海藻對海洋熱浪的生理生態學響應:進展與展望

高 光,馮 媛

(廈門大學海洋與地球學院,近海海洋環境科學國家重點實驗室,福建 廈門 361102)

近年來,海洋熱浪(MHWs)事件在全球范圍內頻發,從公海到邊緣海和沿海地區均有發生,對海洋生態系統造成了巨大破壞.MHWs的定義最初由Pearce等[1]提出,現普遍接受的定義為:連續5 d每日溫度超過30年歷史溫度基線90%閾值的海洋異常增溫現象[2].盡管有研究表示人為引起的氣候變化(尤其是全球變暖)引發了MHWs且進一步造成其強度和持續時間的大幅增加[3],氣候變化與單個MHWs發生概率之間的關聯仍不清晰[4].近期備受關注的MHWs事件包括2011年西澳大利亞海域的“Ningaloo Nio”(2010—2011年)[5]、太平洋東北部持續較久的“Blob”(2013—2015年)[6]以及2016年影響印度-太平洋大部分地區的厄爾尼諾相關極端變暖事件[7-8].自20世紀至21世紀初,年均MHWs天數在全球范圍內增加,且相較于前期(1925—1954年),后期(1987—2016年)每年MHWs天數增加50%以上,全球MHWs的平均持續時長和頻次分別增長17%和34%[9],且據預測這種上升的趨勢將在21世紀持續并加速.歷史上頻繁經歷MHWs的地區,預計在21世紀末前會加劇升溫,但在變暖的基線周圍溫度變化幅度將減小;而在其他地區,尤其是高緯度地區,盡管長期變暖趨勢較弱,但溫度變化幅度和MHWs強度可能會明顯增加[10].過去幾年東海和南海MHWs的頻率、持續時間和強度均呈顯著上升趨勢[11-12],且預計在未來幾十年將繼續增長[13].

一些MHWs事件已經對海洋生態系統產生重大影響,并造成了巨大的生態和社會經濟后果[14],包括珊瑚的白化[15-17]、海藻林的損失[18-19]、海洋無脊椎動物的大規模死亡[20-21]、物種分布范圍的快速轉移[14]、群落的重組[22]以及漁業的衰退[23-24].2016—2017年發生在中國東部沿海的MHWs對沿海漁業和水產養殖造成了嚴重影響[11],而發生在南海的MHWs則嚴重破壞了珊瑚和海藻之間的共生關系[25-26].這些極端事件說明,MHWs已成為生態系統規模變化的關鍵驅動因素之一,對海洋群落和生態系統的結構和功能會產生顯著的影響[5,27].海藻(包括微藻和大型海藻)作為海洋生態系統的主要初級生產者,為其他消費者提供了基本原料和能量,在支撐海洋生態系統可持續發展方面發揮了至關重要的作用;此外,它們還承擔了地球約50%O2的生產和CO2的生物吸收,在全球O2供應、CO2固定和緩解氣候變化方面發揮著重要作用[28-29].因此,MHWs如何影響海藻的生理生態將在很大程度上決定其對海洋生態系統的功能和服務的影響,但目前在此方面還缺乏系統的科學認知.本文主要綜述海藻對MHWs的生理生態學響應,并對未來研究需求和方向提出建議,以期提高人們對該領域的科學認知,進一步推動相關研究的開展,為應對措施的制定提供科學依據.

1 MHWs對海藻生理的影響

非移動的、對溫度敏感的類群,如大型海藻,特別容易直接受到與逐漸變暖和急性極端變暖事件相關的溫度升高影響[30].海水溫度的緩慢升高有利于大型海藻獲取和同化無機碳,從而受益于長期的海洋變暖[31],還可以通過增加一些海藻如龍須菜(Gracilariopsislemaneiformis)[32]的凈光合作用從而利于其生長[33].然而,與長期緩慢增溫相比,MHWs超過海藻的適應能力,并導致難以預測和控制的生態結構劇烈轉變[34].盡管不同海藻可能有不同的溫度閾值,但MHWs會對海藻產生嚴重損傷[35].

1.1 生物量和生長

絕大多數MHWs促進微藻的生長,如阿拉斯加大陸架浮游植物豐度顯示,2000—2015年期間,東北太平洋“Blob”事件中除最后兩年外,溫度與硅藻的豐度之間存在顯著正相關[36].然而在MHWs影響下三角褐指藻(Phaeodactylumtricornutum)的生理響應室內試驗中卻觀察到生物量的減少[37].

多項研究表明,MHWs對形成棲息地的大型海藻造成了破壞,可導致其豐度下降,包括2014—2016年加州洋流系統[38-39]、2017—2018年新西蘭的巨藻(Macrosystispyrifera)局部滅絕[19].在過去10年中,分別在2015—2016年[9]、2017—2019年[40]和2018—2019年夏天[41],新西蘭地區有3次典型的MHWs對大型海藻產生了影響.盡管加利福尼亞北部的牛鞭海帶(Nereocystisluetkeana)海藻林在先前環境波動中均表現出一定的生存韌性,而在應對2014—2016年間的極端MHWs時,沿350 km海岸線的海藻林經歷了前所未有的損失并至今仍未恢復[42].此外,在美國西北太平洋地區對大葉藻(Zosteramarina)的研究發現,當水溫超過15 ℃時其生長速度下降[43].然而,仍有一些物種可以抵抗MHWs的影響[44],如:2014—2015年的MHWs并未顯著影響南加州的巨藻生物量[45];新西蘭南島的MHWs甚至促進了入侵種裙帶菜(Undariapinnatida)和石莼(Ulvaspp.)的生長[19];位于墨西哥太平洋南部的珊瑚礁群落,受2009—2010年厄爾尼諾現象相關的變暖事件影響,大型海藻(主要是草皮型海藻)覆蓋率從2.4%增加到6.1%[46];在2010—2011年的MHWs中,澳大利亞西南部的草皮型海藻覆蓋率也急劇增加[34];在對北大西洋兩個常見物種掌狀海帶(Laminariadigitata)和北方海帶(L.hyperborea)的研究中也發現它們對短期高溫脅迫表現出一定的生理彈性[47].綜上可見MHWs對海藻生長的影響存在物種差異性.

1.2 光合作用

溫度對化學反應速率有根本性的影響,在大型藻類中光合作用普遍依賴于溫度[48].MHWs對海藻的光合效率因物種及地理位置不同而各異.Feij?o等[37]在2018年研究了MHWs影響下三角褐指藻的生理響應機制,發現暴露于MHWs的硅藻細胞表現出較弱的光合系統Ⅱ、較高的能量耗散,以及較高的葉綠素a和褐藻素濃度.MHWs對假鉤沙菜(Hypneapseudomusciformis)生產力的影響與緯度有關:在中、低緯度地區有負面影響,而在高緯度地區有正面影響[49].Burdett等[47]在大西洋東北部兩類常見的棲息地構建種海帶的MHWs模擬實驗中發現,在亞致命的急性熱應激下,大型海藻北方海帶在凈光合作用方面沒有顯示出明顯變化,而淺水物種掌狀海帶則表現出更高的敏感性.在對假鉤沙菜的MHWs脅迫室內模擬中,發現其光合速率受MHWs影響而下降[49].

光合色素的改變通常和光合效應緊密關聯.在MHWs影響下,海表葉綠素a濃度有增有減,但絕大多數極端MHWs情況下葉綠素a濃度會下降[50],一般情況下葉綠素a濃度與MHWs的負效應發生在中、低緯度地區,而正效應出現在高緯度地區.Montie等[51]收集了發生在南大洋區間19個極端的夏季MHWs影響區域的葉綠素a濃度數據(代表浮游植物豐度),發現極端的夏季MHWs增加了葉綠素a濃度,且對最冷地區的影響最強,原因可能是密集的分層抑制了從深海到上層海洋的營養物質供應,這對營養水平極低的熱帶和亞熱帶水域的浮游植物而言是致命的.相比之下,高緯度地區的浮游植物更多受到光照的限制而非營養物質的限制[52],分層可以減少混合,使海藻暴露在更多的太陽輻射下,促進浮游植物的光合作用和生長,從而呈現較高的葉綠素a濃度.

高溫下糖海帶(Saccharinalatissima)的生長和存活率下降與碳平衡受損有關[53-54],其生長從根本上依賴于碳的獲取,即依賴于光合作用的表現.光合作用是對溫度敏感的代謝過程之一[55],葉綠素a和其他色素的濃度隨著溫度的升高而降低,因此光合效率也降低.在模擬MHWs高溫處理糖海帶期間,可觀察到光合作用性能的降低及由此帶來的生長受限,就是由高溫導致的葉綠素a濃度降低所驅動的[56].

對海藻而言,亞致死表現為表面完整性的缺失、藻體肉眼可見的變色(變白或變綠)、色素的損失或光合作用的減弱[57].MHWs引起的海藻生理反應眾多,與色素相關的組織白化(生物體達到亞致死的一個顯著指標)就是其中之一,這種白化通常由表面完整性缺失引起[58].異常高溫現象(夏季MHWs)可通過生物作用間接造成藻體破損,即通過增加覆蓋在海藻葉片上附生植物的生存和生長,降低藻體組織的強度,造成破損和冠層損失[59-60].野外研究發現,紫菜(Porphyraperforate)、齒緣墨角藻(Fucusserratus)、凹頂藻Laurenciaspectabilis、鋸齒藻(Prionitislanceolata)、腹枝藻(Gastrocloniumsubarticulatum)、杉藻(Gigartinacanaliculate)[61]以及優秀藻屬褐藻Egregiamenziesii[62]在經歷加州厄爾尼諾-南方濤動事件后由于組織色素變化,藻體由綠變紅.室內研究顯示,MHWs能夠導致龍須菜光合色素顯著降低,發生組織白化而死亡[63].

1.3 呼吸作用

溫度升高通常會導致微藻的呼吸作用增加,但也有藻類呼吸作用對溫度不敏感[64].室內試驗[37]中,MHWs對三角褐指藻的光合作用產生了負面影響,而線粒體呼吸率則不受影響,這導致光合作用與呼吸作用的效率比降低,進而引起凈初級生產力的降低.此外,光合作用與呼吸作用的效率比降低還會導致水體脫氧,對整個海洋生態系統產生影響[37].

在大型海藻中,MHWs短期普遍增強海藻的呼吸作用,但效果不顯著或不持久.在室內模擬實驗中發現MHWs未顯著影響大葉藻的呼吸作用[65].Rendina等[66]對珊瑚藻(Corallinaofficinalis)的MHWs模擬實驗發現,持續一周的MHWs(增加1 ℃)也未明顯影響其呼吸作用,這可能是由于珊瑚藻對季節性和潮汐溫度變化的良好適應性[67];而在21世紀末預測的3 ℃增長基礎上,進一步增加1 ℃(模擬MHWs),則引發其呼吸速率的降低,說明MHWs在不久的將來可能會對該物種產生不利影響.同樣地,在第一次MHWs模擬實驗中,膨石藻屬Phymatolithonlusitanicum的總光合作用或呼吸作用無明顯反應;而在連續兩次MHWs模擬中,其呼吸速率均明顯增加,但在最高溫度持續4 d后又恢復[68].類似情況在墨角目褐藻Phyllosporacomosa中也出現,其呼吸速率隨MHWs模擬中溫度的升高而升高,但MHWs對其同樣不存在持久影響[69].

南加州的巨藻孢子體在MHWs模擬下則表現出更高的呼吸效率,呼吸作用的增強提供了激活和維持適應過程所需的代謝能量,以應對高溫脅迫[70-72].由于光合作用能力減弱和呼吸活動增強,顯示出不平衡的碳代謝,孢子體的非結構性碳水化合物含量普遍下降,說明光合作用物質合成的減少和呼吸過程的消耗增多[73],利用碳水化合物所獲得的更多代謝能量提供于應付生理壓力的適應過程[74].

1.4 生化組分

Britton等[75]對P.comosa的研究發現,暴露于MHWs、未來的海洋溫暖條件都可能導致其脂肪酸的飽和程度增加.其原理為膜的流動性隨著溫度的升高而增加,最終會導致細胞和細胞器周圍的脂質層瓦解;而海藻可以通過調整膜中的脂肪酸組成來減少這種流動性[76].在原位[77]和實驗室[78]研究中都觀察到海藻對溫度升高的反應中脂肪酸組成的這種變化.

通過對已有大型海藻研究進行總結,發現大型海藻對MHWs的生理響應存在種間差異(表1).在同一MHWs強度下,不同種海藻生理表現不同,如皺波角藻的生長相較于海黍子和齒緣墨角藻,表現出對MHWs更強的耐受性.此外,海藻生活史的不同階段對MHWs脅迫的耐受性也不同,如邊花昆布中,孢子體比配子體更耐受高溫脅迫.除藻體本身的差異外,MHWs效應還與初始溫度和MHWs強度相關:當初始溫度和MHWs強度較低時,MHWs效應不顯著,甚至可能是正面效應;而隨著二者的不斷升高,MHWs的負面效應顯現并愈發嚴重.

2 MHWs對海藻生態的影響

2.1 物種分布范圍收縮

長期的海洋升溫使熱帶物種分布向寒冷地區擴張,引起海藻群落的地理分布轉移[87].而在過去50年里,持續的MHWs現象則導致溫帶海藻分布向極地收縮,熱帶物種向極地擴張[34],例如:2011年西澳大利亞州的大范圍MHWs導致冠型褐藻S.dorycarpa[88]和邊花昆布[34]的范圍大規模向南收縮;同樣地,在西班牙北部已報道了齒緣墨角藻和伸長海條藻(Himanthaliaelongata)兩種冠型海藻的分布范圍收縮[89].

此外,當熱帶和亞熱帶食草動物因MHWs而轉移它們的分布范圍時,海藻的捕食壓力會相應增加.捕食壓力的改變也可能導致海藻種群的崩盤和生態系統的改變[90].

2.2 藻 華

一些海藻的大規?？焖偕L和生物量極速積累容易形成藻華.這些藻華會改變種群結構,減少海藻多樣性;更重要的是,它們會嚴重影響海洋環境,導致海水酸化及脫氧,甚至通過排泄毒素引起動物死亡,進而擾亂海洋生態系統[91-92].因此,海藻多樣性是生態系統健康的重要指標.

MHWs通常會誘發微藻藻華,如:2013年南澳大利亞的MHWs伴隨著異常而多變的高溫持續了一周(比歷史平均溫度高5 ℃),導致由有害硅藻密聚角毛藻(Chaetoceroscoarctatus)主導的藻華暴發[93];2015年春末在持續多年的MHWs引起的“Blob”期間,北美西海岸發生了前所未有的鏈狀硅藻澳洲擬菱形藻(Pseudonitzschiaaustralis)藻華,影響范圍從加利福尼亞中部向北一直延伸至哥倫比亞沿岸[94].在中國的東海和渤海區域,有害海藻大量繁殖的頻繁發生可能與MHWs密切相關[95].異常升溫會加強海水分層,將浮游植物生長限制在水柱頂端,從而為其生長提供充足的光線[44];同時,此期間MHWs還減小了浮游動物的豐度,通過降低浮游植物的捕食壓力,刺激浮游植物或有害海藻的繁殖.

然而,Lim等[96]從韓國沿岸2002—2018年的平均水溫與多環旋溝藻(Cochlodiniumpolykrikoides)藻華負相關的規律中發現,雖然MHWs導致的各種環境變化,包括降水減少、高進光量、極高的SST和強烈的分層,都加速了2018年韓國沿岸藻華早期的發展,但是當韓國沿岸水域水溫超過30 ℃時,多環旋溝藻的生長則受限.因此,他們認為MHWs對多環旋溝藻藻華的影響是個“雙刃劍”:它通過加劇分層、極端高水溫,為藻華產生營造了適宜環境;但在細胞密度和藻華持續層面卻造成了負面影響,且在亞洲東側沿岸尤為顯著.目前研究主要集中在微藻藻華,MHWs對大型海藻藻華的報道非常有限,Jiang等[63]室內研究顯示MHWs會促進綠潮藻腸滸苔的繁殖,并且和氮耦合作用下,氮起主導作用,能夠抵消MHWs對腸滸苔生長造成的負面影響.已有研究顯示,綠潮暴發與海水溫度升高密切相關,全球變暖可能會導致綠潮暴發更加嚴重[97-98],但MHWs是否也會對綠潮暴發起促進作用還需要進一步研究.

2.3 大型海藻群落結構及碳匯效應改變

2.3.1 冠型海藻被草皮型海藻取代

草皮型海藻(或稱“草皮”)指在表面具有相似的形態和生態特征的一組大型海藻.相較于海帶和其他冠型海藻,草皮型海藻幾乎沒有三維結構,通常是一層密集的細絲、枝條或羽狀物[99].Straub等[58]通過整理海藻對MHWs反應的文獻發現,MHWs可導致冠型褐藻豐度的減少和草皮型海藻豐度的增加,進而導致群落結構從海藻林到海藻草皮的轉變.固著生長、對溫度敏感的生物類群(如大型海藻)可能特別容易受到與緩慢升溫和突發極端變暖事件(即MHWs)相關的溫度上升的直接影響,如:西澳大利亞北部的海藻林受MHWs影響,由于溫度異常超過它們的生理耐受范圍[72,88]和溫度安全閾值[100],其物種瀕臨滅絕,草皮型海藻和馬尾藻取而代之;在其分布范圍邊緣的100 km海岸線上,草皮型海藻的覆蓋率在不到兩年的時間內從10%以下增加到80%以上[34].

這種MHWs造成的不同影響首先可以歸因于物種的差異.大多數冠型海藻適應于涼爽和營養豐富的水域,因此易受到MHWs和人為導致的水體渾濁的影響[9];且在較溫暖地區冠型海藻易受到海洋變暖的影響,而對其他如捕食競爭、附生和機械損傷等因素的反應減弱[99].而草皮型海藻往往個體較小,屬于機會主義物種,具有較高的生長率和周轉率,因此與較大的冠型海藻相比可以有很強的壓力耐受性[99].

其次,地點或背景溫度是影響海藻對MHWs反應的另一個因素.盡管大多數海藻林經歷MHWs后種群衰退[27,34],但分布于物種地理分布中心以及冷端的物種面對MHWs則表現出耐受力.如最近北太平洋的大規模增溫事件并未引起南加州海藻林群落結構的變化,這可能是因為在地理和溫度層面東北太平洋巨藻在南加州都不處于其溫度極限[45].

再者,不同的營養策略可能有助于冠型褐藻到草皮型海藻的轉變[101].草皮型海藻有較高的養分吸收能力,可在充足的營養條件下迅速獲取營養并增殖;相比之下,冠型褐藻傾向于儲存可用的營養物質在其組織中,并在變化的環境中保持相對穩定的生長速度.這些差異使草皮型海藻在養分供應充足時超越冠型褐藻,迅速占據可用空間.盡管高水平的硝酸鹽可以改善MHWs對巨藻生長和光合作用的負面影響[101],但不足以使其與生長快速的草皮型海藻競爭,后者的存在會抑制巨藻的生存.

此外,生物因素也可導致冠型褐藻的損失和草皮型海藻的生長.一些無脊椎動物、甲殼類和魚類以褐藻為食,可導致褐藻生物量下降,并造成褐藻的殘碎和斷裂[90].由于環境條件的改變(高溫)和頂級捕食者的離開,以大型海藻為食的北方球海膽(Strongylocentrotusdroebachiensis)大量繁殖,推動了海藻林到以珊瑚藻為主的“荒地”的轉變[102].溫度上升可能會促進覆蓋在海藻上附生生物的附著與生長,而這些附生物的過度生長會降低海帶類褐藻組織的強度,造成斷裂和冠層損傷[103];草皮型海藻則比它們的捕食者對高溫具有更強的耐受性,因此MHWs會減輕其遭受的捕食壓力,這一機制也促進了冠型褐藻向草皮型海藻的轉變[104].

2.3.2 本地物種被入侵物種取代

入侵物種通常比本地物種有更廣泛的溫度耐受程度[105],這意味著在MHWs期間看到的極端溫度可能會給本地物種帶來壓力,同時也可能增加入侵物種的競爭力[106].這對目前處于滯后階段的入侵物種或那些已經建立但在環境條件下無法勝過本地物種的入侵物種特別有利[80].而澳大利亞和新西蘭海岸的MHWs則導致當地潮間帶低潮區的公牛藻被入侵物種裙帶菜所取代[19].快速生長的非本地物種如裙帶菜的傳播,可以通過改變相對于本地物種的光合作用參數,潛在地改變營養聯系[107].相較于多年生海藻物種,裙帶菜生物量的高周轉率可能增加其對周圍生態系統的碳輸出[108].在快速生長的大型海藻如海黍子[109]、真江蘺(Gracilariavermiculophylla)[110]和刺松藻(Codiumfragile)[110]入侵后,初級生產力有所提高.

2.3.3 底棲海藻群落在不同水深的差異

在亞熱帶-溫帶生物地理過渡區,深度的增加可緩和MHWs對海藻和珊瑚為主的底棲生物群落的影響,Giraldo-Ospina等[111]發現關鍵的生境建設海藻如邊花昆布和墨角藻目Syctothaliadorycarpa,在淺礁上遭受MHWs后有災難性的損失,但在較深的群落中仍然存在且受影響較小.較深的棲息地受2010—2011年MHWs事件的影響較小,可能由于海流的影響,生活在其中的底棲海藻已經適應了頻繁的溫度變化,使它們有能力抵御MHWs[112-114];底層大型海藻另一種應對MHWs的機制可能是因其適應較低光照條件,淺層大型海藻則因暴露在高溫和強光下而提高光合效率,因此底層大型海藻的光合作用受MHWs影響較小[115].

2.3.4 群落結構同質化

在MHWs期間經歷的極端暖水條件可超過淺水海洋種群的溫度耐受范圍,并導致形成生境的基礎種群損失和海洋群落的同質化[116].在太平洋MHWs(PMHW)期間,潮間帶基礎物種如巖藻(F.distichus)和其他大型肉質海藻由于固著生長特別容易受到MHWs事件影響,導致生物量減少,而無脊椎動物的基礎物種如藤壺類和貽貝類腐食性動物由于空間的競爭減少,在PMHW發生后有所增加,這與從自養型群落向更多異養型群落的轉變模式相吻合,說明PMHW對整個海灣的潮間帶結構有影響[117].這種群落轉變的特點是潮間帶群落更加同質化,且同質化程度與干擾的嚴重程度成正比,方向(覆蓋度的減少或增加)和強度也與更嚴重的災難性事件一致,其他地區的海洋系統也觀察到類似現象[27,116].

2.3.5 碳匯效應

大型海藻固定和轉移了近海大量的碳,部分碳最終會以顆粒有機碳或溶解有機碳的形式在海洋中長期存在[118].通過提供復雜的生物棲息地和較高的初級生產力,大型海藻能增強當地的生物多樣性,為近海食物網提供基礎,并提高次級生產力[119-120].高溫會影響初級生產力以及碳同化和轉移的速度,對相互關聯的棲息地產生連鎖效應[121].MHWs導致冠型海藻生長減弱和死亡率升高,海藻林面積的持續下降進而導致其碳埋藏和固碳量減少[122],可能會對近海的碳循環產生影響[123].當海藻林消失時,大部分碳(89%)會被納入海洋食物網并最終以CO2形式再進入大氣[124].此外,大型海藻碎屑的轉移也會改變當地物種的組成和豐度.如沉積在峽灣的北方海帶碎屑已被證明可吸引來自深海棲息地的一系列動物[125],其顆粒碎屑流也可能是海洋碳匯中外界輸入碳的重要來源[126].群落結構向草皮型海藻的轉變也會影響海藻固碳,由于草皮型海藻和漂浮的大型海藻相較于冠型海藻的碳周轉率更快,大型海藻碳固存量降低;此外,微藻憑借較廣的覆蓋面,在全球范圍內貢獻了最大的碳捕獲和固存能力[29],因此MHWs促進的微藻藻華因其短生活史和高生物量周轉率等特征也能增加對周圍生態系統的碳輸出[107].

有關MHWs對大型海藻群落結構的主要影響及其潛在原因,歸納總結于表2.

表2 MHWs對大型海藻群落結構的影響

3 海藻對MHWs的響應機制

海藻對MHWs的響應機制可劃分為生理響應和生態響應兩個層次,生理響應主要針對生物個體,生態響應涉及種群水平之上的響應(圖1).

3.1 生理響應機制

生物對溫度升高的生理反應取決于此種群在其溫度耐受范圍內所處的生理位置及溫度脅迫的強度和持續時間[14].在其溫度生態位范圍內,當環境升溫超過物種生態最適溫度(生長速率最快時的溫度)時,其光合效率和生長速率會下降,并誘發許多生理應激反應[127],而海洋變暖和MHWs都可能使溫度超過該最適值.現有調查表明,南澳大利亞淺水生境中的溫帶物種已處于溫度耐受的上限[93].海洋浮游植物群落暴露于MHWs的模擬實驗也印證了最適溫度理論:高溫(增加4 ℃)提高了硅藻的生長速率,導致它們在群落中占主導地位;而在暴露于更強烈MHWs(增加6 ℃)的群落中硅藻則完全死亡[128].

暴露在較高但亞致死的溫度下,可能會產生急性可逆和長期的影響[56].急性可逆影響一般是通過改變酶活性和膜流動性從而影響新陳代謝(包括光合作用)并減少碳的獲取,但這些影響通常短暫,一旦溫度再次降低就會消失;相反地,長期受高溫脅迫的影響通常是由活性氧(ROS)增加引起的,它可能通過損害生物大分子影響色素水平、酶系統、膜脂和DNA[129],導致分配給保護和修復過程的能量增加,進而影響生物體暴露在高溫下的長期表現[130].從生理學角度看,海藻應對MHWs主要有以下幾類響應機制.

3.1.1 細胞應激反應

細胞應激反應被定義為應激反應基因的上調,包括表達熱休克蛋白的基因,能增強海藻對應激條件的耐受性[131].在MHWs脅迫下,P.comosa可能通過合成熱休克蛋白,抑制與光合作用相關的蛋白合成[132],在脅迫停止后溫度降低又使P.comosa能夠重新合成這些蛋白以取代受損蛋白,從而恢復正常的光合作用速率.P.comosa還可以通過降低膜的流動性來抵消溫度升高的負面效應,從而耐受海洋變暖和MHWs[73].這種現象也印證了海藻能量權衡的一種方式,即為快速應對高溫脅迫,將能量用于重塑脂肪酸及重新合成溫度相關蛋白.此外,P.comosa在未來升溫條件下可能將降低耗能的CO2濃縮機制,且由此節省的任何能量未用于生長,而可能用于脂肪酸組成的調整,因此P.comosa和其他海藻可以利用海洋酸化來抵消海洋變暖和MHWs的負面影響[75].

3.1.2 熱適應

熱適應(或稱逐步的表型可塑性[133])是指生物通過改變基因表達和表觀修飾遺傳,調整表型(如生長速度)以應對環境變化[134].浮游植物有機體可經過幾代無性繁殖從而適應新環境,一旦新環境的變化因素停止,此適應仍可逆.然而,Saha等[65]發現春季MHWs可能對大葉藻的碳收支平衡(光合作用和呼吸作用)產生有害的累積效應,而未表現出對于夏季MHWs的“熱適應”,因此物種對“熱適應”的策略在一定條件下受限.

目前對海藻應對溫度脅迫的生理機制已有一定研究基礎,然而對基礎物種如何在原地對MHWs脅迫作出反應尚缺乏了解[65].現有認知大部分來自在恒定溫度壓力下對單一物種的實驗,而忽略了自然棲息地的潛在重要特征,如波動的環境變量以及各種潛在的非生物和生物因素的相互作用[135].非生物因素包括自然光、溫度的晝夜波動和日間波動,以及自然營養物質濃度;生物因素包括在藻體表面以及水體中與海藻生態系統相關的各種群,涵蓋微生物到捕食者[136].

3.2 生態響應機制

種群對MHWs的響應取決于多個因素,雖然反應有普遍規律,但是在脅迫前具有不同溫度經歷的種群之間存在不同反應,在具有相同溫度經歷的不同遺傳變異的種群之間也會有不同反應.Samuels等[137]研究強調,不同種群對MHWs的耐受性不同,一些種群甚至受益于MHWs,固著類群受MHWs的影響更大可能是因為可移動類群比固著類群具有更高的熱耐受性,且可移動類群可以快速遷移以應對快速變化的環境.Stuhr等[138]研究表明,間歇性MHWs能夠使珊瑚(Amphisteginagibbosa)維持其生長和活動,而持續的暴露則會降低珊瑚的生長和活動.然而Morn Lugo等[139]則發現,海星(Asteriasrubens)在經歷高溫暴露后,溫度波動的低溫期并不會減緩其損失.

3.2.1 不同生存方式海藻種群的差異響應

P.comosa對MHWs高度敏感,考慮到其散布廣泛和缺乏適應性的遺傳結構,預測其將會受到MHWs頻率和持續時間增加的進一步影響;而邊花昆布顯示出對長期高溫脅迫的敏感性,并顯示出一個累積溫度閾值,即相較于短期MHWs的影響,邊花昆布更容易受到長期夏季暖水溫度和長期溫度波動的影響,這種現象在其他褐藻中也曾出現[20,140].盡管有組織白化和葉狀體衰退跡象(且衰退在穩定升溫情況下更為嚴重),但S.linearifolium在MHWs條件下展示出較強的耐受性,表明氣候多變性和MHWs頻率的增加可能不會阻礙甚至有利于該物種的生長,并且這可能與其有從附著器上再生的潛力相關[141].因此當溫帶珊瑚礁的其他優勢物種減少時,S.linearifolium可能增加豐度而占據它們的生存空間,形成一個以S.linearifolium為主的珊瑚礁,替代草皮型海藻.3種共生的成林海藻在不同溫度情況下反應不同,表明海水變暖對近岸生態系統的影響可能是復雜的,受水溫上升影響的具體表現因不同物種的脆弱性差異而不同[141].

3.2.2 沿緯度梯度的遺傳多樣性差異

種群面對極端氣候事件的脆弱性與遺傳多樣性的緯度規律密切相關,即MHWs更傾向于使遺傳多樣性低的海藻林滅絕.一個種群受氣候影響的恢復力可能取決于其是否擁有足夠的遺傳變異.與高緯度(氣候偏冷)的海藻林相比,低緯度(氣候偏暖)的海藻林遺傳變異較少,在實驗中冠層損失后再生也受到抑制[142].有以下幾種機制可以解釋海藻林沿緯度梯度的遺傳多樣性差異及海藻林對MHWs的反應:1) 邊緣種群間的連通性降低或有效種群規模較小[143-147];2) 基因型分布的限制,即“中域效應”[148];3) 在低緯度地區對少數抗壓基因型的選擇[144];4) 歷史上的滅絕或物種入侵事件[149].這些機制互不相斥,可能同時發生,如當一個種群因其分布區邊緣的環境條件惡化(如等溫線移動)而收縮時,抗壓表現型的選擇和種間連通性降低可能都受到影響.然而,鑒于實際低緯度海藻林對MHWs的反應與預期相反,選擇可能不是驅動遺傳多樣性模式的首要機制[150].遺傳多樣性的緯度變化可能在調節海藻林對MHWs的反應方面發揮重要作用[142].

3.3 由極端事件驅動的表型選擇

海藻對短期溫度波動的瞬時反應和對海洋變暖的長期適應可能不同.溫度的長期變化對呼吸和光合作用速率的影響取決于這些過程適應環境的程度.表型馴化可能使大型海藻對海洋變暖耐受[151].而MHWs作為極端事件會對表型進行篩選,在接近但不超過物種最大耐受值的情況下,會促進耐受刺激的表型持續存在.當存在遺傳基礎后,該物種就能快速適應此類環境脅迫,其機制如圖2所示.因此由極端事件驅動的表型選擇可能是為數不多的一種自然適應機制,物種和種群可以通過這種機制提高對氣候變化快速發展的適應性[152].在海洋環境中,極端的MHWs使海帶林(S.dorycarpa、S.fallax和E.radiata)[153-154]的遺傳多樣性大量喪失,并出現定向選擇增加其熱耐受力的跡象.極端事件會造成生物大量死亡,但某些性狀或基因型對極端事件背后的氣候因素(如寒冷或炎熱)具有更大的適應性,且此種死亡是非隨機的;由于預測極端事件在未來會增加,此種選擇可以通過增加強壯的、不受氣候影響的基因型頻率,在氣候變化下賦予生物體以更大的抗逆性和快速的適應性[152].

4 海藻響應MHWs后的恢復

受影響的海藻種群從MHWs中恢復的潛力首先取決于MHWs的嚴重程度和海藻的物種特質,包括物種在其分布范圍內所處的相對位置、物種特有的熱耐受性和生殖特征、生活史(如一年生或多年生)以及分散能力[58].

Babcock等[155]綜合研究了澳大利亞沿海生態系統中MHWs對形成棲息地的物種(包括珊瑚礁、海藻林、海草和紅樹林)的影響,得出以下結論:從多個模式類型來看,生態系統的恢復時長與棲息地恢復有關,熱帶系統的恢復時間比溫帶系統長;恢復的軌跡取決于生態系統結構改變的嚴重程度和當地的洋流模式[58].當海藻豐度在物種分布的中心或兩極下降時,可通過MHWs后在原棲息地的再繁殖和從鄰近地區的擴散得以恢復;而當繁殖體不太可能散布到受影響的地區時,競爭影響改變或捕食壓力增加,種群將不太可能恢復或恢復得非常緩慢[156].海藻林受干擾后的恢復速度很慢,即使在低溫的澳大利亞西南海岸水域也是如此,這為草皮型海藻的增殖提供了充足時間[88].因此,長時間的低溫條件可以重置群落結構和生態過程,以促進海藻林的恢復;但由于更多MHWs將加劇和擴大新的熱帶化生態系統狀態的風險,而這種群落范圍的熱帶化從根本上改變了關鍵生態過程,從而抑制了海藻林的恢復[34].

總體來講,種群恢復潛力取決于MHWs后棲息地環境能否恢復到合適的條件(如溫度、光照和濁度)、藻種特質、空間競爭(如開放的定居地和物種入侵)和食草動物的壓力,以及與鄰近種群的距離、散布特性和原生態系統的再繁殖成功概率[157].然而,干擾后的群落通常與干擾前的群落不同,具有不同的生態系統結構和功能群落,因此不太可能完全恢復到MHWs發生前的水平[158].

5 展 望

頻繁發生且愈演愈烈的MHWs事件正在對海洋初級生產者以及整個海洋生態系統產生重要影響,為此相關生態學效應研究已經在全球范圍內開展.目前海藻對MHWs的生理生態學響應研究雖已取得一些進展,但尚存在諸多未知問題和不確定性.未來可考慮從以下幾個方面進一步開展研究:

1) MHWs對養殖大型海藻的影響.盡管大型海藻栽培規模逐年增加,目前的研究大多聚焦在野生海藻林,對養殖大型海藻的研究非常缺乏.室內模擬實驗發現,MHWs會導致養殖大型海藻龍須菜的白化死亡[63].近年來中國養殖大型海藻的產量偶爾出現顯著降低的現象,據推測可能與MHWs相關,因為一些經濟種如壇紫菜(P.haitanensis)難以耐受高溫從而易引起病菌感染及葉片腐爛現象[159].在中國東海和渤海區域,有害海藻大量繁殖的頻繁發生往往與MHWs密切相關[95].大型海藻栽培可以抑制微藻生長,延緩綠潮事件的周期性發生[160-161],因此應加強耐高溫經濟型大型海藻的研究.Lee等[162]利用伽馬射線培育出紫菜強耐高溫的突變體,為選育耐MHWs的海藻品系提供了參考.此外,加強對養殖海藻地理分布的動態監測也能協助了解MHWs對大型藻場的影響.

2) 種間競爭和其他生物因素.目前的研究大多忽略了種間(尤其是大型海藻和微藻)的相互競爭關系,也較少考慮藻體表面和水體中的微生物以及更高營養級的草食捕食者對海藻的附加影響.然而,它們與海藻的相互作用以及MHWs對它們的效應會影響海藻對MHWs的響應.

3) 與其他環境因子的耦合效應.除MHWs外,氣候變化因子(如海洋酸化和暖化)以及人類活動引起的富營養化,正在全球尺度上影響海洋初級生產者,但有關這些因子的耦合效應研究目前還比較缺乏.為更精準地預測MHWs效應,需要考慮振蕩環境下的多因子耦合效應.

4) 全球合作.當前與MHWs相關的海藻生理生態學研究主要集中在發達國家(如美國、英國、澳大利亞等),發展中國家的研究還相對缺乏.為在全球尺度上理解MHWs效應,需要各國科學家加強合作與交流,攜手開展研究,在MHWs頻發區域積極主動制定合作戰略,建立早期預警系統和季節預測系統,以減少MHWs對水產養殖和海洋生態系統的負面影響.