而恢復最佳的情緒反應,指導適當的決定和行動.

3.1 REM睡眠階段一夜的REM睡眠有助于日間負性情緒的消散,降低杏仁核的反應性,增加杏仁核與腹內側前額葉的連接[36],重新校準大腦對情緒反應最初的敏感性,準確區分環境中的潛在威脅.在一項針對癲癇患者術前評估的研究中,通過立體定位植入電極對腦活動進行記錄的結果顯示,杏仁核活動與REM睡眠期間的快速眼動高度相關[37].REM睡眠期間與情緒相關的區域活動顯著增加,包括杏仁核、內側前額葉、腦島和海馬[38],可見REM睡眠與面孔情緒加工的關鍵腦區關聯緊密.

午睡中富含REM睡眠的個體能夠降低對睡前憤怒和恐懼面孔的效價評級,提高快樂面孔的情緒評分[15].REM睡眠中較低的γ活動(30～40 Hz)反映了中樞腎上腺素水平的減少,使個體在評價情緒面孔的威脅與非威脅時,杏仁核、前腦島、前扣帶激活的顯著差異,支持了REM睡眠對第二天面孔情緒精確評判的改善作用[20].面孔情緒分類及強度評級的研究均夯實了REM睡眠對面孔情緒加工的關鍵作用,涉及的腦區也與特定情緒面孔加工背后的腦機制相一致,但受使用范式的限制,面孔情緒分類僅涉及威脅與非威脅的歸類.

新舊面孔識別的研究也為REM睡眠對情緒面孔的記憶鞏固提供了一些證據[2].REM睡眠中θ活動(4～7 Hz)的增加(乙酰膽堿水平的增加)預測了醒后負性情緒面孔的記憶保持[26],這反映了杏仁核和海馬與前額葉的同步振蕩活動.正常兒童與孤獨癥兒童可能在睡眠中使用不同的腦區來處理情緒面孔.正常兒童對于中性面孔新舊識別的準確性和RT的改善與REM中頂葉、枕區記錄到的θ(4 ～7 Hz)、β活動(16～30 Hz),以及REM的數量呈正相關[27].情緒面孔編碼后睡眠中的REM睡眠時間,與2 d后面孔新舊判斷的反應速度有關[21],沒有發現反應速度與情緒效價的關系,可能是由于REM睡眠消散了面孔的情緒信息.在REM睡眠期間進行記憶重激活會降低負性記憶中主觀的情緒喚醒[39],支持了REM睡眠對情緒喚醒的遺忘作用.

REM睡眠的時長及γ活動預測了情緒面孔的準確評級,REM的數量和θ、β的活動與中性情緒面孔的記憶鞏固有關.2 d的3 h(4:00—7:00)睡眠會降低杏仁核與mPFC之間的功能連通性,導致自我報告的情緒的惡化,而這與REM睡眠的減少有關[30].REM的缺失可能是SD后情緒面孔加工受損的關鍵因素.

3.2 REM階段剝奪REMSD會提高對負性刺激的情緒適應能力,這與REM的持續時間直接相關[40].REM剝奪可能損傷了睡眠對于情緒經歷中消極色彩的遺忘功能,導致個體無法迅速感知危險,表現出情緒面孔加工的缺陷.REM剝奪使個體在面對威脅性情緒場景時,與情緒處理相關的腦區(如前額葉、枕-顳葉皮層)活動增強[41],影響了腦在情緒加工前的調整,導致對威脅相關刺激的過度反應.REM缺失會在情緒面孔新舊識別任務中,損傷負性和中性情緒面孔的記憶,但沒有發現與REM睡眠密度的關系[13],可能與一組7人的低效應樣本量有關.

剝奪REM對社會排斥條件下的情緒調節及其神經變化的研究顯示,一夜REM的干擾增加了清晨的消極心境.被動觀看社會排斥場景下,REM剝奪增加了杏仁核活動,及其與扣帶相對更強的連接,沒有發現REM剝奪對認知重評行為及神經上的影響[42].REM睡眠缺乏在一般情緒任務上的表現和社會排斥下特定情緒反應的不同,選擇性剝奪睡眠階段可能對情感處理的特定領域產生的影響不同,即在一般狀態的晨間心境(如使用PANAS測量)、對情緒材料的加工和反應(如面部表情加工)或情緒狀態的直接誘導(如誘導社會排斥的不愉快體驗、疼痛處理)的表現可能不同.因此需要使用面孔情緒分類及強度評級等范式,為REM剝奪對情緒面孔加工的影響提供直接證據.

正常個體的REM剝奪會誘發創傷后應激障礙PTSD的癥狀,PTSD患者異常的REM睡眠可能是其過度的情緒反應及情緒分類障礙的原因[9].有必要建立REM睡眠在情緒面孔加工的神經生理學框架,從而借助面孔情緒加工范式實現對睡眠相關精神疾病的診斷.

3.3 NREM(SWS)階段剝奪NREM睡眠階段的特點是局部和整體皮層有規律地發生慢振蕩,在腦電圖上可見δ頻帶的活動[43].SD后恢復睡眠時,SWS睡眠具有恢復優先性[28],因此SWS被認為是滿足機體內穩態主要的睡眠成分.

SWS的作用主要是通過SD進行研究,即通過聲刺激或頻繁喚醒來破壞SWS的發生.在腦電圖上觀察到SWS,用聲音或輕度電刺激喚醒被試,慢波剝奪增加了抑郁心境及負性的軀體感受[44].一晚幾小時的NREM睡眠有助于心境狀態的緩解,不同于短期急性的REM階段對情緒反應的作用.NREM睡眠中的SWS震蕩與一夜之間焦慮的降低有關,恢復了醒后杏仁核、前扣帶,腦島和前額葉等情緒加工腦結構的正?；顒覽1].這些腦結構的恢復是否益于醒后的面孔情緒加工,需要進一步探討.

有研究者認為REM睡眠主要為改善,使個體準確區分可選方案;而NREM睡眠主要為強化,即提升個體的實際檢索能力[45].一晚SWS的持續時間與負性面孔新舊識別的正確率存在著顯著的正相關關系,SWS選擇性增強了負性情緒面孔的記憶[28].學習后NREM睡眠的持續時間與2 d后新舊情緒面孔識別測試中的記憶準確性呈正相關[21],而REM睡眠與識別的反應速度相關,可能是由于NREM睡眠與REM睡眠在記憶鞏固中的分化功能.缺乏NREM睡眠在面孔情緒分類及強度評級中的角色研究.

NREM睡眠似乎是對睡前日間心境的恢復及情緒面孔記憶的鞏固,REM睡眠更像是消散面孔情緒記憶情緒色彩的同時,鞏固記憶內容,并為覺醒后情緒面孔的準確分類及評級做準備.增加專門探討睡眠階段對面孔情緒加工不同方面的情緒腦機制研究,將有助于我們利用面孔情緒加工任務診斷睡眠障礙及睡眠異常的精神疾病患者,并實現對睡眠治療相關藥物有效性的預測.

4 總結與展望

人類互動充滿了情感交流.準確的面部情緒加工是社會互動成功的關鍵,也是社會認知和社會技能的一個重要方面.童年和青春期是學習和發展這些技能的重要時期.跨代的隊列研究表明,睡眠不足愈發年輕化[32],關注睡眠缺乏與情緒面孔加工的關系具有價值.精神疾病患者普遍存在睡眠結構異常[46],過度的情緒反應及情緒分類障礙可能是較差的睡眠帶來的.

研究者從行為到背后的認知神經機制闡釋睡眠及剝奪對情緒面孔加工的影響:SD對特定情緒面孔加工的損傷,體現在情緒分類、情緒強度評級、情緒面孔的識別記憶等方方面面.SD損傷了情緒面孔處理的關鍵腦結構,如杏仁核、背外側前額葉和前扣帶[9].整夜的剝奪會損傷情緒面孔加工時杏仁核與前腦島的活動[20].長期部分睡眠限制會降低杏仁核與前扣帶回在觀看恐懼面孔時的功能連接[23].不同睡眠階段對情緒面孔的加工具有特殊影響:REM睡眠中的特征節律預測了醒后情緒面孔的準確分類,以及中性情緒面孔記憶的表現.一夜的REM睡眠有助于遺忘面孔的情緒信息,保留核心記憶內容;REM的缺失會增強杏仁核等腦結構的活動,降低杏仁核與內側前額葉之間的功能連接,從而導致面孔情緒加工的缺陷.NREM睡眠中的慢波SWS與負性情緒面孔記憶的保持有關,并且能夠緩解日間焦慮,修復第二天杏仁核、前扣帶等情緒加工腦區的正?；顒?益于面孔情緒的準確處理.但由于缺乏睡眠階段及剝奪對面孔情緒加工的直接證據,未來的研究方向可以集中在以下幾個方面.

首先,由于睡眠與面孔情緒加工不同研究的結論具有不一致性,且睡眠階段對面孔情緒加工的影響大多為間接推測,需要使用面孔情緒加工范式,闡明睡眠及階段剝奪對特定情緒分類、強度評級、情緒面孔記憶鞏固的生理機制和背后的腦機制,從而有助于我們理解慢性睡眠障礙患者的表現,及背后可能的神經生物原因.此外,先前研究睡眠與情緒加工的實驗材料選用的大多為靜態面孔,可能會產生更高的準確性[18],睡眠的細微變化影響特定情緒面孔的加工差異可能難以在靜態刺激上予以體現,可以使用更具生態效度的動態面孔.一種新興的、能夠敏感評估和比較來自身體和面部動態刺激的情緒加工范式(EmBody/EmFace),具備良好的重測信度和效度.在患有自閉、精神分裂或社交焦慮等社會互動缺陷的患者群體的面部情緒加工研究中,已得到較好應用[47],可以作為睡眠障礙患者面孔情緒加工的有效研究手段.

其次,對重度抑郁癥MDD患者面孔情緒加工表現的系統綜述發現,MDD的面部情緒加工缺陷并非由于智力、注意和感知能力受損所致[48].鑒于各類精神障礙患者異常的REM睡眠結構及REM睡眠在情緒加工中的重要角色[46],REM可能是導致這些精神疾病患者面孔情緒加工障礙的原因,因此探討睡眠階段/睡眠生理,或它們的組合如何相互關聯,影響隨后的面孔情緒加工,理清背后的神經生物機制,有望借助面孔情緒加工范式實現對睡眠相關精神疾病的診斷,及治療效果的預測.

最后,輪班工作,以及在警署、醫療保健、服務行業和其他需要準確區分他人面孔情緒的行業中,睡眠缺乏會帶來許多不利后果.此外,面孔情緒具有傳染性,上司的負性情緒面孔更容易傳遞給下屬[9].因此設立合理的倒班休息工作表,并將時型與工作人員的偏好相匹配[49],以尋求減輕持續的晝夜節律紊亂及睡眠干擾對情緒腦的損害.

以上的研究都集中在一個特定的方向,即睡眠和睡眠不足對情緒面孔加工的影響.然而睡眠與情感功能之間存在雙向關系[50],對睡前情感經歷和睡眠的關聯研究較少.大鼠實驗支持了日間壓力對睡眠的有害影響,社會壓力也會導致嚴重的睡眠中斷和快速眼動睡眠時間的減少[1].未來應該關注睡前情緒狀態與睡眠結構變化對第二天面孔情緒加工的影響,來闡述睡眠與情緒之間的雙向關系.

本文總結了SD的時長和不同睡眠階段的SD對于面孔情緒加工的影響,并從行為及認知神經科學的視角給出了相應的證據,指出了現有研究存在的努力空間,為未來的研究提供了一些思路.