高寒草甸功能群組成及營養品質對不同放牧強度的響應

張正義，胡 逸，張振豪，苗百嶺，侯扶江，程云湘, 4

（1.內蒙古大學生態與環境學院, 內蒙古 呼和浩特 010021；2.內蒙古自治區氣象科學研究所, 內蒙古 呼和浩特 010000；3.蘭州大學草地農業科技學院 / 蘭州大學草地農業生態系統國家重點實驗室, 甘肅 蘭州 730020；4.蒙古高原生態學與資源利用教育部重點實驗室, 內蒙古 呼和浩特 010021）

青藏高原的高寒草甸承載了高原畜牧生產主要資源供給，也是全國生態系統類型和植物多樣性保留相對完好的一塊凈土[1-2]。溫室效應、人類活動等因素誘發了草地沙化、斑塊化、鹽漬化以及外來種入侵等問題，這些問題會影響草地生態系統的生物多樣性以及生態系統服務與功能，導致部分高寒草甸地區退化[3]。因此，探究合理的牦牛放牧強度對恢復草地生產力和物種多樣性，以及群落功能群組成和牧草營養品質隨牦牛放牧的變化規律，進而揭示放牧草地的退化機制具有重要意義。

適度放牧對草地植物生長和群落物種多樣性有一定的促進作用，使得草地群落處于較穩定狀態，確保草地生態系統可持續發展[4-5]。而過度放牧造成地上生物量顯著下降，群落高度及物種多樣性下降，物種結構趨簡單化，使群落主要植物種功能群原本穩態的優勢地位被雜類草替代，使草地種群的生境遭到破壞[6-7]。秦潔等[8]發現，在內蒙古不同草地類型中羊草(Leymus chinensis)的生物量會隨著放牧強度的增加而減少。衛智軍等[9]的研究指出重度放牧會導致草地質量降低。段敏杰等[10]對西藏那曲地區紫花針茅(Stipa purpurea)草原的研究也證明了高強度的放牧行為會降低群落蓋度及地上生物量。但從放牧對植物營養影響的角度考慮，Bai 等[11]和Sch?nbachp 等[12]的研究卻發現放牧活動能夠使牧草的部分營養價值增加。

不同的研究發現，相比于物種多樣性，功能多樣性可以更好地揭示生態系統的多功能性[13-14]。將植物按照相似的屬種關系和生長特性劃分為不同的功能群類型，劃分后的功能群將更有利于從大尺度上揭示放牧對草地群落結構的影響。同一功能群的物種在植物生長階段和所含營養成分具有高度的相似性，而由于草地生產力和結構的變化最終會體現在營養成分和各功能群占比的變化上，這同樣將有助于揭示放牧活動中家畜不同的采食方式和偏食性對草地群落結構和草地生產力的影響[15]。本研究主要集中在高寒草甸植物群落特征，功能群成分變化，牧草營養品質及其在不同強度放牧干擾條件下的相互關系，以反映群落在放牧干擾下的變化過程，分析放牧活動對植物群落的影響，深化對放牧干擾下的草地功能群演替過程的理解。

1 材料與方法

1.1 研究區概括

該研究在甘南藏族自治州瑪曲縣阿孜畜牧科技示范園區進行，平均海拔3 500 m，年平均氣溫1.2 ℃，年均降水量620 mm (圖1)。植被類型為典型高寒草甸和高寒灌叢草甸，植被于每年5 月開始返青，8 月達生長期旺季，9 月下旬逐漸枯黃。土壤類型為亞高山草甸土。主要以青藏苔草(Carex moorcroftii)、棘豆(Oxytropis)、高山嵩草(Kobresia pygmaea)、莓葉委陵菜(Potentilla fragarioides)和垂穗披堿草(Elymus nutans)為主。

圖1 2016－2017 年研究區月均溫和降水量Figure 1 Average monthly moderate precipitation in the study area from 2016 to 2017

1.2 試驗設計

2016 年6 月，在研究區附近選取利用情況相似、植被較為均一的3 戶牧場作為試驗樣地。以每家牦牛數量、牧場放牧面積，結合牦牛在放牧時行走范圍距離棚圈的遠近，畜圈為中心向外輻射大約250、500、1 000 m，將每家牧場劃分出3 個不同的放牧強度區域，牧場圍欄為邊界，分別定義為重度放牧牧區、中度放牧區、輕度放牧區[16](表1)。相對放牧強度 = 牦牛存欄數/不同放牧強度區域面積，按照1 牦牛 = 5 個標準羊單位進行換算。以圍封4 年的禁牧區作為對照。于2016 年和2017 年的6 月－9 月進行植被調查及土壤樣品收集。在每個放牧區及對照區分別隨機放置4 個0.5 m × 0.5 m 的樣方進行群落調查。將樣地內數量占比高的物種按照通用的草地植物群落功能群和經典的林奈生物學分類法[17]劃分為7 個主要功能群：禾本科、莎草科、豆科、菊科、薔薇科、毛茛科和其他雜類草。

1.3 群落調查和樣品采集

記錄每個樣方內出現物種名稱、物種數量、物種蓋度、植株高度和生長期信息等。在植物調查結束后刈割收獲地上生物量編號并帶回實驗室。在刈割后的樣地隨機選取4 個點，用直徑5 cm 的土鉆采集0－20 cm 表層土樣測土壤鮮重，過篩分選出植物根系并去除礫石，對篩選的植物根系水洗、烘干，稱量地下生物量數據。收獲的植物地上部分經過烘干粉碎后用于植物營養指標的測定。

1.4 測定指標與方法

采用全自動凱氏定氮法測定粗蛋白(crude protein，CP)含量；采用AnkomXT 15i 全自動脂肪儀測定粗脂肪(ether extract，EE)含量；采用Ankom A200i 全自動纖維分析儀測定中性洗滌纖維(neutral detergentfiber，NDF)和酸性洗滌纖維(aciddetergent fibre，ADF)含量；采用灼燒灰化法(550 ℃馬弗爐)測定粗灰分(Ash)含量[18]。

根據物種數目、物種的重要值，用以下公式計算群落多樣性。

Margalef 豐富度指數：Ma=(S-1)/lnS。

式中：S為每個樣方出現的總物種數，N為樣方內的全部植株數量總和。Pi為樣方內的第i種類群占整個群落的相對重要值。

1.5 數據分析

使用Excel 2010、SPSS 24.0 分析軟件對不同放牧強度下的3 家牧戶的地上生物量(aboveground biomass，AGB)、地 下 生 物 量(belowground biomass，BGB)、多樣性指數、均勻度指數、豐富度指數及各牧草營養指標進行單因素ANOVA 模型分析；并對牧戶Ⅰ、牧戶Ⅱ、牧戶Ⅲ內不同放牧強度下的植被情況，采用LSD 檢驗方法進行各處理間的多重比較。使用Origin 2021、BioRender 等軟件繪制相關圖表。

2 結果與分析

2.1 牦牛放牧強度對草地生產力的影響

牦牛放牧強度不同時，高寒草甸植被生物量變化有顯著影響(圖2)。結果表明，2016 年、2017 年兩年間的變化趨勢相對一致，牦牛放牧干擾對草地生產力(總生物量)有顯著影響(P＜ 0.05)。隨放牧強度增大，地上生物量呈現顯著降低的變化趨勢，其中可食部分顯著遞減，不可食部分也呈遞減趨勢，除輕牧和中牧處理間無顯著差異外，對照、輕牧及重牧間不可食部分差異顯著。2016 年對照區地上生物量顯著高于其他放牧處理組，約404.98 g·m-2，可食部分約284.45 g·m-2，不可食部分約120.53 g·m-2。地下生物量隨放牧強度增加呈單峰變化，輕牧處理最高，顯著高于對照組和重牧組。

圖2 2016 和2017 年牦牛不同活動強度對群落生物量的影響Figure 2 Effects of yak activity intensity on community biomass in 2016 and 2017

2.2 放牧強度對植物群落多樣性的影響

放牧強度與物種多樣性之間存在較強的相關性(表2)。2016 年群落多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數隨著放牧強度的增大呈現先上升后下降的變化趨勢，即3 組放牧處理下，中牧的多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數均高于輕牧和重牧；2017 年對照區域3 種指數顯著高于3 組放牧處理。在放牧干擾下，2016 年與2017 年兩年之間的植被多樣性變化趨勢也相對一致，并且與植被生物量的變化趨勢略有不同，均以中牧處理的多樣性最高。這可能說明中等放牧強度更利于維持群落較高的物種多樣性和豐富度，而長期或過度的放牧干擾將會對物種多樣性產生消極影響。

表2 2016 年和 2017 年牦?；顒訌姸葘χ参锒鄻有杂绊慣able 2 Effects of grazing intensity on plant diversity in 2016 and 2017

2.3 放牧強度對牧草營養品質的影響

放牧干擾與牧草營養品質之間有顯著相關關系，但不同牧草營養指標對放牧干擾的響應情況不同(圖3)。不同放牧強度下高寒草甸植被群落的粗蛋白、粗灰分含量存在差異，兩者均隨放牧強度的增加有增長的趨勢；粗脂肪含量各放牧強度間無顯著差異。中性洗滌纖維在2016 年隨放牧強度增加呈先增長后下降的趨勢， 而在2017 年則呈連續下降趨勢；酸性洗滌纖維含量在2016 年在不同放牧強度間差異不顯著，但在2017 年各放牧強度顯著低于對照。

圖3 2016 和 2017 放牧強度對牧草營養品質的影響Figure 3 Effects of grazing intensity on nutrient quality of herbage in 2016 and 2017

2.4 放牧強度對高寒草甸群落功能群比例影響

植被功能群組成的分析結果可知，在放牧條件下，3 家牧場的禾本科植物比例總體均低于對照組(圖4)，但莎草科植物比例總體高于對照組，并且整體上禾本科植物與莎草科植物在兩年內均呈現此消彼長的狀態，且變化幅度與放牧強度的變化存在明顯的關聯；豆科植物比例占群落體量較小，且在放牧干擾下豆科比例總體呈下降趨勢，占比均低于對照組；除2017 年牧場Ⅲ以外，菊科植物的比例在3 家牧場兩年的放牧梯度上都隨放牧強度的增加而呈現先增長后降低的趨勢；此外，3 家牧場的薔薇科植物在放牧干擾下的比例均高于對照組，并隨著放牧強度的增加，薔薇科植物比例也有所增加；在牧場Ⅰ、牧場Ⅱ樣地內，毛茛科植物比例均高于對照組，且隨放牧強度的增加呈下降趨勢。

圖4 放牧強度對植被功能群組成的影響Figure 4 Effects of grazing intensity on composition of vegetation functional groups

2.5 功能群比例與牧草營養品質的關系

相關性分析發現，高寒草甸牧草粗蛋白含量含量與禾本科及薔薇科植物在群落內占比呈極顯著正相關關系(P＜ 0.01) (圖5)，而與毛茛科、菊科及豆科植物在群落中占比呈顯著負相關關系；中性洗滌纖維含量與莎草科植物功能區占比呈顯著正相關關系，而酸性洗滌纖維含量則與毛茛科植物占比呈極顯著正相關關系。此外，粗灰分含量與菊科和毛茛科植物功能群占比呈極顯著負相關關系，與薔薇科植物占比呈顯著正相關關系。

圖5 功能群比例與牧草營養品質Figure 5 Proportion of functional groups and nutrient quality of herbage

3 討論

3.1 不同放牧強度干擾下甘南高寒草甸植被生物量與群落特征的變化

放牧行為是天然草地最主要、最直接的利用方式，牦牛的選擇性采食會選擇適口性好的牧草，通過采食直接使植被群落的生物量和多樣性組成發生改變。李永宏[19]的研究表明，在擁有相似的氣候條件下，植被群落結構主要由放牧所主導。群落各指標參數在放牧的干擾下進行變化，群落的變化情況也隨之體現[20]。本研究結果表明，放牧會顯著降低群落地上生物量，但增加了地下生物量，這可能是因為長時間牦牛采食及行走踐踏導致植物地上的營養器官生長發育受限，采食導致葉面積指數減少，進而引發植物的再生率下降；家畜踐踏對植物地下根系比地上部分影響大，但家畜采食對植物地下根系影響相對較小，被家畜干擾的植物可通過自身分配營養物質來增加地下根系生物量，這一過程在一定程度上可抵御家畜行為活動對草地帶來直接的干擾脅迫[21]。另外，由于禾本科、莎草科植物易被牦牛采食，且牦牛通過高強度的選擇性采食直接導致禾本科、莎草科等優質牧草的株高冠幅降低、地上生物量減少的同時，諸如鵝絨委陵菜(Argentina anserina)等不被家畜喜食的薔薇科植物獲得生長空間進而迅速生長繁衍，且隨著數量增多占群落重要值變大，導致優良牧草在群落中的優勢地位逐漸被取代，導致草地質量下降[22-24]。同樣，牦牛采食后殘留和新生的植物葉片也因自身的株高降低，使影響其生長發育的遮蔽物減少，直接暴露在陽光下的葉片更多，光合作用能力增強；且對根系在土壤中的垂直分布在一定程度上有所促進作用。

一般來說，植物地下生物量的變化可以體現植物對極端環境的適應特征，也是植被通過根系吸收營養物質并轉化固定的重要體現[25]。本研究結果顯示，有放牧干擾的樣地地下生物量相比于禁牧樣地均有增加，但增量隨著放牧強度變大而逐漸降低，結合地上生物量隨放牧強度增加而出現的減少，這可能說明放牧使群落的總生物量逐漸減少且逐漸向地下轉移。隨著牦牛放牧活動強度的增加，試驗地植物地上生物量和群落的物種豐富度總體呈下降趨勢。除家畜采食和踐踏等行為可以直接作用于草地外，也與高度封閉的牧場中，長期進行牦牛的重度放牧行為有關，以至于高頻率的采食消耗了牧場草地表層土壤覆蓋物，導致土壤緊實度上升并喪失原有土壤透水性，不利于土壤吸收表層匯積的降水，使水分向下滲透受阻。再加上試驗地海拔高、高原熱輻射量強、草甸蒸發量大，也與區域性的物質能量的吸收轉化速率不同等間接的因素有關，造成草地植物群落生產力和物種豐富度的下降，前人的研究同樣佐證了這一點[4-5,26]。

物種多樣性是研究草地生態系統結構與功能的關鍵因子，多樣性指數是物種水平上多樣性程度與異質性程度的度量[27]。家畜通過采食、踩踏、排泄等行為對植物進行干擾，可以間接促進植物種子的傳播，群落組成進而發生變化。植被群落特征對放牧響應顯著，但物種多樣性對不同強度的放牧干擾響應程度不同。本研究結果顯示，中等放牧強度下的甘南高寒草甸有著較高的多樣性、均勻度、優勢度和豐富度，群落的多樣性指數隨放牧強度的增大呈現先升高后降低的趨勢，這與王煒琛[28]在呼倫貝爾草甸草原的放牧研究結果一致，同時符合中度干擾假說[29]。適度放牧在一定程度上可以保持草地生態系統功能，過度放牧則可能減少家畜喜食牧草數量，導致雜類草獲得更多生存空間，進而植被群落發生退化。在以牦牛為單一畜種放牧的牧場，這種對植被群落的影響表現的更為顯著。這是由于在適度的放牧干擾下，家畜對群落中優勢植物的采食抑制了其競爭力，讓弱勢植物有了更多生存機會，增加了群落結構的復雜性，從而使得群落多樣性上升[30]。同時，考慮不同的牧場地形，牦牛的活動路徑、飲水點和畜圈差異化的設置也會影響牦牛采食和踐踏時間，導致不同強度的活動行為，從而直接地影響植物群落的物種組成。從輕牧到中牧，再到重牧的植被優勢度指數呈現先增高后降低的變化趨勢的原因，除以上中度干擾假說之外，也可能是由于植被群落在牧場內的空間異質性分布，或者草地的補償性生長在輕度放牧干擾下有著更高的效能，導致優勢種生物量增加，而非優勢種減少。生長季的降水和積溫也存在著差異，這點也不能排除。

3.2 不同放牧強度干擾下植物群落功能群與牧草營養品質的變化

家畜對草地的利用程度由放牧強度的大小所決定，各植物功能群也由此發生變化[31]。群落物種組合平衡性表現可以在植物功能群組成上體現[32]，牧場內適口性較好、家畜喜食的植物優先被選擇采食，家畜行走活動也對草地踩踏，這一系列家畜的行為則會擾動草地原有的平衡。因此，隨著家畜采食和行走等行為活動的增強，優勢種植物優先被采食并衍生其他植物，致其在群落中的地位逐漸下降[33]。有研究發現，家畜對植物的選擇性采食僅發生在物種尺度上，并且群落的功能群組成和分布也直接受家畜的選擇性采食的強度所影響[34-35]。本研究中放牧對植物功能群的影響表現為，隨著放牧強度增加，優質牧草(禾本科和莎草科植物)占群落比例變化幅度明顯，其中，禾本科植物和原有優勢物種占比逐漸降低，莎草科與禾本科植物之間呈此消彼長的趨勢。

高寒草甸上過度放牧使群落內不同功能群的比例發生變化，例如禾本科所占比例降低，莎草科及毒害雜草類所占比例增加[9,36]。本研究結果顯示，隨著放牧強度的增加，牦牛對植物的采食加強，群落中垂枝早熟禾(Poa szechuensis)、禾葉嵩草(Carex hughii)等牦牛喜食、適口性較好的植物被大量采食，寸草苔(Carex duriuscula)等低矮的莎草科植物增加生存機會、獲得生長空間，植物功能群由此也發生變化，該結果與閆瑞瑞等[37]和楊思維等[38]的研究結果一致。其中，薔薇科植物具有強大的根系系統且地上部分更耐踐踏，由于放牧使優質牧草大量被牦牛采食，在競爭植物減少和牦牛踩踏的促使下，薔薇科植物得到快速繁殖發育，所以，隨著放牧強度的增大，薔薇科植物在群落內占比有所增加。同時，由于家畜采食的植物大多以禾本科植物為主，導致禾本科植物株高、冠幅和數量下降進而優勢地位降低，使得雜類草有更多繁衍空間，所以在本研究中，禾本科植物與雜類草的功能群占比會呈現此消彼長的關系，該結果與姜林等[39]在若爾蓋區域的高寒草甸研究結果一致。此外研究表明，牛采食端和消化端的生理結構更適宜攝入纖維含量比較高的牧草種類[40]，但重度放牧樣地面積相對較小，而樣地內過多的牦牛數量導致了大量禾本科和其他纖維含量較高的植物被糞便和尿液所污染，同時家畜又對被糞尿污染的植物拒絕取食[41]，這一原因可能促使了2017 年牧戶Ⅱ、牧戶Ⅲ的重度放牧樣地出現禾本科牧草隨放牧強度增大而增加的趨勢。

隨著放牧強度的增加，牧草中粗蛋白和粗灰分含量呈上升趨勢，這與Bai 等[11]、Sch?nbachp 等[12]以及王艷芬和汪詩平[42]的研究結果一致，他們研究發現重度放牧會使草地牧草中的蛋白質含量增高。出現這種現象的主要原因是牧草的養分含量與其不同的生長階段有密切的關系。重度放牧樣地內的牧草被牦牛采食后，該區域內會新生許多的嫩草，而嫩草的粗蛋白含量相對較高，且重度放牧區域內的枯落物較少，所以重度放牧區域內植被的粗蛋白含量較高。輕牧或禁牧的情況下則與之相反，輕牧和禁牧樣地內地上分布大量粗老組織，故牧草粗蛋白含量較低。其次，由于放牧強度的增加，土壤容重增高，群落地上生物量被牦牛大量采食，樣地內養分被現有植被大量汲取，使得植被營養含量相對較高。

放牧導致禾本科、莎草科、菊科、薔薇科和毛茛科植物功能群優勢種的營養價值的季節性變化，這可能是由于放牧延遲了牧草的成熟和木質化的過程[43]。禁牧下植物的酸性洗滌纖維和中性洗滌纖維含量顯著高于放牧處理的樣地，這表明牧草的中性洗滌纖維含量對放牧存在著明顯的響應。另外，已有研究表明牧草營養品質對家畜采食量也有影響。其中牧草中性洗滌纖維的含量對家畜采食起一定的制約作用，主要表現在牧草中性洗滌纖維含量高會增加消化過程所需的時間，提高牦牛飽腹感進而降低家畜采食頻度和強度[44-46]。并且本研究結果表明，莎草科植物在群落內的占比與中性洗滌纖維含量呈顯著正相關關系，這可能是中性洗滌纖維變化主要基于兩個因素，其一是功能群因家畜采食脅迫而使群落組成成分發生變化，導致粗纖維含量高的物種分布有所擴散，其次是放牧干擾使植被群落各種不同功能群所占比重發生變化。

4 結論與展望

牦牛放牧對青藏高原東麓甘南高寒草甸植被群落地上與地下生物量、群落結構特征、牧草營養品質和功能群組成均有顯著影響。輕度和中度放牧可以適當提高植被地下生物量和群落多樣性。高強度放牧干擾會降低高寒草甸生產力及減少群落物種組成種類，使群落多樣性降低。但放牧潛在促進地下根系年季生長，生物量通過地上轉移向地下，某種程度上維持著高寒草甸總生產力的相對平衡。禾本科和莎草科為主的優勢牧草及其他家畜喜食的植物在群落中占比隨放牧強度的增加而逐漸變小。放牧行為提高了牧草中粗蛋白和粗灰分含量，即植被群落的功能群組成密切影響著牧草的營養品質。

綜上，如若在牧草不同的生長季，再結合當季的水熱條件，適當地控制放牧牦牛的數量，將有利于植被群落結構和功能的穩定性，并一定程度上促進植物的補償性生長，同時改善牧草的營養品質，也同樣有利于滿足牦牛的營養與能量需求(圖6)。因此，在長期以牦牛放牧為主的高寒草甸，通過調整牦牛的數量及其活動范圍，合理地規劃牦牛的放牧活動，對維持草地生態系統的健康與可持續發展十分重要。

圖6 牦?；顒訉Ω吆莸橛绊懜拍顖DFigure 6 Concept map of yak activity on meadow