蚜蟲翅型分化的影響因素及其發生機制

何衍彪 李意成 張敏 李佳 劉建宏 劉秀 金晨鐘

摘 ?要：翅多型現象在昆蟲中廣泛存在，比如蚜蟲有有翅蚜和無翅蚜，無翅蚜無翅不能飛行。翅型分化是蚜蟲對不良生態環境的適應策略。有翅蚜能飛行，使其逃離不良環境并找到新的棲息地;而無翅蚜繁殖周期短、繁殖量大，有助于維持一定的種群數量。影響蚜蟲翅發育的因素有遺傳因素和環境因素，由環境因素決定的翅的多型現象被稱為翅的非遺傳多型性。本文就蚜蟲翅型分化的生態學意義、影響因素，以及蚜蟲翅型分化的生理和分子機制進行了綜述。關于影響蚜蟲翅型分化的遺傳因素的研究較少，部分研究發現豌豆蚜翅型由X染色體上的一對等位基因所控制。更多的研究表明蚜蟲翅型分化受環境因素影響，影響蚜蟲翅型分化的環境因素有光周期、溫度、種群密度、共生微生物、天敵、殺蟲劑及抗生素等，事實上這些環境因素往往不是單方面存在的。保幼激素、蛻皮激素等外源激素會影響包括蚜蟲在內昆蟲的翅型分化，蚜蟲的擁擠效應最終可能也是通過激素調控發揮作用。外源激素可以作用于出生后的低齡若蟲也可作用于預產期的成蟲，比如給豆蚜中齡若蚜施加保幼激素處理后，會出現超齡若蟲，而不是無翅蚜。相反，反-β-法尼烯（EBF）的刺激會誘導有翅蚜后代的產生。另有研究發現，上一代豌豆蚜注射蛻皮激素可以減少有翅后代數量，而通過RNA干擾（RNA interference， RNAi）EcR受體或施加EcR抑制物也會導致后代有翅個體增加。蚜蟲翅型分化分子機制的研究起始于對同一基因型蚜蟲有翅、無翅成蟲個體的差異表達基因或差異表達蛋白。

關鍵詞：蚜蟲;翅型分化;非遺傳多型性;環境因素;生態適應

中圖分類號：S432 ? ? ?文獻標識碼：A

Abstract： Wing polymorphism is commonly observed in insects， for the sake of example， there are winged morph and wingless morph in aphids， the wingless morph lacks wings and is called apterous morph. Be of wings， the alate aphids can fly， successfully escape from wicked environment and find new habitat. Besides， the short reproduction cycle and large reproduction of apterous aphid are helpful to maintain a certain population. For aphid， wing dimorphism is an adaptive strategy in response to wicked environment. Both genetic and environmental factors are usually considered to affect the developmental outcomes of insect wing morphs. The wing polymorphism mainly affected by environment is called polyphenism. In this review， the ecological adaptive significance， influencing factors on determination of wing form， physiological and molecular mechanism of wing polymorphism were summarized. There are a few researches about wing dimorphism of Aphid， which partially confirmed that the wing type of pea aphid is controlled by an allele on the X chromosome. More researches identified that the environmental factors， including photoperiod， temperature， population density， symbiotic microorganisms， natural enemy， pesticides and antibiotics， may play an important role in this dimorphism. But in fact， these environmental factors often do not exist unilaterally. Juvenile hormone， ecdysone and other exogenous hormones are believed have interference effect on wing dimorphism. The appearance of crowding effect is probably resulted from the role of exogenous hormones.These factors may act prenatally， postnatally or both， depending on the species. For example， the middle instar nymphs treated by juvenile hormone probably develop to be supernumerary larva， not to be wingless adults. On the contrary， （E）-β-farnesene induced more winged morph offspring. Previous experimental injections of ecdysone or its analog resulted in a decreased production of winged offspring of Acyrthosiphon pisum. Furthermore， interfering with ecdysone signaling using an ecdysone receptor antagonist or knocking down the ecdysone receptor gene with RNAi resulted in an increased production of winged offspring. Molecular mechanism of wing type differentiation of aphids starts from the expressed differential genes or proteins of winged and wingless aphid of the same genotype.

Keywords： aphids; wing dimorphism; polyphenism; environmental factor; ecological adaptation

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2021.12.005

蚜蟲隸屬于半翅目（Hemiptera）蚜總科（Aphidoidea），除了刺吸寄主植物汁液影響植株長勢外，在取食過程中還能傳播植物病毒，是農業生產中的一類重要害蟲。蚜蟲不同世代可能會具有不同的生殖方式和生活習性，即孤雌生殖世代與兩性世代交替，在世代交替的同時出現了翅型分化現象[1]。在適宜的環境生境下，蚜蟲通常是以無翅蚜進行孤雌生殖;在種群密度過大、營養條件惡化或受到天敵昆蟲威脅等各種環境因子刺激時，若蚜則可以變成有翅蚜，或者母體產下有翅蚜后代[2]。蚜蟲在孤雌生殖世代，無翅型的形態較為常見[2]。在兩種翅型的蚜蟲中，無翅蚜通常都具有較強的生殖功能，而有翅蚜可以進行長距離遷飛，因此蚜蟲的翅型分化現象巧妙地平衡了繁殖與遷飛之間的矛盾[2-4]。

有些昆蟲的翅型由遺傳學機制所控制，稱為“多型現象”;有些由生存的環境因素決定，稱為“非遺傳多型性”[5]。具有相同基因型的生物由于環境條件不同而表現出兩種或兩種以上不同的表型，比如長翅和短翅，這種由環境因素決定的翅的多型現象被稱為翅的非遺傳多型性[6]。對昆蟲翅多型現象的研究，不只是對翅多型性的機能及其進化的解釋，同時對昆蟲生活史的進化、種群內多型性維持機制等問題的解釋，以及通過翅型人為調控控制害蟲的遷移擴散等都具重要意義[7]。本文主要就影響蚜蟲翅型分化的因素及其生理機理、分子機制以及翅型分化的生態意義進行了綜述。

1 ?蚜蟲翅型分化的生態學意義

非遺傳多型性是昆蟲面對不同生態環境的一種適應策略，即采取不同的表型以更好地去適應已發生或即將發生的環境變化，如種群密度過大可能導致的營養物質缺乏等“可預見的不可預知的”環境惡化[6]。當經歷或遇見光周期變短、食物資源短缺等不利環境條件時，為了在有限的資源條件下維持一定的種群數量，蚜蟲通常會主動調整子代中有翅蚜的比例。

昆蟲之所以可以飛行，是因為它們具有發達的翅和飛行肌，但是飛行肌的形成、維持及飛行行為均需要消耗一定能量。在一些翅多型的昆蟲種類中，短翅型個體產卵前期時間短、產卵量大，這種生殖優勢得益于它們沒有飛行器官、不需飛行所節約的能量[7]。長翅型昆蟲由于具飛行能力，當生境中蟲口密度過大或環境不適宜時可進行長距離遷移，以尋找新的適宜的棲息地，這對于擴大種群分布、提高存活率顯然都是有益的;而短翅型個體的產卵前期時間短，可以提高繁殖速率，有利于維持昆蟲種群數量[7]。

同理，有翅蚜可以飛行，有利于擴散、求偶、尋找新寄主，而無翅蚜可以縮短繁殖周期，有利于種群數量的快速增長。蚜蟲種群中有翅型、無翅型在維持種群數量中各自發揮了重要的作用，蚜蟲翅型分化特性有利于提高其適合度（fitness）。昆蟲的翅型分化和其遷飛習性息息相關，及時、準確地掌握蚜蟲等成蟲翅型分化的動態對于預測其種群發生動態具有重要意義[8]。

此外，有翅型蚜的產生還能夠促進不同種群之間的基因交流。蚜蟲進入到有性生殖階段的時候，隨著種群的遷飛、擴散，來自不同種群的性蚜可能發生交配，從而完成基因的交流，促進種內多樣性。同時，非遺傳翅多型現象能夠為蚜蟲提供不同的自然選擇壓力，從而促進蚜蟲的進化[2]。

2 ?蚜蟲翅型分化的影響因素

2.1 ?影響蚜蟲翅型分化的遺傳因素

有些多型昆蟲翅型由遺傳基因決定，有些由環境因素決定，但更多的是由遺傳基因和環境因素共同決定[9-10]。比如，白背飛虱（Sogatella furcifera）子代的翅型與親本的翅型密切相關，而溫度、光周期、若蟲密度、寄主營養條件等對白背飛虱翅型分化又有不同程度的影響[11]。關于不同翅型蚜蟲親本交配對其后代翅型分化的影響的研究未見報道，但有研究發現種群密度、抗生素等因素對麥長管蚜（Sitobion avenae）有翅蚜、無翅蚜后代翅型分化影響程度不一樣，在相同處理條件下后代有翅蚜比例也呈現一定的差異[12]。

關于昆蟲翅型分化的規律，也有學者認為雄性翅多型現象主要由遺傳控制，而雌性翅多型現象受環境因素影響較多[10， 13]。Calathus屬的步甲、豌豆蚜（Acyrthosiphon pisum）等昆蟲翅型由1對等位基因控制，但昆蟲的翅型大多數還是受多基因控制的[7]。研究發現，自然界中存在3種基因型豌豆蚜（A. pisum）雄性蚜，分別為有翅型、無翅型以及混合型，其翅型由X染色體上的一對等位基因所控制 [9， 13-14]。

2.2 ?影響蚜蟲翅型分化的環境因素

蚜蟲翅型分化，尤其是孤雌生殖的雌性蚜蟲翅型主要由環境因素決定，影響蚜蟲翅型分化的環境因素主要包括光照周期、溫度、種群密度、營養狀況（食物）、共生菌以及天敵等[2， 5， 10， 13]。關于環境因子對蚜蟲翅型分化的影響，不同蚜蟲可能都有一個對環境因子相對敏感的發育階段（或齡期）[15]。

2.2.1 ?光照周期對蚜蟲翅型分化的影響 ?光照周期對昆蟲的發育歷期、性別分化、產卵量、外部表型等方方面面有著不同程度的影響，是昆蟲世代交替的重要影響因子[16]。蚜蟲通常在夏季長日照條件下營孤雌生殖，冬季短日照條件下營有性生殖。如張廷偉等[17]研究發現，在14L︰10D光照周期條件下飼養豌豆蚜（A. pisum），后代無性蚜分化，12L︰12D光照周期條件下后代才開始出現性蚜分化，而且相對較短的光照周期有利于性雌蚜產生。

一些昆蟲種類（如東方長蝽Cavelerius sac-charivorus、小翅稻蝗Oxya yezoensis）長日照條件下出現長翅型，短日照條件下出現短翅型[7]。前人關于光周期對蚜蟲翅型分化的直接影響的研究較少。學者對有翅型蚜蟲和無翅型蚜蟲生物學進行了一些研究，發現在相同條件下有翅蚜發育歷期比無翅蚜的長，其原因可能是有翅蚜通過延長發育歷期以便于充分攝取完成個體飛行器官或組織發育所需的營養物質[4]。

2.2.2 ?溫度對蚜蟲翅型分化的影響 ?在一定溫度范圍內，溫度越高，長翅型昆蟲的比例越大[7， 13]。但溫度對蚜蟲翅型分化的影響比較復雜。比如角倍蚜（Malaphis chinensis）越冬世代若蚜在胚后發育過程中，在4.5 ℃～22 ℃溫度范圍內溫度越低有翅型昆蟲的比例越高，低溫有助于角倍蚜翅的發育[18]。類似的是，在8.2 ℃～22.4 ℃溫度范圍內溫度越高桃蚜（Myzus persicae）和蘿卜蚜（Lipaphis erysimi）有翅蚜的比例越低[19];但當溫度升高至28.3 ℃時蘿卜蚜有翅蚜的比例持續降低，而桃蚜有翅蚜的比例開始升高，可見相對于蘿卜蚜來說，桃蚜對高溫更敏感[19]。另外的研究發現，麥長管蚜（S. avenae）初產若蚜低溫10 ℃和高溫30 ℃的處理條件下，有翅率較高，達到40%左右;而在20 ℃溫度處理條件下，麥長管蚜初產若蚜有翅率僅達到6%[12]。上述研究表明，較高的溫度和較低的溫度均有利于初齡若蚜有翅蚜的形成，當溫度適中（如20 ℃～22.4 ℃）時則以無翅蚜為主。

2.2.3 ?種群密度對蚜蟲翅型分化的影響 ?種群密度過大產生擁擠效應，一般會顯著提高多型昆蟲，尤其是雌蟲的長翅型比例[7， 10， 13， 20]。種群密度對蚜蟲翅型分化的影響非常大，其影響可能遠遠超過光照周期、溫度和營養等因素[21]。擁擠效應通常會造成大豆蚜（Aphis glycines）有翅蚜數量增加[22]，豌豆蚜（A. pisum）對擁擠效應也有相同的反應，即在高密度時以有翅蚜為主，低密度時以無翅蚜為主[3]。

種群密度過大產生的擁擠效應不僅對當代蚜蟲翅型分化產生影響，可能還會影響第二代蚜蟲翅型，即母代效應。有人將玉米蚜（Rhopalosiphum maidis）無翅成蚜分別進行單頭飼養和群體飼養，結果發現2種飼養方式的子代有翅型蚜蟲比例存在顯著差異，其中母體經歷群體飼養后的子代有翅蚜比例明顯提高，表明母體成蚜感受到擁擠信號并將這種信息傳遞給子代[23]。麥長管蚜（S. avenae）同樣存在擁擠效應，當單獨飼養初產若蚜時，幾乎所有的若蚜均能夠成長為無翅蚜;隨著初產若蚜密度的增加，其有翅率也逐漸增加;而且母代蚜蟲經歷的種群密度對后代個體的翅型分化也存在著一定的影響[12]。

2.2.4 ?共生微生物對蚜蟲翅型分化的影響 ?近年來，越來越多的研究證明，一些共生微生物參與了宿主昆蟲的翅型分化。例如共生菌Regiella insecticola顯著增加了豌豆蚜（A. pisum）產生有翅型后代的數量等[24]。另外，布赫納氏菌（Buchnera spp.）是禾谷縊管蚜（Rhopalosiphum padi）的優勢共生菌，布赫納氏菌在有翅蚜體內的含量顯著高于無翅蚜[25];用抗生素消除了麥長管蚜（S. avenae）若蟲中的布赫納氏菌后，其后代發育成有翅蚜的比例降低[26]。

2.2.5 ?殺蟲劑及抗生素等對蚜蟲翅型分化的影響

有研究表明，攝入低劑量的殺蟲劑對蚜蟲翅型分化有影響，且通常是誘導有翅蚜的產生。例如，經LC50濃度的吡蟲啉藥液處理后，棉蚜（Aphis gossypii）有翅蚜比例明顯高于對照[27];經吡蟲啉、阿維菌素和溴氰菊酯藥液處理后，桃蚜（M. persicae）后代有翅蚜的比例也明顯高于對照[28]。但殺蟲劑對蚜蟲翅型分化的影響跟所使用的濃度和劑量、蚜蟲的蟲齡、飼養溫度、空間大小等有關。試驗發現，在小空間內，低濃度吡蚜酮藥液處理葉片飼養桃蚜一齡若蟲能顯著降低有翅型桃蚜的數量，在0.0001～0.1 mg/kg濃度范圍內有翅型桃蚜的比率隨處理濃度上升而上升，但0.4 mg/kg濃度下蚜蟲種群中有翅個體的比例超過了對照;但在大空間中，殺蟲劑處理對桃蚜翅型轉化率影響不明顯[29]。以亞致死濃度殺蟲劑藥液處理的白菜葉片飼養蘿卜蚜（L. erysimi）4齡若蟲，發現20 ℃時7種殺蟲劑亞致死濃度處理后子代蘿卜蚜有翅蚜比率與對照相比差異不明顯;而在25 ℃，阿維菌素、噻蟲啉均可以顯著降低子代蘿卜蚜有翅蚜的比例，但另外5種殺蟲劑影響仍然不明顯。相同處理，亞致死濃度的殺蟲劑藥液對桃蚜（M. persicae）翅型分化沒有顯著影響[30]。

麥長管蚜（S. avenae）若蟲經含有抗生素——利福平的人工飼料飼喂后，后代有翅蚜的比例明顯降低，而且后代中還出現了具有有翅蚜硬化胸部的特征、無翅的中間型蚜蟲[12]。殺菌劑——百菌清處理對桃蚜（M. persicae）翅型轉化率無顯著影響[29]。郭圓等[31]發現氨基寡糖素、寧南霉素和鹽酸嗎啉胍等抗病毒藥劑對桃蚜、蘿卜蚜子代中有翅蚜的比例具有一定的影響。

2.2.6 ?其他生物因素對蚜蟲翅型分化的影響 ?棲境中的天敵、共棲螞蟻對蚜蟲翅型分化有影響。研究發現，在棲境中活動的天敵也能刺激豌豆蚜（A. pisum）繁殖出更多的有翅后代，當棲境中有共棲螞蟻存在時，這種現象便沒有這么明顯[5]。紅秋麒麟蚜（Uroleucon nigrotuberculatum）在捕食性天敵——七星瓢蟲（Coccinella septempunctata）和寄生性天敵——蚜繭蜂（Aphidius polygonaphis）搜索過的寄主植物——加拿大一枝黃花葉片上產生更高比例的有翅型后代，且這種現象分別在CO2、O3富集的空氣環境中更加凸顯[32]。

傳統觀念認為，蚜蟲等昆蟲之所以要遷飛主要是為了獲取更好的寄主植物營養，所以寄主植物的營養質量會影響蚜蟲翅型分化[5]。鄒運鼎等[33]認為棉株體內的某些氨基酸與棉蚜（A. gossypii）的翅型分化關系密切。楊益眾等[34]認為，禾谷縊管蚜（R. padi）翅型分化受小麥植株體內營養、氣候因子及自身密度等因素的共同影響，而非某個因素的單獨作用，并且因子之間也會存在著某種聯系。郭蕭[35]研究發現，不同小麥生育期麥長管蚜（S. avenae）有翅蚜比例存在顯著差異，當寄主植物衰老后有翅蚜比例明顯上升，因此推測麥長管蚜翅型分化與寄主營養有關。但藍浩[36]研究表明，相對于擁擠效應，不同營養的寄主對麥長管蚜翅型分化的影響并不明顯。另有研究發現，饑餓處理麥長管蚜初產若蟲其有翅蚜的比例明顯下降，對有翅蚜后代的影響尤其明顯[12]。

3 ?蚜蟲翅型分化的生理和分子機制

3.1 ?蚜蟲翅型分化的生理機制

不同昆蟲可能有著不一樣的翅型分化節點。麥長管蚜（S. avenae）翅型分化主要發生在2齡若蚜，在此以前，若蚜均存在翅原基組織，但2齡以后，有一些若蚜翅原基逐漸萎縮、消失，而其他若蚜翅原基繼續發育，并最終發育成有翅蚜[35]。

多年來，人們以飛虱、飛蝗、蟋蟀為代表對昆蟲翅多型現象及其機理進行了系列研究。學者們根據系列研究結果推測，各遺傳因子、環境因子影響昆蟲翅型分化的作用機理極有可能都是直接或間接地影響目標昆蟲的代謝，從而抑制或促進昆蟲體內保幼激素或蛻皮激素等的分泌，從而導致昆蟲翅的多型現象。不同生物型褐飛虱（Nilaparvata lugens）體內的保幼激素含量存在顯著差異，而且外源激素可以影響褐飛虱的翅型分化，這些研究結果證明了上述推論[37]。

關于昆蟲激素對蚜蟲翅型分化的影響以及蚜蟲翅型分化內分泌控制機理的研究有少量報道，研究結果表明蚜蟲的擁擠效應最終可能也是通過激素調控發揮作用。有學者認為，在種群密度較高的情況下，蚜蟲感受到擁擠，為尋找新的寄主而誘導后代產生較高比例的有翅蚜?；蛘哒f，蚜蟲種群密度增大使得個體間接觸頻率增加，蚜蟲釋放的一些化學信號，從而刺激翅型分化，產生更多的有翅蚜[38]。

在秋天，對豆蚜（A. fabae）2～3齡若蟲施加保幼激素會導致超齡（5齡）若蟲的出現，同時影響豆蚜若蟲的翅型分化對光周期的敏感性[39]。

反-β-法尼烯（EBF）具有報警活性，有學者認為蚜蟲密度較大的種群中釋放反-β-法尼烯的頻率也會相應提高，從而誘導子代產生更多的有翅蚜[23]。張輝[23]研究發現，反-β-法尼烯（EBF）刺激后玉米蚜（R. maidis）子代有翅蚜比例增加，且有翅蚜比例隨EBF刺激次數的增加而增大。

另外，Vellichirammal等[40]通過注射蛻皮激素及其類似物后造成豌豆蚜（A. pisum）有翅后代數量下降;相反通過RNA干擾（RNA interference， RNAi）EcR受體或施加EcR抑制物則會導致后代有翅個體增加。

3.2 ?蚜蟲翅型分化的分子機制

激素在昆蟲翅型分化中發揮了重要作用，但是具體是何種激素、這種激素又是如何發揮作用的？因此，關于昆蟲翅型分化的發生機制逐步由生理層面轉入分子層面。

蚜蟲翅型分化分子機制的研究起始于對同一基因型蚜蟲有翅、無翅成蟲個體的差異表達基因或差異表達蛋白篩選[8， 41]。宋麗梅[41]通過對豌豆蚜（A. pisum）蛋白質組學研究發現，有翅、無翅成蟲差異表達蛋白主要富集在能量代謝和蛋白參與的氨基酸生物合成及代謝的相關通路上（比如PPAR信號通路）。也有研究表明激素信號通路（蛻皮激素信號通路、胰島素信號通路）和表觀遺傳修飾在昆蟲翅型分化中發揮關鍵作用[42-43]。張秋圓等[44]對有翅型和無翅型蘿卜蚜（L. erysimi）轉錄組差異表達基因進行KEGG富集分析，發現相關差異表達基因在Hippo信號通路、甲狀腺激素信號通路顯著富集。Ji等[45]發現棉蚜（A. gossypii）性母、性雄蚜、性雌蚜的翅脈型非常相似，但生殖器官明顯不一樣;將三者分別與孤雌生殖的無翅蚜進行了差異表達基因的分析，發現上調的差異表達基因涉及胰島素、FOXO轉錄因子、絲裂原活化蛋白激酶等多種信號通路。

郭姍姍[2]研究發現，相對于對照組，Apirp5基因干擾組的豌豆蚜（A. pisum）無翅蚜個體體重顯著降低，并且胚胎變小，雖然這兩點都是有翅蚜的特點，但并沒發現無翅蚜幼蟲長出翅芽。這有可能是因為Apirp5只參與到了蚜蟲翅型分化過程中胚胎發育的過程，而沒有影響到翅芽的構建。Zhang等[46]在禾谷縊管蚜（Rhopalosiphum padi）轉錄組的研究中發現，生物胺、蛻皮激素、保幼激素、胰島素信號通路在蚜蟲翅型分化中發揮關鍵作用，另外33個與翅型發育相關的基因在不同發育階段的有翅和無翅蚜中存在著顯著的差異表達，如Wnt2、Uba1、flightin 和wingless等。Li等[47]利用第三代DNA測序技術，在豌豆蚜（A. pisum）無翅型雄蚜中發現了一個120 kb的嵌入體，這種嵌入體包含卵泡抑素（follistatin）重復基因在內的翅二型相關基因，這種嵌入體可能在數百萬年前就已經存在，并且維持著生物型譜系多樣化。

表觀遺傳修飾參與昆蟲翅型分化的研究主要集中在miRNA和DNA甲基化2個方面，目前暫未發現有翅和無翅孤雌蚜在基因組DNA甲基化方面存在顯著差異[48-49]，但miRNA在包括蚜蟲在內的昆蟲翅型分化中的作用已引起學者們的重視并逐步得到證實。

張方梅[12]成功構建了麥長管蚜（S. avenae）有翅和無翅成蟲miRNAs文庫，利用轉錄組測序技術和生物信息學分析方法，初步篩選出Let-7、miR-1_L-1、miR-7、miR-277、miR-8、mR-9a_R-2、miR-315、PC-5p-113190_15和PC-3p-2743_844等9個可能與麥長管蚜翅型分化相關的miRNAs。楊宗霖等[43]選擇在麥長管蚜有翅蚜和無翅蚜中顯著差異表達，且靶基因為蛻皮激素、胰島素信號通路及翅型發育關鍵基因的Let-7、miR-92a、miR- 92b、miR-92a-1-p5和miR-277等5個miRNA進行表達譜分析，發現miRNA對豌豆蚜孤雌蚜翅型分化相關基因的調控可能發生在成蟲階段，Let-7可能通過調控abrupt基因參與孤雌蚜翅型分化。

Shang等[50]利用褐色桔蚜（Aphis citricidus）和豌豆蚜（A. pisum）翅發育和翅型分化過程中唯一下調的miRNA——miR-9b對麥長管蚜（S. avenae）翅型分化microRNA水平的分子機理進行了研究，發現miR-9b的表達水平的變化能夠顯著影響麥長管蚜后代中有翅蚜的比例，miR-9b的過表達還可能導致蚜蟲翅發育畸形。此外，研究還發現miR-9b主要通過調節胰島素信號通路的方式對蚜蟲的翅型分化產生影響，這些研究結果有助于人們對環境因子調控昆蟲表型可塑性分子機制的了解。

Xu等[51]通過基因抑制的方法發現控制稻飛虱翅型分化的2個胰島素受體（InR1、InR2），這2個胰島素受體在稻飛虱翅型分化過程中起著截然相反的作用。蚜蟲翅型分化的分子機制的研究主要集中在相關基因的篩選及其信號通路方面，關于蚜蟲翅型分化激素受體的研究未見報道。

4 ?結語

盡管大部分昆蟲祖先種為長翅型，但昆蟲翅多型現象是否是從傳統的長翅型優勢種群向短翅型優勢種群的方向演變尚存在爭議[7]?，F存古老的蚜蟲種和已發現的蚜蟲化石也顯示，最早的蚜蟲都是具有翅結構的，并且無翅蚜與有翅蚜并存的狀態是后發生的[52-53]，但是現在常見的蚜蟲在處于孤雌生殖狀態下時，通常是以無翅蚜的形態存在的。

外界生物和非生物環境因素的刺激能夠誘導蚜蟲變成有翅或者是產下有翅蚜，也能使低齡若蟲的翅原基萎縮、消失。人們早已獲知昆蟲翅型分化的一系列影響因素，并且對昆蟲翅型分化的生理和分子機制認識也逐步深入，但各因素在蚜蟲翅型分化過程中的重要性是難以檢測的。因為，自然條件下，昆蟲生境中的環境因子不可能單一、孤立地存在，其對蚜蟲翅型分化的影響也必然是多方面的。比如隨著時間的推移、季節的變化，日照長度（光周期）、氣溫、寄主植物營養等也隨之變化。就致癭蚜蟲而言，種群密度顯然是影響蚜蟲翅型分化的關鍵因素[54-55]。另外，昆蟲種群密度過大不可避免地對寄主營養成分產生影響，而寄主植株體內的營養成分可能對蚜蟲的翅型分化產生影響[33-34];同時，蚜蟲的翅型分化很可能與個體營養削弱導致其共生體種類或含量的改變有關[56]。

昆蟲翅型分化的雙向調控為昆蟲翅的非遺傳多型性的分子調節機制的研究和應用指明了方向。自然環境條件難以改變的情況下，如果某蚜蟲翅型分化是由于某些影響翅發育的關鍵基因過表達或表達受到抑制而引起的，我們就可以通過分子生物技術手段培育具有翅發育基因缺陷的蚜蟲品系，用以替代自然界中翅發育正常的種群，減少遷移擴散，達到逐步控制該蚜蟲種群數量的目的[53， 57]?？梢?，無論是蚜蟲翅型分化在蚜蟲進化過程中的作用，亦或者是蚜蟲翅型分化的生理和分子機制及其利用，均有待進一步深入研究。

參考文獻

[1] 彩萬志， 龐雄飛， 花保禎， 等. 普通昆蟲學[M]. 北京： 中國農業大學出版社， 2011： 238-243.

[2] 郭姍姍. 胰島素信號通路參與調節豌豆蚜的翅非遺傳多型[D]. 楊凌： 西北農林科技大學， 2016： 1-7， 52-55.

[3] Brisson J A， Davis G K， Stern D L. Common genome-wide patterns of transcript accumulation underlying the wing poly?phenism and polymorphism in the pea aphid （Acyrthosiphon pisum）[J]. Evolution & Development， 2007， 9（4）： 338-346.

[4] 龔 ?豪， 李 ?川， 史勝利， 等. 有翅型與無翅型棉蚜發育及繁殖能力比較研究[J]. 西南農業學報， 2009， 22（6）： 1785-1788.

[5] Braendle C， Davis G K， Brisson J A， et al. Wing dimorphism in aphids[J]. Heredity， 2006， 97（3）： 192-199.

[6] Simpson S J， Sword G A， Lo N. Polyphenism in insects[J]. Current Biology， 2011， 21（18）： 738-749.

[7] 朱道弘. 昆蟲翅型分化的調控及翅多型性的進化[J]. 昆蟲知識， 2009， 46（1）： 11-16.

[8] 曹 ?敏. 禾谷縊管蚜翅型分化相關基因的cDNA克隆及分析[D]. 北京： 中國農業大學， 2004： 1-7.

[9] Caillaud M C， Boutin M， Braendle C， et al. A sex-linked locus controls wing polymorphism in males of the pea aphid， Acyrthosiphon pisum （Harris）[J]. Heredity， 2002， 89（5）： 346-352

[10] 王小藝， 楊忠岐， 魏 ?可， 等. 昆蟲翅型分化的表型可塑性機制[J]. 生態學報， 2015， 35（12）： 3988-3999.

[11] 劉佳妮， 桂富榮， 李正躍. 影響白背飛虱翅型分化的相關因子[J]. 植物保護學報， 2010， 37（6）： 511-516.

[12] 張方梅. 麥長管蚜翅型分化相關的生態學及microRNA水平的分子機理研究[D]. 北京： 中國農業科學院， 2015： 1-6， 33-43， 114-115.

[13] 俞金婷， 陳小芳， 任應黨， 等. 植物病媒昆蟲的翅型分化[J]. 昆蟲學報， 2020， 63（2） ： 229 -234.

[14] Braendle C， Caillaud M C， Stern D L. Genetic mapping of aphicarus-a sex-linked locus controlling a wing polymor-phism in the pea aphid （Acyrthosiphon pisum）[J]. Heredity ， 2005， 94（5）： 435-442

[15] Dixon A F G. Aphid Ecology[M]. London： Chapman and Hall， 1998： 300

[16] 張國安， 趙惠燕. 昆蟲生態學與害蟲預測預報[M]. 北京： 科學出版社， 2012： 37-40.

[17] 張廷偉， 陳萬斌， 劉長仲， 等. 不同光周期條件下綠色型豌豆蚜性蚜分化規律研究[J]. 中國生態農業學報， 2017， 25（2）： 166-171.

[18] 張傳溪， 徐厚樑， 唐 ?覺. 溫度對角倍蚜越冬世代多型現象的影響[J]. 昆蟲學報， 1993， 36（4）： 497-499.

[19] 劉樹生， 吳曉晶. 溫度對桃蚜和蘿卜蚜翅型分化的影響[J]. 昆蟲學報， 1994， 37（3）： 292-297.

[20] 萬 ?兩， 盛洪珍， 蔡璦安， 等. 影響褐飛虱和蚜蟲翅型分化的外部因素[J]. 作物研究， 2012， 26（5）： 620-622.

[21] An C J， Fei X D， Chen W F， et al. The integrative effects of population density， photoperiod， temperature， and host plant on the induction of alate aphids in Schizaphis graminum[J]. Archives of Insect Biochemistry and Physiology， 2012， 79（4/5）： 198-206.

[22] 付 ?雪， 葉樂夫， 王佳佳， 等. 擁擠度和殺蟲劑對蚜蟲翅型分化和生長繁殖的影響[J]. 中國農學通報， 2019， 35（36）： 143-149.

[23] 張 ?輝. [反]-β-法尼烯（EBF）對玉米蚜（Rhopalosphum maidis Fitch）行為及翅型分化的影響[D]. 福州：福建農林大學， 2010： 3-5， 42-43.

[24] Reyes M L， Laughton A M， Parker B J， et al. The influence of symbiotic bacteria on reproductive strategies and wing polyphenism in pea aphids responding to stress[J]. Journal of Animal Ecology， 2019， 88（4）： 601-611.

[25] 徐 ?超， 王利沙， 朱香鎮， 等. 禾谷縊管蚜翅型分化與共生菌的關聯[J/OL]. 中國生物防治學報， 2021： https：//doi. org/10.16409/j.cnki.2095-039x.2021.05.005.

[26] Zhang F， Li X， Zhang Y， et al. Bacterial symbionts， Buch-nera， and starvation on wing dimorphism in English grain aphid， Sitobion avenae （F.） （Homoptera： Aphididae）[J]. Frontiers in Physiology， 2015， 6： 155.

[27] Conway H E， Kring T J， McNew R. Effect of imidacloprid on wing formation in the cotton aphid （Homoptera： Aphidi-dae）[J]. Florida Entomologist， 2003， 86（4）： 474-476.

[28] Wang X Y， Yang Z Q， Shen Z R， et al. Sublethal effects of selected insecticides on fecundity and wing dimorphism of green peach aphid （Homoptera： Aphididae）[J]. Journal of Applied Entomology， 2008， 132（2）： 135-142.

[29] 余月書， 鄭綿嬋， 唐 ?莉. 農藥及空間大小對桃蚜翅型分化的影響[J]. 上海農業學報， 2016， 32（2）： 6164.

[30] 李 ?昭， 郭 ?圓， 劉 ?勇， 等. 亞致死劑量殺蟲劑對兩種蚜蟲翅型、發育和生殖的影響[J]. 應用昆蟲學報， 2018， 55（5）： 896-903.

[31] 郭 ?圓， 李 ?昭， 劉 ?勇， 等. 7種抗病毒制劑對蚜蟲翅型分化等生物學的影響[J]. 華中昆蟲研究， 2017（1）： 123-130.

[32] Mondor E B， Tremblay M N， Lindroth R L. Transgenera-tional phenotypic plasticity under future atmospheric conditions[J]. Ecology Letters， 2004， 7（10）： 941-946.

[33] 鄒運鼎， 楊義和， 章炳旺， 等. 棉花苗期棉株內含物與棉蚜種群消長動態及成蚜翅型分化的關系[J]. 昆蟲知識， 1991， 28（1）： 14-17.

[34] 楊益眾， 張建軍， 戴志一， 等. 影響禾縊管蚜翅型分化的因子初探[J]. 江蘇農業研究， 2000（1）： 56-59， 63.

[35] 郭 ?蕭. 麥長管蚜與小麥互作及其翅發育和飛行肌降解[D]. 北京： 中國農業科學院， 2010： 18-19.

[36] 藍 ?浩. 不同抗蚜性小麥品種對麥長管蚜轉錄組和翅型分化的影響[D]. 楊凌： 西北農林科技大學， 2020： 48-52.

[37] 張瓊秀， 孫梓暄， 李廣宏， 等. 三種外源激素類物質對白背飛虱（Sogatella furcifera）翅型分化的影響[J]. 生態學報， 2008， 28（12）： 5994-5998.

[38] Kunert G， Weisser W W. The importance of antennae for pea aphid wing induction in the presence of natural enemies[J]. Bulletin of Entomological Research， 2005， 95： 125-131.

[39] Hardie J. Juvenile hormone mimics the photoperiodic apte-rization of the alate gynopara of aphid， Aphis fabae[J]. Na-ture， 1980， 286（5773）： 602-604.

[40] Vellichirammal N N， Gupta P， Hall T A， et al. Ecdysone signaling underlies the pea aphid transgenerational wing po-lyphenism[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences USA， 2017， 114（6）： 1419-1423.

[41] 宋麗梅. 蚜蟲翅型分化的蛋白質組學研究[D]. 北京： 中國農業大學， 2018： 15， 48-50.

[42] Zhang C X， Brisson J A， Xu H J. Molecular mechanisms of wing polymorphism in insects[J]. ?Annual Review of En-tomology， 2018， 64： 297-314.

[43] 楊宗霖， 王藝， 馬田田， 等. 有翅和無翅豌豆蚜中翅型分化信號通路相關微小RNA及其靶基因的表達差異[J]. 昆蟲學報， 2019， 62（11）： 1260-1270.

[44] 張秋圓， 李 ?昭， 張慧杰， 等. 蘿卜蚜有翅型和無翅型轉錄組差異分析[J]. 華中農業大學學報， 2019， 38（4）： 40-44.

[45] Ji J C， Hangfu N B， Luo J Y. et al. Insights into wing di-morphism in worldwide agricultural pest and host-alternating aphid Aphis gossypii[J]. Journal of Cotton Research， 2021， 4（1）： 42-53.

[46] Zhang R J， Chen J， Jiang L Y， et al. The genes expression difference between winged and wingless bird cherry-oat aphid Rhopalosiphum padi based on transcriptomic data[J]. ?Scientific Reports， 2019， 9（1）： 4754.

[47] Li B， Bickel R D， Parker B J， et al. A large genomic inser-tion containing a duplicated follistatin gene is linked to the pea aphid male wing dimorphism[J]. Elife， 2020 Mar 6， 9：e50608. doi： 10.7554/eLife.50608. PMID： 32141813; PMCID： PMC7060042.

[48] Walsh T K， Brisson J A， Robertson H M， et al. A functional DNA methylation system in the pea aphid， Acyrthosiphon pisum[J]. Insect Molecular Biology， 2010， 19（Suppl.2）： 215-228.

[49] Gong L， Cui F， Sheng C， et al. Polymorphism and methyla-tion of four genes expressed in salivary glands of Russian wheat aphid （Homoptera： Aphididae）[J]. Journal of Eco-nomic Entomology， 2012， 105（1）： 232-241.

[50] Shang F， Niu J Z， Ding B Y， et al. The miR-9b microRNA mediates dimorphism and development of wing in aphids[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences， 2020， 117 （15）： 8404-8409.

[51] Xu H J， Xue J， Lu B， et al. Two insulin receptors determine alternative wing morphs in planthoppers[J]. Nature， 2015， 519（7544）： 464-467.

[52] Roff D A. The evolution of wing dimorphism in insects[J]. Evolution， 1986， 40（5）： 1009-1020.

[53] Brisson J A. Aphid wing dimorphisms： linking environmental and genetic control of trait variation[J]. Philosophical Transactions of the Royal Society B： Biological Sciences， 2010， 365（1540）： 605-616.

[54] 李勇民. 蚜蟲的轉主寄生與成癭[J]. 惠州農學院學報， 1992， 11（2）： 67-72.

[55] 張廣學， 喬格俠. 蚜蟲社會行為學概述[J]. 昆蟲知識， 1997， 34（3）： 174-178.

[56] Hardie J， Leckstein P. Antibiotics， primary symbionts and wing polyphenism in three aphid species[J]. Insect Bioche-mistry and Molecular Biology， 2007， 37（8）： 886-890.

[57] 郭韶堃， 羅 ?丹， 李志紅， 等. 昆蟲翅發育研究的現狀與前景[J]. 植物保護學報， 2017， 44（2）： 185-195.

責任編輯：白 ?凈