降香黃檀根系性狀對石灰巖石礫的適應響應

覃桂麗 玉舒中

（廣西大學林學院，廣西 南寧 530004）

根系是植物攝取、輸導與貯存土壤水分和養分的關鍵功能器官[1-2]，也是最先感受到土壤逆境脅迫的器官。不同環境條件下，同種植物（根系）形態、解剖結構常表現出明顯的趨異現象[3]。異質土壤生境中，植物會往資源豐富區域的根系分配更多來促進該區域根的生長以便提高資源的獲取[4]。植物的根系形態與結構是指根系在生長介質中的空間構型分布、形態、解剖結構等，反映植物獲取土壤資源的方式與能力[5]。隨著全球氣候變化加劇，高溫、干旱等極端事件發生頻率不斷增加，良好的根系形態與結構有利于植物在逆境脅迫中抵抗力，所以提高根系形態穩定性和資源利用效率是提高植物成活率的關鍵因子。因此，植物根系形態與結構在生態學上研究的重要性不言而喻，目前已成為國內外農林領域關注的熱點[6]。廣西、云南和貴州是喀斯特石漠化程度最為嚴重的地區。該喀斯特石漠化區域異質性強，地高水低、石多土少、土薄地漏、保水性差，季節性與結構性干旱及養分匱乏[7]，是其植被恢復困難的主要制約因子。石漠化治理所選用的植物需要具有很強的適應性?？λ固厥持械倪m生植物根據當地土壤條件進化出了不同的適應性機制，確定這些植物適應機制，特別是深根系的高大喬灌木，對喀斯特石漠化治理有著非常重要的作用。

降香黃檀（Dalbergia odorifera），是一種適生于喀斯特石漠化地區半落葉高大木本植物，是研究根系性狀對石漠化環境適應性的理想樹種。但目前關于降香黃檀根系適應貧瘠石漠化環境的機理少有研究。劉震[8]對降香黃檀幼苗在不同石礫含量土壤的適應性硏究中表明，降香黃檀根冠比、根瘤數會隨著土壤石礫含量的增加而逐漸増大，在石礫含量達到50%時，根表面積和體積均達到最大且根尖在與石礫接觸部分出現膨大現象。倪周游[9]以分層和扇形柱2 種類型模擬石漠化，發現降香黃檀根系具有很好的生理生態適應能力。過高或過低的表土層厚度都會增加根冠比，從而將生物量更多的向三級根分配，以及增加根表面積以及根尖數為根系更好的吸收養分，并通過改變根系生物量分配和增加根系中細根的比例適應石礫土壤環境。關于根系構型與石漠化的研究有黃同麗等[10]和蘇樑等[11]研究的喀斯特植被均通過延長根系連接長度以獲得更多的水分和養分，同時拓展生長空間，增強固持土壤的能力，防止水土流失等。目前研究喀斯特地區植被根系生態學特征還存在許多問題，仍需繼續深入的探索。在今后的研究中，應加強喀斯特地區根系生態學研究，進行植被生境室內模擬實驗，構建和完善根系原位收集方法以及加強根系生態學在多重條件下的探究，如時空尺度、植被演替、氮沉降、碳循環等[12]。本研究采用全根和兩室裂根系統研究降香黃檀根系性狀對石灰巖石礫基質和局部石灰巖石礫基質的適應策略，探討降香黃檀根系與地上部分性狀之間的協調關系，為喀斯特石山地區造林推廣和生態治理提供參考依據。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

本試驗在廣西南寧廣西大學林學院教學實驗基地（22°48′N，108°22′E）進行。典型亞熱帶季風氣候，年均降雨量達1 300 mm，年均氣溫21.6 ℃左右，7—8 月份為最高溫[13]。栽培基質黑褐色石灰土和石灰巖碎石采自廣西壯族自治區石漠化地區百色市凌雷村（23°33.578′N，106°50.315′E），石灰巖碎石顆粒大小為0.5 cm3，基本理化性質見表1。

表 1 2 種基質的理化性質Table 1 Physicochemical properties of 2 substrates

1.2 試驗設計

試驗于2021 年3—8 月進行。選擇采自同一棵樹長勢較一致的1 年生實生苗，苗高為（42 ±0.7）cm，地徑為（3.6 ± 0.9）mm，去除主根后栽種于圖1 所示的全根和兩室裂根系統的栽培容器中。兩室裂根系統中，按降香黃檀幼苗根數平均分為2 部分[14]；同時采用有機玻璃阻斷黑褐色石灰土和石礫基質中根系之間養分、水分等物質的交流。每個栽培容器栽植1 株，每5 株為1 組，每個處理4 組，合計栽植60 株。各處理間溫度、光照、水分等環境因子保持一致，定期除草，對苗木不做任何施肥處理。栽培120 d 后測定各處理的生物量及根系形態解剖參數。

圖 1 全根和兩室裂根系統示意圖Fig. 1 Schematic diagram of whole root and 2 compartment split root system

1.3 測定指標及方法

1.3.1 降香黃檀生長指標及生物量的測定

苗高、地徑、高徑比參考潘陸榮等[15]的方法。用皮尺（精確到0.1 cm）測定幼苗株高，用數顯游標卡尺（精確到0.01 mm）測定地徑，每株重復測定3 次，取其平均值，采用烘干稱質量法[16]測定生物量。并計算高徑比、根冠比和苗木質量指數[17]。

1.3.2 降香黃檀根系形態和根尖解剖結構測定

根系形態和結構參考根系形態和苗木生長指標[18-19]。每個處理隨機選取5 株，使用 EXPRESSION 1 680 根系掃描儀（愛普生，日本）測定各項根系指標；每個處理選取3 株降香黃檀幼苗破壞取樣，測定其根系總根長、總根表面積、根體積、根尖數量、分枝數量等根系指標，并計算出比根長、比根表面積、分枝密度和根組織密度。

根尖解剖結構參考《植物顯微技術》[20]。每個處理采集多個完整根尖，用冰盒保存帶回實驗室進行。首先用去離子水后切取根尖（0～0.5 ）cm，迅速固定于FAA 中，抽氣，24 h 后進行一系列梯度酒精脫水，包埋，然后進行橫、縱切，番紅固綠染色，ICC50W 無線顯微鏡成像系統（徠卡，德國）鏡檢照相。每個處理選取 5 個根段作為重復，每個重復制 3 個樣片，每個樣片觀察 2 個視野。利用軟件imagej 2018 進行測定根尖橫切面直徑、基本分生組織厚度、形成層直徑、根冠長度。并計算原形成層直徑與根尖橫切面直徑的比值。

1.4 分析方法

利 用Microsoft Excel 2003 整 理 匯 總，運用SPSS 24.0 進行分析，以 Duncan 法多重比較，使用Origin 8.5 軟件制圖，使用PhotoShop 進行圖片排版。

2 結果與分析

2.1 降香黃檀幼苗根系形態對石灰巖碎石基質的響應

由表2 可知，在相同系統下，總根長、根平均直徑、分枝數、根尖數、分枝密度差異顯著（P＜0.05）。全根系統中，黑褐色石灰土基質生長的植物根系總根長、根體積、根平均直徑、根尖數和分枝數均顯著大于生長在石礫基質中的根系（P＜0.05）。在不同系統中，全根系統中的黑褐色石灰土基質下植物的總根長、根平均直徑、根尖數、分枝數均顯著大于兩室裂根系統下（P＜0.05）。而全根系統下，石礫基質中生長的植物總根長、總根表面積和根體積顯著低于兩室裂根系統（P＜0.05），其總根長、總表面積、總體積分別比下降了86.24%、76.45%、72.46%。

由表3 可知，在相同系統下，與生長在石礫基質中的植物相比，生長在黑褐色石灰土的比根長、比表面積顯著增大（P＜0.05）。在不同系統下，兩室裂根系統中植物的比根表面積顯著高于生長在石礫基質植物，而根分枝密度則顯著大于生長在黑褐色石灰土基質中的植物（P＜0.05）。兩室裂根系統通過增加根系比表面積，增大根分枝密度來適應石灰巖石礫的脅迫環境。

表 2 降香黃檀幼苗根系形態對石灰巖碎石基質的響應Table 2 Response of root morphology of D. odoriferaseedlings to limestone gravel media

2.2 降香黃檀幼苗根尖解剖結構對石灰巖碎石基質的響應

由圖2～3 可知，降香黃檀根尖從外到內分別為根冠、原表皮、基本分生組織和原形成層。從形態學下端到上端分別是根冠（靜止中心）分生區、伸長區等。從根尖的橫切面看（圖2），兩室裂根系統中植物根尖的原表皮細胞比全根系統中的更大，各個系統中的原生韌皮部均有3 ~ 4 層篩管且原生木質部均為五原型。其中，全根系統的石礫基質和兩室裂根系統的黑褐色石灰土基質中植物的原生木質部有逐步分化為六原型的趨勢，但石礫基質中根尖細胞較黑褐色石灰土基質中分化的程度更明顯，出現了空腔，液泡化程度強，且石礫基質中根尖的后生木質部擴的口徑和細胞更小。從根的縱切面來看（圖3），全根系統中根冠呈圓錐型，兩室裂根系統則為錐子型，且全根系統的根尖原形成層的紫紅色著色深度較兩室裂根系統更深，說明其原生質的濃度大，細胞分裂旺盛。一直到伸長區，細胞分裂結束，出現液泡，顏色減淡。與其余各基質比，全根系統的石礫基質中生長的植物根尖細胞分化比較早且分化迅速。說明在石礫基質的環境中，根尖在不停的分化、伸長。

圖 2 降香黃檀幼苗根尖的橫切面圖（4×，距根冠大約5 mm）Fig. 2 Cross section of root tip of D. odoriferaseedlings(Multiple 4×, about 5 mm from root crown)

圖 3 降香黃檀幼苗根尖的縱切面圖（10×）Fig. 3 Longitudinal section of root tip of D. odoriferaseedlings(Multiple 1×)

由表4 可知，在相同系統中，降香黃檀根尖形態解剖結構指標差異顯著（P＜0.05）。全根系統中，黑褐色石灰土基質下生長的植物根尖剖面直徑、基本分生組織厚度、原形成層直徑顯著大于石礫基質中生長的植物（P＜0.05），且石礫基質中植物根尖直徑、基本分生組織厚度、原形成層直徑降幅最大，分別下降了38.51%、45.17%、39.08%。在兩室裂根系統中，黑褐色石灰土基質中植物根冠細胞長度顯著高于生長于石礫基質中的根尖大?。≒＜0.05）。其余指標中，根尖直徑和基本分生組織厚度分別減小10.95%、18.47%，原形成層直徑增加0.5%，原形成層直徑與根尖直徑比顯著增加9.76%。在相同基質下，黑褐色石灰土基質下的植物根尖剖面直徑、基本分生組織厚度、原形成層直徑為全根系統顯著大于兩室裂根系統，而根冠細胞長度則相反，兩室裂根系統顯著高于全根系統（P＜0.05）。生長在石礫基質中的根尖原形成直徑為全根系統顯著低于兩室裂根系統（P＜0.05）。由此可知，石礫基質中生長的植物根尖主要通過減小根尖直徑和原形成層直徑，適應石灰巖石礫的脅迫環境；而兩室裂根系統下，則通過增加根冠厚度來保護根尖細胞。

表 4 降香黃檀幼苗根尖解剖結構對石灰巖碎石基質的響應Table 4 Response of root tip anatomical structure of D. odoriferaseedlings to limestone gravel media

2.3 降香黃檀幼苗生長及生物量配對石灰巖碎石基質的響應

由表5 可知，不同系統中降香黃檀幼苗的苗高、地徑相對增長率，地下和地上干質量、根冠比指標差異顯著（P＜0.05）。相比于生長在全根系統的黑褐色石灰土基質下的植物，生長于全根系統的石礫基質和兩室裂根系統中苗高和地徑相對增長率、地上和地下干質量顯著減?。≒＜0.05），高徑比無顯著差異，根冠比顯著增大（P＜0.05）。其中植物在全根系統的石礫基質中，地下和地上生物量分別降低了29.21%、63.33%，降幅最大，根冠比增加了79.17%，增幅最大；另外，生長于全根系統的黑褐色石灰土基質中的苗木質量指數最大達2.49，石礫基質中最小為1.15。

表 5 降香黃檀幼苗生長及生物量配對石灰巖碎石基質的響應Table 5 Response of growth and biomass of D. odoriferaseedlings to limestone gravel media

3 結論與討論

3.1 根系性狀對石灰巖石礫的適應性變化

近些年，根系研究在許多領域（如形態學、生理學、根系架構學、生物力學和解剖學等）取得了長足的發展[21]，從單一的根經濟學譜進入了一個多維的根系經濟學譜空間[22]。但與葉經濟學譜相比，目前對根性狀與功能關系的認識還相當有限的。因此，為了更好地了解降香黃檀根系變異對土壤環境變化的對策，本研究的分析聚焦于8 月份降香黃檀最活躍時期內的幾個關鍵根系（根尖）性狀指標（根平均直徑、根組織密度、根分枝數、根分枝密度、根橫切直徑、原形成層直徑）變異。

根系的大小、形態結構以及分布范圍等直接決定著植物對土壤資源的吸收和利用能力[23-24]。在植物生長階段的環境因子對根系功能性狀產生重要影響，處于不同環境資源的植物根系外部形態會發生變化，導致根系同一性狀的特征有所差異，從而表現出不同的生長方式和適應策略[25-26]。其中根長、表面積、直徑以及結合生物量的綜合評價如比根長、比表面積、根組織密度和分枝密度是衡量根生長的重要指標[27-28]。本研究中，與生長在全根系統下黑褐色石灰土基質中的植物根系相比，兩室裂根系統根系根長、比根表面積逐漸減小，意味著降香黃檀分根后對養分和水分等資源有著很強的競爭力能保存較多的稀缺營養且細根較多，從而，有利于降香黃檀在嚴酷的生境中生存[29]。同時，這一現象說明，在不同石灰巖石礫脅迫下，降香黃檀并不是被動忍受逆境脅迫，而是主動調節其根系生長以提高對水分和養分的吸收能力，減緩逆境傷害。根組織密度是描述資源獲取和保存的另一個關鍵特征，被認為與根壽命顯著相關，組織密度越大壽命越長[30-31]。一項對13 種熱帶樹種的研究發現，根系呼吸隨著根組織密度的增加[32]。植物生長在不同系統和基質中的根組織密度差異不大，但生長石礫基質的根組織密度相對而言較大，而黑褐色石灰土基質中較小。因此推定，降香黃檀根組織密度與整株受迫程度有關且根系所在的區域資源受限越大，該區域根組織密度就越大。驗證了高根組織密度是反映對貧瘠土壤適應的最一致的根系性狀的結論[33]。另外，隨著石灰巖石礫脅迫的增加，降香黃檀的生長受到了抑制，分枝數也隨之減少。分枝密度的變化是生長在全根系統下黑褐色石灰土基質中的植物最低，兩室裂根系統中最高。即整株根系處于石灰巖石礫的局部脅迫（石礫基質）時，根分枝密度有所增大，轉變為增加勘探土壤體積的對策。說明區域越貧瘠分枝密度越高，根系收到脅迫時，根系趨同采取增大分枝密度提高勘探精度提高獲取的對策，幼苗根系具有向深處延伸生長的趨勢。

3.2 根尖對石灰巖石礫的適應性變化

在不同逆境條件下，植物對環境的響應是有所不同的，除了地上部分外觀有所顯現之外，植物根系的解剖結構對環境的響應會更加明顯[34]。本研究中降香黃檀的根尖細胞仍在進行不斷的分裂、生長和分化。降香黃檀在不同系統和基質下的根尖解剖結構表現為植物生長在全根系統下黑褐色石灰土基質中的根尖橫切面直徑、基本分生組織厚度、原形成層直徑顯著大于處理石礫基質和兩室裂根系統中根尖的生長。其中生長在全根系統下石礫基質中的原形成層直徑小于兩室裂根系統。表明在整體和局部石灰巖石礫脅迫下，主要通過降低根尖基本分生組織厚度和原形成層直徑來提升根系的吸收效率及養分運輸能力[35-36]。從降香黃檀根尖的縱切面來看，兩室裂根系統較全根系統的根冠兩側的角度更小，變為尖錐弧形狀，分生區和伸長區的寬度較窄，細胞間隙減少，根冠細胞層數增多。同時在石礫基質下，植物根尖出現彎曲。說明石礫基質中的根尖比黑褐色石灰土基質受到的阻力更大，根冠隨根尖的增細變長，由橢圓弧形變為尖錐弧形，根尖的角度變得更加傾斜，且推動力更強。這也可能是由于在石礫的擠壓和摩擦下以及石礫孔隙大的原因，使得根尖利于向前延伸和發展而逐漸形成的?？芍?，在石灰巖石礫基質和局部石灰巖石礫基質的脅迫時，根尖的形狀和大小均發生不同的變化，主要是通過減小根直徑和增加細根的數量，從而加大與土壤接觸面積來適應。

3.3 降香黃檀幼苗生長及生物量分配對石灰巖碎石基質的響應

植物的地下部分（根系）的生長狀況很大程度上決定了地上部分的生長。當植株生長受到養分等環境因子限制時，會通過調節各器官的光合產物分配比例來應對環境脅迫。本研究表明不同系統對降香黃檀幼苗的生長指標和生物量分配均具有顯著影響。相較于植物生長在全根系統下黑褐色石灰土基質中，生長在全根系統下石礫基質和兩室裂根系統的降香黃檀苗高和地徑增長率均表現出下降趨勢且在石礫基質下降的幅度最大。因此，生長在全根系統下的黑褐色石灰土基質中的降香黃檀幼苗狀況最佳，而局部脅迫（兩室裂根系統）的苗木生長質量比整體脅迫（全根系統下的石礫基質）中更佳。主是由于在兩室裂根系統中降香黃檀根系生長在局部石灰巖石礫基質中，兩室的營養物質不同，在營養的吸收上會通過吸收的營養物質多的一側來彌補營養物質不足的一側，以保證其存活[37]。本研究中，整株植物生長于黑褐色石灰土基質中的地上、地下生物量含量最多，其次是局部脅迫的兩室裂根系統的生物量高于整體脅迫下的石礫基質中生長的植物且兩者相差較大。表明降香黃檀通過改變根系（地下部分）生物量的分配來適應復雜的生長空間，同時，在石灰巖石礫基質的脅迫下，地上和地下部分的生長是協同的關系。這符合功能平衡假說，植物通過改變地下生物量的分配來獲取限制植物生長的環境資源[38]，當受到脅迫時，植物通過增加地下生物量的分配以保證水分的供應。苗高和地徑的平衡關系通常用高莖比來體現，表征著植物抗性的強弱。高徑比越小，表明植物越健壯，抗性越強。各系統之間降香黃檀的高徑比無顯著差異，說明在石灰巖石礫的基質（全根系統下石礫基質）和局部石灰巖石礫（兩室裂根系統）脅迫下，對降香黃檀地上部分各器官之間的協調性影響不大；其次，植物地下部分生長和地上部分生長之間的平衡關系通常用根冠比來表征。根冠比越大，越有利于植物在嚴苛的不利條件下保持養分與水分平衡及存活。隨著脅迫增加，降香黃檀的根冠比顯著提高，降香黃檀在全根系統下石礫基質和兩室裂根系統中的根冠比分別是生長在全根系統下黑褐色石灰土基質中的1.79 倍與1.67 倍。由此可知，降香黃檀幼苗為了生存，通過降低苗木的高度而矮化植株并將更多生物量分配到地下，增加地下生物量的分配模式來達到增強對不利環境適應性。該結論和Mokany等[39]和龍毅等[40]的研究結果一致。

綜上所述，地下部分（根系、根尖）和地上部分共同影響著降香黃檀幼苗各器官對水分和養分的吸收利用。局部石灰巖石礫脅迫對降香黃檀幼苗的生長和物質分配具有促進效應。同時，對降香黃檀根系的生長（總根長、根表面積、分枝數）、分枝密度和根冠長度具有不同程度的促進作用，而整體石灰巖石礫脅迫則具有抑制作用。降香黃檀幼苗生物量分配對石灰巖石礫的響應表現為：局部石灰巖石礫脅迫增加促使地下生物量和根冠比顯著增加，而整體脅迫則使地下生物量減少和根冠比增加，植物以此來調整各器官物質分配進而優化自身對有限資源的獲取。石灰巖石礫脅迫還影響著降香黃檀根尖解剖結構的變化，隨著脅迫程度增強，根尖橫切面直徑和基本分生組織厚度隨之減小。