甘肅馬先蒿入侵對巴音布魯克草原植物群落特征的影響

黃麗菊，楊 磊，李文超，張玲衛，李文軍

（1.新疆農業大學資源與環境學院, 新疆 烏魯木齊 830052；2.中國科學院新疆生態與地理研究所荒漠與綠洲生態國家重點實驗室,新疆 烏魯木齊 830011；3.石河子大學生命科學學院, 新疆 石河子 832003；4.新疆極端環境生物生態適應與進化重點實驗室/新疆農業大學生命科學學院, 新疆 烏魯木齊 830052）

隨著全球貿易活動和日益加劇的環境變化，生物入侵對入侵地的生物多樣性、社會經濟和人類健康造成了嚴重威脅，被認為是造成生物多樣性喪失的第二導因[1-2]。入侵種理論上被認為是“已經或即將造成明顯的生態或經濟后果甚至成為危害人類健康的外來物種”[3-4]。實際上，從時間和空間的尺度上，并非所有的物種均可明確地區分清楚是外來種還是本地種[5]?；诖?，Alpert 等[6]將入侵種定義為“在空間上傳播，并對已經存在的物種產生負作用的物種”。因此，入侵種理論上可分為入侵性外來種和入侵性本土種，兩者均可蔓延并造成危害[7]。植物群落的物種組成和多樣性是決定群落性質的重要因素，體現了植物群落的結構類型、組織水平、發展階段以及生境差異[8-9]。而入侵種一旦入侵，易形成單優勢種群，改變入侵地群落的物種組成，降低物種多樣性，破壞生態系統的穩定性[10-13]。有研究表明，群落物種組成和多樣性可能會隨入侵程度的變化產生明顯的差異[14]，表現為入侵程度的不斷增加造成本地植物群落的物種多樣性明顯下降[15-16]；但也有研究發現，喜旱蓮子草(Alternanthera philoxeroides)輕度入侵時會增加本地植物群落的物種多樣性，而入侵嚴重時會降低本地植物群落物種多樣性[17]。當前，國內外關于入侵性植物對群落物種組成和多樣性的影響已有大量研究，但主要集中在入侵性外來種，對于入侵性本土植物對群落物種組成和多樣性影響的研究相對缺乏。

巴音布魯克草原位于天山山脈南坡中部，是我國第一大亞高山高寒草原，也是開都河的水源涵養地和具有代表性的原生植物資源庫，具有重要的生態地位[18]。該草原主要以紫花針茅(Stipa purpurea)和羊茅(Festuca ovina)等禾本科為建群種，但自2000 年起，甘肅馬先蒿(Pedicularis kansuensis)在巴音布魯克草原出現并大面積擴散，形成優勢群落[19]。甘肅馬先蒿是列當科馬先蒿屬一年或兩年生草本植物，為我國特有種，現主要分布于青藏高原和新疆天山地區[20]。之前由于錯誤鑒定，致使該種在新疆一直被誤認為是輪葉馬先蒿(P.verticillata)[21-22]。Sui 等[20]基于形態、解剖和遺傳數據將其確認為甘肅馬先蒿。該種花期長、結實率高、繁殖能力強，常以集群分布方式出現，可迅速蔓延，表現出極強的入侵性，是典型的入侵性本土植物[23-25]。據統計，甘肅馬先蒿在巴音布魯克草原危害面積已達2.33 ×104hm2[26]，而且每年仍以3.30 × 103hm2的速度蔓延[18]。

近年來，甘肅馬先蒿的快速蔓延導致巴音布魯克草原群落結構發生改變，紫花針茅、羊茅等一些優良牧草枯死，致使優良牧草產量急劇降低[27]，影響了草地的可持續利用[28]。關于甘肅馬先蒿對植物群落特征和多樣性的影響目前已有部分研究，如Bao 等[29]在青海省天然草地的研究發現，甘肅馬先蒿擴張對群落總蓋度無明顯影響，但改變了群落組成和結構，且顯著增加了群落的物種豐富度和多樣性指數。但艾海買江·阿吉[30]發現，隨著甘肅馬先蒿危害程度的增加，逐漸降低了植物群落物種多樣性、均勻度和豐富度。通過梳理已有研究發現當前仍不明確群落物種組成和多樣性是否會隨甘肅馬先蒿入侵程度的變化產生差異化的反應。

本研究以巴音布魯克草原入侵植物甘肅馬先蒿群落為研究對象，通過調查不同入侵程度下群落物種組成和群落特征，探討甘肅馬先蒿入侵對巴音布魯克草原植物群落物種組成和多樣性的影響，以期為巴音布魯克草原植物多樣性保護和利用提供參考和依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

巴音布魯克草原位于新疆維吾爾自治區巴音郭楞蒙古自治州和靜縣西北，天山南坡中部，地處82°27′～86°17′ E，42°18′～43°34′ N，東西長270 km，南北寬136 km，總面積為23 835 km2。海拔介于1 500～2 600 m，屬于典型高寒氣候類型，年均溫度-4.7 ℃，盆地底部冬季極為寒冷，最低溫度-48.1℃，有“冷湖”之稱；年降水量276.2 mm，年蒸發量1 022.9～1 247.5 mm。巴音布魯克草原草地類型多樣，以高寒草原、高寒草甸化草原、高寒沼澤化草甸、高寒草甸、高寒草原化草甸和山地灌叢草甸為主。本研究區域為春秋牧場，主要以紫花針茅和羊茅等禾本科為建群種，主要伴生種有甘肅馬先蒿、扁穗冰草(Agropyron cristatum)、洽草(Koeleria litvinowii)、拉普蘭棘豆(Oxytropis lapponica)、二裂委陵菜(Potentilla bifurca)、多裂委陵菜(P.multifida)和新疆假龍膽(Gentianella turkestanorum)等。

1.2 樣地設置與樣方調查

在保證地勢相對平坦、植被類型基本一致、人為干擾較少的前提下，選擇了甘肅馬先蒿在巴音布魯克草原入侵狀況較為嚴重的3 個入侵區域(圖1)。每個入侵區域依據甘肅馬先蒿的蓋度設置4 個入侵程度的樣地(圖2)，分別為未入侵(0%)、低度 入 侵(0% ＜ 蓋 度 ≤ 30%)、中 度 入 侵(30% ＜ 蓋度 ≤ 70%)、高度入侵(蓋度 ＞ 70%)，樣地間隔100 m 左右。每個樣地面積為100 m × 100 m，共12 個樣地。每個樣地設置3 個30 m × 30 m 小區，各小區之間相距50 m左右，并在每個小區設置5 個0.5 m ×0.5 m 的樣方，樣方之間相距10 m 左右，共180 個樣方。在樣方內進行群落調查、數據采集及采樣。

圖1 研究區的空間分布Figure 1 Spatial distribution of study area

圖2 甘肅馬先蒿4 個入侵程度的樣方Figure 2 Plots of four invasion classes of Pedicularis kansuensis

依據巴音布魯克草原物種的物候期特征，于2021 年7 月28 日－8 月7 日在大多數植物地上生物量達到高峰期時，進行群落調查、取樣和數據采集，調查并記錄樣方內所有的物種種類及各物種數量和蓋度。物種重要值是用于衡量不同物種在群落中占優勢地位的指標，也是確定群落中優勢種的重要依據[31]。因此，分別計算每種物種的相對密度、相對蓋度、相對頻度，得到某物種的重要值(IV)。

1.3 群落物種多樣性指數計算

選取群落物種豐富度指數(R)、Shannon-Wiener多樣性指數(H)、Simpson 優勢度指數(D)、Pielou 均勻度指數(E)和Margalef 豐富度指數(F)分析植物群落內物種多樣性，計算公式如下：

物種豐富度(R)：

式中：S為樣方內所有物種種類的數量，Pi為樣區內第i類群體的個體數與群落總個體數的比值，ni表示樣方內物種i的株數，N表示樣方內所有物種的株數。

1.4 數據分析

使用Excel 2016 計算相對密度、相對蓋度、相對頻度及重要值，采用R 語言vegan 包的diversity 函數計算每個樣方的物種豐富度指數、Shannon-Wiener多樣性指數、Simpson 優勢度指數和Pielou 均勻度指數，應用SPSS 19.0 軟件對甘肅馬先蒿群落各物種重要值和功能群(參照柳妍妍[19]對功能群的劃分，分為甘肅馬先蒿、禾本科、豆科和其他雜類草)密度和蓋度以及物種多樣性指數(物種豐富度指數R、Shannon-Wiener 多樣性指數、Simpson 優勢度指數、Pielou 均勻度指數和Margalef 豐富度指數)等指標進行單因素方差分析，基于LSD (最小顯著差數法)分析方法檢驗甘肅馬先蒿不同入侵程度下對群落特征及群落物種多樣性的影響，顯著性水平設置為P＜ 0.05。使用Origin 2018 軟件作圖，圖表中數據為平均值 ± 標準誤。

2 結果與分析

2.1 甘肅馬先蒿入侵群落物種組成特征

調查180 個樣方共記錄維管植物33 種，隸屬15 科30 屬。其中菊科7 種，占21.21%；禾本科6 種，占18.18%；龍膽科5 種，占15.15%；薔薇科3 種，占9.09%；毛茛科2 種，占6.06%；列當科、豆科、莎草科、車前科、石竹科、茜草科、報春花科、傘形科、百合科、牻牛兒苗科各1 種，均占3.03% (表1)。4 個入侵程度樣方出現頻率較高或數量較多的植物主要有甘肅馬先蒿、二裂委陵菜、多裂委陵菜、鵝絨委陵菜(Potentilla anserina)、拉普蘭棘豆、垂穗披堿草(Elymus nutans)、紫花針茅、羊茅、洽草、黑穗苔草(Carex atrata)及火絨草(Leontopodium leontopodioides)等。甘肅馬先蒿未入侵群落共記錄維管植物27 種，分14 科24 屬，未出現甘肅馬先蒿、早熟禾(Poasp.)、蓮座薊(Cirsium esculentum)、狗娃花(Aster hispidus)、風毛菊(Saussureasp.)和扁蕾(Gentianopsis barbata)；甘肅馬先蒿低度入侵群落共記錄維管植物30 種，分14 科27 屬，未出現狗娃花、斜升秦艽(Gentiana decumbens)和老鸛草(Geraniumsp.)；甘肅馬先蒿中度入侵群落共記錄維管植物30 種，分15 科27 屬，未出現早熟禾、蓮座薊和風毛菊；甘肅馬先蒿高度入侵群落共記錄維管植物30 種，分14 科26 屬，未出現早熟禾、蒲公英(Taraxacumsp.)和狗娃花。

表1 甘肅馬先蒿入侵群落的植物種類組成Table 1 Plant species composition of the Pedicularis kansuensis invasion community

2.2 甘肅馬先蒿入侵對植物群落特征的影響

本研究選擇了樣方中出現頻率較高的11 種植物，分別計算其相對密度、相對頻度、相對蓋度及重要值(表2)。隨著甘肅馬先蒿入侵程度的增加，甘肅馬先蒿相對蓋度和相對密度均顯著增加(P＜ 0.05)；與未入侵群落相比，二裂委陵菜、拉普蘭棘豆、紫花針茅和洽草相對蓋度和相對密度在入侵群落中均降低；多裂委陵菜相對密度則表現為逐漸增加。其他物種的相對蓋度和相對密度對甘肅馬先蒿不同入侵程度的反應各異，如垂穗披堿草的相對密度和相對蓋度在低度入侵群落顯著高于其他3 個群落(P＜ 0.05)；羊茅的相對密度在中度入侵群落顯著高于未入侵和高度入侵群落，但其相對蓋度在高度入侵群落顯著低于低度入侵和中度入侵群落(P＜0.05)；火絨草的相對密度和相對蓋度在高度入侵群落顯著低于其他3 個群落(P＜ 0.05)；與未入侵群落相比，鵝絨委陵菜和黑穗苔草的相對密度和相對蓋度無顯著差異(P＞ 0.05)。與未入侵群落相比，二裂委陵菜、鵝絨委陵菜、紫花針茅、羊茅、洽草和火絨草的相對頻度均表現出降低趨勢，且二裂委陵菜的相對頻度在中度和高度入侵群落顯著低于未入侵群落(P＜ 0.05)；洽草和火絨草的相對頻度在高度入侵群落顯著低于未入侵群落(P＜ 0.05)。

表2 甘肅馬先蒿入侵對植物群落物種重要值的影響Table 2 Effect of the Pedicularis kansuensis invasion on species with important value in the plant community

甘肅馬先蒿入侵對植物群落物種重要值存在較大差異(表2)。隨著甘肅馬先蒿入侵程度的增加，甘肅馬先蒿和多裂委陵菜重要值呈上升趨勢，甘肅馬先蒿重要值顯著增加，多裂委陵菜重要值在高度入侵群落顯著增加(P＜ 0.05)；與未入侵群落相比，除鵝絨委陵菜、羊茅、垂穗披堿草和黑穗苔草外其余種則表現出降低趨勢，其中二裂委陵菜、紫花針茅、洽草在入侵群落中顯著降低，拉普蘭棘豆和火絨草的重要值在高度入侵群落顯著降低(P＜ 0.05)；而鵝絨委陵菜、羊茅、垂穗披堿草和黑穗苔草的重要值與未入侵群落相比無顯著差異(P＞ 0.05)。

隨入侵程度的增加，甘肅馬先蒿的密度和蓋度在群落中的比例顯著增加(P＜ 0.05) (圖3)，與低度入侵群落相比，甘肅馬先蒿的密度和蓋度在中度入侵群落的比例分別增加了480.13%和185.67%，在高度入侵群落的比例分別增加了1168.14%和346.70%；豆科的密度和蓋度在群落中的比例呈下降趨勢，在中度入侵和高度入侵群落顯著低于未入侵和低度入侵群落(P＜ 0.05)；禾本科的密度在群落中的比例呈先上升后下降趨勢，在中度入侵和高度入侵群落顯著低于未入侵和低度入侵群落，而禾本科的蓋度在群落中的比例隨甘肅馬先蒿入侵程度的增加而顯著降低(P＜ 0.05)；其他雜類草的密度和蓋度在不同入侵程度中的比例無顯著差異(P＞ 0.05)。

圖3 不同入侵程度下甘肅馬先蒿群落功能群密度及蓋度比例Figure 3 Functional group density and coverage ratio of Pedicularis kansuensis communities under different invasion classes

2.3 甘肅馬先蒿入侵對植物群落物種多樣性的影響

隨著甘肅馬先蒿入侵程度的增加，物種豐富度R和 Margalef 豐富度指數呈先上升后下降趨勢(圖4)，甘肅馬先蒿高度入侵群落中物種豐富度R與Margalef 豐富度指數顯著低于未入侵、低度入侵和中度入侵群落(P＜ 0.05)；Shannon-Wiener 多樣性指數、Simpson 優勢度指數和Pielou 均勻度指數均隨甘肅馬先蒿入侵程度增加呈先下降后上升再下降趨勢(圖4)，且低度入侵和高度入侵群落中這3 個指數均顯著低于未入侵和中度入侵(P＜ 0.05)；此外，甘肅馬先蒿在中度入侵群落中的物種豐富度R、Shannon-Wiener 多樣性指數、Simpson 優勢度指數、Pielou 均勻度指數和Margalef 豐富度指數值最大，分別為12.09、2.07、0.83、0.84 和2.07。

圖4 甘肅馬先蒿入侵對植物群落物種多樣性的影響Figure 4 Effect of the Pedicularis kansuensis invasion on species diversity of the plant community

3 討論與結論

物種組成是植物群落的重要特征，也是研究植物群落演替的基礎，優勢物種的變化更是群落特征的重要標志[32-33]。4 種入侵程度的群落具有類似的生境，但群落中出現的物種數和屬數之間都存在差異，且未入侵群落的物種種類與其他入侵群落也有所不同，表明甘肅馬先蒿入侵會引起群落物種組成的改變。本研究結果與已有研究中發現的外來植物入侵導致入侵地物種種類數量減少相悖[34-36]，可能是因為甘肅馬先蒿在入侵過程中，禾本科等牧草比例降低，生態位空出，為其他物種提供機會在此定居[29,37]，進而導致入侵地植物種類增加。

本研究發現隨著入侵程度的增加，甘肅馬先蒿的重要值顯著增加，且在中度入侵和高度入侵群落中明顯高于其他物種。而物種重要值越大，表明其在群落中的影響越大[38]，說明甘肅馬先蒿在群落中的影響增大，成為了中度和高度入侵植物群落中的優勢物種。與未入侵群落相比，二裂委陵菜、紫花針茅、洽草和拉普蘭棘豆的重要值則表現為逐漸降低，且在實地調查中發現甘肅馬先蒿株高普遍高于群落中的植物，因此，這可能是甘肅馬先蒿在高度和密度的優勢影響了上述植物對光照資源的捕獲[39-40]，對這些植物的生長和分布具有一定抑制作用，降低了它們在群落中的優勢地位。此外，少數植物的重要值隨著入侵程度的增加而增加(如多裂委陵菜)或無明顯差異(如鵝絨委陵菜、羊茅、垂穗披堿草、黑穗苔草等)，可能是因為甘肅馬先蒿入侵可調節群落中各物種的競爭平衡能力，抑制了本地群落原來優勢種(如紫花針茅)的競爭能力，為這些植物提供了生長繁殖的空間[41]。

已有研究表明密度主要通過影響鄰近植物間器官對資源的競爭強度來調節資源分配，密度變化會導致植物對空間與資源發生競爭[40,42]。本研究發現甘肅馬先蒿入侵對植物群落中不同功能群的密度和蓋度均產生了影響。隨入侵程度的增加，群落中禾本科的密度在群落中的比例呈先上升后下降趨勢，低度入侵群落中密度最高。其原因可能是禾本科植物具有強大的分蘗能力，在低度入侵時，為抵制甘肅馬先蒿的入侵，通過迅速擴大密度與甘肅馬先蒿爭奪有限的空間與資源[43]。中度、高度入侵群落中大量的甘肅馬先蒿通過根部吸器從禾本科和豆科身上獲取其生長所需的營養物質，導致豆科和禾本科植物可利用資源減少，生長受到限制，故禾本科和豆科的密度和蓋度在中度和高度入侵群落中的比例顯著降低[44-45]。

入侵植物對入侵地植物群落的物種多樣性帶來了較大程度的影響，如Cordero 等[16]研究發現，隨著荊豆(Ulex europaeus)入侵蓋度的增加，入侵地物種多樣性明顯下降；柳曉燕等[14]發現本地植物群落物種豐富度和Shannon-Wiener 多樣性指數隨著豚草(Ambrosia artemisiifolia)入侵程度的增加呈先上升后下降趨勢；Wang 等[46]研究表明，加拿大一枝黃花(Solidago canadensis)中度和重度入侵下植物群落物種多樣性顯著降低；這些結果表明入侵植物對植物群落物種多樣性的影響會因入侵程度而產生不同影響。本研究結果發現低度入侵顯著降低Shannon-Wiener 多樣性指數、Simpson 優勢度指數和Pielou均勻度指數，推測是甘肅馬先蒿入侵后，破壞了群落中的平衡關系，致使群落產生空余生態位[47-48]，在甘肅馬先蒿個體數量增加的同時，入侵地物種總種數有所增加，但整體上其他物種的個體數量卻有所下降，且并非每一個樣方中物種種類都增加，致使上述3 個指數表現為降低。同時，本研究中物種豐富度、Shannon-Wiener 多樣性指數、Simpson 優勢度指數、Pielou 均勻度指數和Margalef 豐富度指數在中度入侵群落中值最大；但在高度入侵群落顯著降低物種多樣性，這與加拿大一枝黃花高度入侵顯著降低本地植物群落物種多樣性的研究結果相符[49]?？赡苁且驗楦拭C馬先蒿可塑性強，具有較強的環境適應能力，使其快速建群成為優勢種，有利于群落中物種多樣性的提高[19,50]；但隨著入侵程度進一步增加，甘肅馬先蒿對群落中有限的資源大肆掠奪，通過種間競爭、釋放化感物質等途徑排擠群落中其他植物，降低植物群落的物種多樣性[51-53]。

當前，植物入侵已成為威脅群落中生物多樣性的重要問題，掌握入侵性植物成功入侵的機制是有效控制其入侵和擴散的前提[14,54]。然而入侵性植物成功入侵是多因素相互作用的結果，難以簡單的用一種入侵的假說來解釋生物入侵現象，往往需要綜合考慮多種理論假說共同解釋[55]?！靶律鷳B位假說”認為入侵種可以更好地占據由于環境變化和人類活動所形成的新生態位，進而實現入侵[56]。近年來，過度放牧改變了巴音布魯克草原的環境條件，使部分當地物種生長受到抑制，形成了新生態位，而甘肅馬先蒿憑借自身優勢可快速適應環境變化，并占領這些新的生態位，成功入侵。而“增強競爭力假說”和“新武器假說”的協同作用可以使入侵植物在入侵地的化感作用和競爭能力同時增加，共同促進植物的入侵，從而減少入侵地的植物群落多樣性[57-58]。甘肅馬先蒿定殖成功后，通過半寄生特性，常寄生在禾本科和豆科植物根部并攝取其光合作用產物，提高對環境變化的適應能力[44]；加之在調查中發現其株高普遍高于群落中其他植物，這提高了甘肅馬先蒿與當地植物競爭營養物質和光資源的優勢，使其大量生長，從而限制當地植物的生長，降低了群落的物種多樣性。同時，已有研究發現甘肅馬先蒿水浸液對競爭植物的種子萌發和幼苗生長有明顯抑制作用[59-60]，表明甘肅馬先蒿釋放的化感物質使當地植株的生長受到了抑制，使甘肅馬先蒿具有更高的競爭能力，有利于其自身的生長，進而加劇甘肅馬先蒿的擴張，減少當地植物群落物種多樣性，最終使甘肅馬先蒿形成單一優勢群落。

綜上所述，甘肅馬先蒿入侵對群落物種組成和多樣性的影響存在差異。入侵性本土植物甘肅馬先蒿入侵和快速擴張改變了植物群落結構和組成。隨著入侵程度的增加，當地植物的生長受到抑制，促使甘肅馬先蒿逐漸成為群落中的優勢種，并在高度入侵群落中顯著降低了植物物種多樣性。因此，需加強對甘肅馬先蒿的生態監測，加大防除力度，以遏制其進一步入侵和擴張。本研究結果可為巴音布魯克草原的生物多樣性保護提供參考，但本研究僅對甘肅馬先蒿入侵對群落組成和多樣性的影響進行調查和研究，并未涉及不同入侵程度下甘肅馬先蒿及群落中其他植物是否在功能性狀上也會產生差異化的響應。未來還需要加強相關研究以便更好地揭示入侵性本土植物甘肅馬先蒿的入侵機制，為研究同類型的入侵性物種提供借鑒。