東平湖秋季浮游生物群落特征及其與環境因子的關系＊

張占飛 劉定瑩 張英豪

（聊城大學地理與環境學院，聊城，252059）

浮游生物是湖泊水庫等水體中水生生物的重要組成部分，在水域生態系統的能量流動、物質循環和信息傳遞中起著至關重要的作用[1?2].一方面，作為水生態系統的初級生產者，浮游生物在湖泊水庫生態系統中扮演著重要角色；另一方面，由于自身對環境因子變化響應敏感且迅速，浮游生物可作為反映水質變化的“指示劑”和水質評估的依據[3].因此，關注浮游生物的群落組成及變化對于揭示湖泊富營養化水平以及水質變化具有重要作用[4?5].

東平湖作為山東省第二大淡水湖泊，是黃河下游唯一重要蓄滯洪區、南水北調的重要樞紐、京杭大運河的重要節點，其水質質量對黃河流域的環境保護和高質量發展具有重要影響.近年來，受流域內污染物輸入以及南水北調東線工程影響，東平湖水質以及浮游生物群落發生明顯變化[6?7].Liu 等[8]利用多元統計方法探討了東平湖表層沉積物中硅藻類群與環境變量的關系，結果顯示2014年東平湖全年均處于富營養化狀態，生態污染較為嚴重.董貫倉等[9]研究發現，東平湖水體多以藍藻門、綠藻門及硅藻門為優勢種，東平湖調水工程可通過物質帶入影響水質，進而引起浮游植物量的升高.辛未等[10]采用多樣性指數法等生態評價法對2016—2017年東平湖水質與生物多樣性進行評價，結果表明，東平湖浮游植物優勢種群共計14 種（屬），以藍藻門的偽魚腥藻（Pseudoanabaenasp.）、擬浮絲藻（Planktothricoidessp.）為主，東平湖水質總體處于中污染水平.高雯琪等[11]探究了調水后東平湖浮游動物時空響應，結果表明，東平湖水體多以橈足類（Copepoda,Cop.）、枝角類（Cladocerans,Cla.）及輪蟲（Rotifers）為優勢種，調水在一定程度上影響了東平湖浮游動物的群落結構，是東平湖浮游動物出現小型化趨勢的可能原因之一，同時調水也有利于東平湖的水質改善.然而，目前有關東平湖浮游生物的研究成果主要側重于浮游植物或浮游動物單一群落，有關東平湖浮游植物與浮游動物兩者相結合的研究較少.

本研究在前人的研究基礎上，綜合運用Shannon 多樣性指數法、Pielou 均勻度指數法、優勢度指數法、Margalef 豐富度指數法等多種生態評價法以及Pearson 相關性分析法與冗余分析法（RDA）等多元統計方法，分析東平湖秋季浮游植物以及浮游甲殼動物群落結構特征，探討東平湖浮游生物群落結構的環境驅動因子，以期為東平湖湖區水質污染的治理與防控以及保障用水安全提供理論參考.

1 材料與方法（Materials and methods）

1.1 研究區概況

東平湖（116°00′—116°30′ E、35°30′—36°20′ N）位于山東省泰安市東平縣，是山東省第二大淡水湖，黃河下游僅存的天然湖泊.東平湖北與黃河通過小清河連接，東與主要補給源大汶河相連，且除特殊年份湖區開閘泄洪以及南水北調蓄水外，大汶河是湖區唯一入湖徑流（圖1）.東平湖總面積627 km2，分為新、老兩個湖區.老湖區面積209 km2，常年蓄水，即一般所稱的東平湖，其中水域面積124 km2，多年平均水深2—4 m，是典型的淺水湖泊；新湖區為滯洪區，面積418 km2，大部分為農耕地，除特殊洪水年份，常年無水[6,12].本文研究區域為常年蓄水的老湖區.

圖1 研究區樣點分布圖Fig.1 Distribution of sample sites in the study area

東平湖屬溫帶大陸性半濕潤季風氣候區，四季分明.湖區水生植被豐富，其中以菹草、菱角等分布面積較廣，且主要分布于湖區北部及東岸地帶[13?14].豐富的水生植被為淡水魚類、蝦、蟹等提供了充足的食物以及多變的棲息環境，使得東平湖成為山東省重要的水產生產基地.2002年，國務院正式批復《南水北調總體規劃》，東平湖被確定為南水北調東線工程最后一個調蓄湖和膠東地區輸水干線工程的起點湖；2013年，東平湖作為南水北調東線調蓄湖泊開始調水，且調水時間為每年12月至次年5月.自此，東平湖對保障華北和膠東地區用水安全起到至關重要的作用.

1.2 樣品的采集與測定

于2021年9月底對全湖進行采樣.結合東平湖地理環境特征以及均勻性原則，全湖共設置采樣點28 個（圖1）.各采樣點樣品采集包括水樣及浮游生物（浮游植物與浮游甲殼動物）樣品.水樣采集采用分層取樣法，將水樣按實際水深分為上、中、下層，用5 L 采水器分別在3 個層位上取樣后混合均勻.其中，取500 mL 水樣送至實驗室進行水質指標檢測；取1 L 水樣于聚乙烯瓶中，加入10 mL 魯哥試劑避光靜置72 h，虹吸上清液濃縮至30 mL，用于浮游植物定量分析.浮游甲殼動物定量采集使用5 L 采水器分別在上、中、下層采集共15 L 水，并過25 號浮游生物網，將濾出液收集于聚乙烯小瓶中加入4%甲醛溶液保存.浮游植物與浮游動物采集樣液沉淀濃縮后分別使用0.1 mL 和1 mL 計數框進行鏡檢、計數和鑒定.

本研究分析的主要水質指標有總氮（TN）、硝態氮（NO3－-N）、亞硝態氮（NO2－-N）、氨氮（NH4+-N）、總磷（TP）、磷酸鹽（PO4?-P）、葉綠素（Chl.a）、懸浮物濃度（SS）等.水樣的預處理及分析均參照國家相關標準方法.其中，TN 和TP 濃度均采用過硫酸鹽氧化法并通過紫外分光光度計UV-2450（HJ 636-2012）比色測定，NH4+-N 濃度采用納氏試劑光度法（HJ 535-2009）測定，NO3?-N 濃度采用紫外分光光度法（HJ 636-2012）測定，NO2?-N 濃度采用重氮-偶合分光光度法測定，Chl.a 濃度采用熱乙醇法提取，PO4?-P 濃度采用鉬藍法測定，SS 采用過濾-稱重法測定，CODMn采用高錳酸鉀指數法測定，總有機碳（TOC）濃度采用外加熱-重鉻酸鉀氧化法測定.透明度（SD）采用塞式羅盤測定，水溫（Tem）、溶解氧（DO）、pH、鹽度（Sal）、氧化還原電位（ORP）及電導率（SPC）等采用水質多參數儀（YSI-MP556）現場測定.

1.3 數據分析方法

1.3.1 水質評價

本文主要采用綜合營養狀態指數（TLI）[15]對水質進行綜合評價.

1.3.2 生物群落特征分析

采用Shannon-Wiener 多樣性指數[16]、Pielou 均勻度指數[17]、優勢度指數[18]、Margalef 豐富度指數[19]分析東平湖浮游生物群落特征.

生物多樣性是群落的主要特征之一，Shannon-Wiener 多樣性指數（H'）能夠反映出群落結構的復雜程度，指數越大，表明群落結構越復雜和穩定；Pielou 均勻度指數（J）指一個群落或生境中全部物種個體數目的分配狀況，能夠反映出各物種個體數目分配的均勻程度，指數越大，則群落越穩定，多樣性越高；優勢度指數（Y）是在群落的類群組成基礎上進一步推算出來以表達群落組成狀況的指標，指數越大，優勢生物的生態功能越突出；Margalef 豐富度指數（D）描述群落中所含物種豐富程度的數量指標，指數越大，群落豐富度越高.各指數計算公式分別為：

式中，fi為物種i出現的頻率，ni為物種i的個體數，N為全部樣品的總個體數，S為樣品中浮游植物物種總數，Pi為第i種生物的個體數與總體數的比值.取優勢度Y≥ 0.02 的物種作為優勢種.各生物多樣性指數評價標準[3,10]如表1 所示.

表1 不同生物多樣性指數評價標準Table 1 Evaluation criteria of different biodiversity indices

1.3.3 環境驅動因子分析

采用SPSS 25.0 軟件基于Pearson 相關性分析法對浮游生物群落結構特征與環境因子進行相關性分析，并運用R 語言軟件包進行繪圖.利用CANOCO 5.0 軟件包對浮游生物及環境因子進行去趨勢對應分析（DCA），以探究顯著影響浮游生物群落結構時空格局的驅動因子.DCA 分析中，當4 個軸中梯度最大值超過4，屬于單峰型模型，使用典范對應分析（CCA）；如果小于3，屬于線性模型，使用冗余分析（RDA）.

2 結果與討論（Results and Discussion）

2.1 主要環境因子狀況

就全湖平均水平而言，東平湖秋季各水質因子平均濃度分別為3.14 mg?L?1（TN）、2.40 mg?L?1（NO3－-N）、0.20 mg?L?1（NH4+-N）、0.14 mg?L?1（TP）、3.30 mg?L?1（CODMn）、11.90 mg?m?3（Chl.a）、0.12 mg?L?1（NO2－-N）、0.02 mg?L?1（PO4?-P）、9.04 mg?L?1（DO）、4.95 m（Depth）、0.73 m（SD）、9.01 mg?L?1（TOC）、7.71（pH）、22.72 ℃（Tem）、0.83 mS?cm?1（SPC）、271.54 mV（ORP）及0.43‰（Sal）.此外，東平湖秋季綜合營養狀態指數（TLI）全湖變化范圍為51.05—62.26，平均值為54.31，呈輕度富營養化狀態.這與2010（TLI=58，輕度富營養化）、2011（TLI=50.97，輕度富營養化）、2012（TLI=52.33，輕度富營養化）、2015（TLI=53.83，輕度富營養化）、2017（TLI=52.51，輕度富營養化）及2019（輕度富營養化）秋季水體營養狀態相差不大[9,20?22]，較2006—2010年（輕度富營養至中度富營養）較好[23].就空間分布而言，東平湖秋季TLI 以湖區東北部較高，湖區西南部水平較低（圖2）.

圖2 東平湖秋季綜合營養狀態指數（TLI）空間分布圖Fig.2 Distribution of the comprehensive trophic level index（TLI）in the autumn of Dongping Lake

2.2 浮游植物群落結構特征

本次共檢出浮游植物8 門73 種（屬）.其中，綠藻門（Chlorophyta,Chl.）種類最多，鑒定出32 種，占總種數的43.8%；藍藻門（Cyanophyta,Cya.）15 種，占種類總種數的20.5%；硅藻門（Bacillariophyta,Bac.）14 種，占總種數的19.2%；裸藻門（Euglenophyta,Eug.）、甲藻門（Pyrroptata,Pyr.）、金藻門（Chrysophyta,Chr.）、隱藻門（Cryptophyta,Cry.）與黃藻門（Xanthophyta,Xan.）種類數較少，分別為4 種、4 種、2 種、1 種與1 種.由于綠藻、藍藻、硅藻 3 個門類浮游植物種類數之和超過浮游植物種類總數的80%，東平湖秋季浮游植物種類組成為綠藻-藍藻-硅藻型.

東平湖秋季浮游植物生物密度（M）為2.30×108cells?L?1，其中藍藻門的密度最大（M=7.76×107cells?L?1），占比達33.71%，其次是綠藻門（M=7.68×107cells?L?1）、硅藻門（M=6.42×107cells?L?1）和隱藻門（M=7.36×106cells?L?1），占比分別為33.37%、27.87%和3.20%.甲藻門（M=1.71×106cells?L?1）、金藻門（M=1.09×106cells?L?1）、裸藻門（M=7.46×105cells?L?1）、黃藻門（M=7.20×105cells?L?1）的密度相對較小，占比分別為0.74%、0.47%、0.32%及0.31%.此次監測中，容易引發藍藻水華的微囊藻屬的藻密度（M=1.63×105cells?L?1）較低，且顫藻（M=1.11×106cells?L?1）、束絲藻（M=7.47×105cells?L?1）等常見的有害產毒藍藻的藻密度也較低.

從東平湖秋季浮游植物生物密度的空間分布來看（圖3），各樣點間浮游植物密度變化范圍為3.31×106—1.40×107cells?L?1，其中以湖區東部及東北沿岸密度較高，湖區中部與西部密度較低，且最高值與最低值相差4 倍左右.

圖3 東平湖秋季浮游植物生物密度空間分布圖Fig.3 Spatial distribution of the biological density for phytoplankton in the autumn of Dongping Lake

一般認為，水體營養水平狀況對浮游植物種類和密度影響較大[24].本研究中，東平湖秋季水體TLI 自湖區東北部向西南部逐漸減?。▓D2），使得浮游植物生物密度以湖區東北部較高、中西部較低.東平湖秋季浮游植物結構空間差異較小，全湖浮游植物群落主要以藍藻門、硅藻門和綠藻門為主，與辛未等[10]2016年監測結果一致.其中，湖區北部及西南部多以藍藻門為主，且湖區北部隱藻門等具有一定比重，多樣性較為豐富，湖區南部主要以綠藻門為主，湖區東南部硅藻門占比較高，湖心區三者占比較為均衡.

以優勢度Y≥ 0.02 為評價標準，本文計算了東平湖秋季浮游植物優勢種及優勢度值（表2）.東平湖秋季表現出多個優勢種的群落結構，采樣周期內浮游植物優勢種共3 門9 種，主要為綠藻門、硅藻門和藍藻門.其中，綠藻門優勢種數量占比最高（44.4%），藍藻門的偽魚腥藻（Pseudoanabaenaspp.）優勢度最大（Y=0.205），其次為小環藻（Cyclotellaspp.）、柵藻（Scendesmussp.）、平裂藻（Merismopediasp.）、鐮形纖維藻（Ankistrodesmusfalcatus）、針桿藻（Synedraspp.）、小球藻（Chlorellaspp.）、色球藻（Chroococcusspp.）與衣藻（Chlamydomonasspp.）.

表2 東平湖秋季浮游生物優勢種與優勢度Table 2 Dominant species and degree of dominance for plankton in autumn of Dongping Lake

根據式（2）—（4），本文分別計算東平湖秋季各采樣點浮游生物的Shannon-Wiener 多樣性指數（H'）、Pielou 均勻度指數（J）及Margalef 豐富度指數（D），各指數空間分布特征如圖4 所示.總體而言，各指數評價結果存在差異.東平湖秋季浮游植物H'指數變化范圍為3.00—4.23，均值為3.70，評價結果為清潔水平（圖4a）；浮游植物J指數均值為0.75，評價結果為清潔-輕污染水平（圖4b）；浮游植物D指數變化范圍為0.88—1.61，均值為1.29，評價結果為中污染水平（圖4c）.

圖4 東平湖秋季浮游植物多樣性指數H'（a）、均勻度指數J（b）以及豐富度指數D（c）空間分布圖Fig.4 Spatial distribution of the Shannon-Wiener index H'（a）,Pielou index J（b）,and Margalef index D（c）for phytoplankton in the autumn of Dongping Lake

通過與前人研究進行對比，21 世紀以來東平湖秋季浮游植物優勢物種、生物量（B）以及H'指數如表3 所示.近年來，東平湖秋季浮游植物優勢種群組成處于相對穩定的狀態，即主要以藍藻門、綠藻門及硅藻門為主，同時出現藍藻門的偽魚腥藻、綠藻門的小球藻、硅藻門的小環藻及針桿藻為優勢種的頻次較高.本研究中，東平湖秋季浮游植物生物量為9.02 mg?L?1，略高于2013年秋季（5.97 mg?L?1）[25]與2017年秋季（6.42 mg?L?1）[9]，明顯低于2007年秋季（23.52 mg?L?1）[26]，時間變化上總體呈先下降后上升的趨勢.2013年以來，東平湖作為南水北調東線工程調蓄水庫開始蓄水，為確保北調水質，其上游調蓄湖泊加大了對水質的管理[27]，使得注入東平湖的水質較好，東平湖水體富營養化程度有所降低[21,23]，浮游植物生物量也隨之降低.

表3 21 世紀以來東平湖秋季浮游植物群落特征對比Table 3 Comparison of phytoplankton community characteristics in the autumn of Dongping Lake since 21 century

2.3 浮游甲殼動物群落結構特征

本次共檢出浮游甲殼動物2 門10 種（屬），其中橈足類（Copepoda,Cop.）3 種，枝角類（Cladocerans,Cla.）7 種，分別占總種數的30%與70%.浮游甲殼動物密度與生物量分別為3.34×103cells?L?1與6.00×103mg?L?1.其中，橈足類的密度最大（M=2.04×103cells?L?1），占比達60.26%，枝角類（M=1.34×103cells?L?1）占比為39.74%.浮游甲殼動物生物密度以湖區中部與西北部較高，湖區東部、南部沿岸生物密度較低（圖5）.浮游甲殼動物H'變化范圍為0.26 — 1.98，均值為1.76，J變化范圍為0.13 — 0.95，均值為0.76，D指數變化范圍為0.41 — 0.93，均值為0.61，分別對應中污染、清潔以及重污染水平.這主要是由于本次實驗中浮游植物檢測物種數多于浮游甲殼動物，使得浮游植物評價結果較優于浮游動物.

圖5 東平湖秋季浮游甲殼動物生物密度空間分布圖Fig.5 Spatial distribution of biological density for crustacean zooplankton in the autumn of Dongping Lake

浮游甲殼動物密度與水體營養水平以及浮游植物密度等關系密切[31].一方面，某些浮游動物（如橈足類）喜生活在富營養水體中[32]；另一方面，浮游植物作為浮游動物的主要食物來源，對于浮游動物群落的分布具有重要影響[33].當浮游植物的豐度增加到一定程度時，充足的食物來源為浮游動物的生長繁殖提供有利條件，浮游動物的密度也隨之增加；當浮游植物的豐度達到較高值時，對水體的SD、DO 等因子產生一定影響，導致浮游動物密度下降[34].本研究中，浮游甲殼動物生物密度空間分布與TLI 和浮游植物生物密度空間分布存在差異，即浮游甲殼動物集中分布于浮游植物生物密度與TLI 較低的湖區中部以及西部地區，而非浮游植物與TLI 較高的湖區東部與東北沿岸（圖2）.這可能是由于東平湖秋季浮游植物的豐度達到較高值，對水體的溶解氧等環境因子產生一定影響，從而使得在浮游植物較豐富的湖區東部浮游甲殼動物生長受到抑制.

此次監測中浮游甲殼動物優勢種共計2 門4 種（屬），其中劍水蚤（Cyclops）優勢度最高（Y=0.305），其次為象鼻溞（Bosminaspp.）、無節幼體（Nauplius）和網紋溞屬（Ceriodaphnia）（表2）.高雯琪等[11]對2016年秋季浮游動物優勢種研究發現，東平湖水體多以橈足類、枝角類及輪蟲為優勢種，其中主要以真劍水蚤、劍水蚤、四齒單趾輪蟲等為主；侯莉等[29]對2020年東平湖生物多樣性研究發現，東平湖浮游動物主要以廣布中劍水蚤、橈足幼體、無節幼體、湯匙華哲水蚤、枝角幼體、秀體溞、長額象鼻溞、針簇多肢輪蟲、矩形龜甲輪蟲等為優勢種.結合本研究來看，近年來東平湖秋季浮游甲殼動物優勢種群組成主要以橈足類的劍水蚤為主，表明該種群變化一直處于相對穩定的狀態.

2.4 浮游生物群落與環境因子的關系

通過對東平湖秋季浮游植物9 個優勢物種以及浮游甲殼動物4 個優勢物種進行DCA 分析，由于排序軸梯度長度最大值小于3，因此本文采用線性模型（RDA）對東平湖秋季浮游生物群落特征的環境驅動因子進行分析.通過對13 個優勢物種與TN、TP、Tem、DO 等10 個環境因子以及生物多樣性指數、生物量（B）等進行RDA 排序分析，采用蒙特卡擬合方法分別對浮游植物、浮游甲殼動物與環境因子間關系進行顯著性檢驗，分析結果如圖6 所示.

圖6 浮游生物與環境因子間關系的RDA 分析結果（a）為浮游植物，（b）為浮游甲殼動物Fig.6 Results of the RDA analysis for the relationship between plankton and environmental factors（a）for phytoplankton and（b）for crustacean zooplankton

對浮游植物而言，軸Ⅰ和軸Ⅱ分別解釋了36.49%和3.47%的浮游植物優勢種與環境因子關系；對浮游甲殼動物而言，軸Ⅰ和軸Ⅱ分別解釋了18.55%和4.90%的優勢種與環境因子關系，表明本次排序分析較好地解釋了優勢種與環境因子的關系.經過篩選，對浮游植物及浮游甲殼動物群落結構多樣性變化起重要作用的環境影響因子分別為TN 與DO.其中，TN 解釋率為 15.3%（P=0.024，F=4.7），DO 解釋率為14.4%（P=0.03，F=4.1）.TN 作為浮游植物生長繁殖的必需物質，影響著浮游植物的生長及生物量.本研究中TN 與衣藻等優勢代表物種以及浮游植物群落的密度和生物量具有較高正相關性（圖7），表明水體中TN 濃度的增加會導致浮游植物密度的升高、浮游植物生物量增加及群落豐富度的增加.DO 與pH、PO4－-P 具有協同影響作用，三者主要對象鼻溞等代表物種的密度及浮游甲殼動物生物量、物種數和浮游植物密度總量等指標產生較高正相關影響（圖6），對浮游甲殼動物豐度及生物量的變化起重要作用.

圖7 東平湖秋季浮游生物與環境因子的相關性矩陣熱點圖（a 為浮游植物，b 為浮游甲殼動物）Fig.7 Hot spot diagram of correlation matrix between plankton and environmental factors of Dongping Lake in autumn（a for phytoplankton,b for crustacean zooplankton）

3 結論（Conclusion）

通過對東平湖2021年9月份全湖28 個采樣點進行水樣采集與檢測，采用綜合營養狀態指數法、生態多樣性指數法、相關性分析法以及冗余分析法等多種分析方法，本文系統分析了東平湖秋季浮游植物與浮游甲殼動物群落結構特征及其與環境因子的關系.TLI 全湖平均值為54.31，呈輕度富營養化狀態，且空間分布呈自湖區東北部向西南部逐漸遞減趨勢.此次共檢出浮游植物8 門73 種（屬），浮游甲殼動物2 門10 種（屬），其中浮游植物主要以綠藻、藍藻和硅藻為主，浮游甲殼動物為橈足類和枝角類.浮游植物生物密度空間分布與TLI 相似，呈湖區東部與東北岸較高、中西部較低格局.以優勢度Y≥0.02 為評價標準，東平湖秋季表浮游植物優勢種共9 種，以藍藻門的偽魚腥藻（Pseudoanabaenaspp）優勢度最大（Y=0.205），浮游甲殼動物優勢種為4 種，以劍水蚤（Cyclops）優勢度最高（Y=0.305）.東平湖秋季浮游植物Shannon-Wiener 多樣性指數、Pielou 均勻度指數以及Margalef 豐富度指數分別為3.70、0.75 與1.29，其生態多樣性污染評價結果分別為清潔水平、輕污染水平與中污染水平.通過對浮游生物優勢物種與環境因子以及生物多樣性指數進行RDA 排序分析與相關性分析，結果顯示，TN 與DO 分別為影響東平湖浮游植物與浮游甲殼動物生長的主要環境驅動因子.