土壤中微塑料對植物的影響研究進展

李霜, 鄧悅, 李永芳, 孟李多, 張成麗,2,3

(1.河南大學地理與環境學院,河南 開封 475000; 2.河南大學黃河中下游數字地理技術教育部重點實驗室,河南 開封 475000; 3.河南大學土壤重金屬污染控制與修復工程研究中心,河南 開封 475000)

常見的塑料有聚乙烯 (PE)、聚丙烯 (PP)、聚苯乙烯 (PS)、聚碳酸酯(PC)、聚乳酸(PLA)等[1]。由于其質地輕薄、不易變形以及成本低等優點,已被廣泛應用于各個方面。調查報告顯示,在2020年,全球塑料總量已超過80 億t[2]。但經合組織表示,全球使用塑料的回收率很低,只有不到10%。據估計,到2050年將有120 億t的塑料垃圾將被填埋和釋放至自然環境中[3]。隨著時間的推移,進入環境中的塑料在光的照射、物理磨損以及氧化等作用下會發生老化裂解,破碎為尺寸更小的塑料。微塑料是指直徑小于5 mm的塑料顆粒,包括小于0.1 μm的納米塑料[4]。相比于大型塑料碎片,微塑料粒徑較小且可以吸附多種污染物[5],可能對環境造成持續的復合污染[6]。

過去,海洋和水生生態系統一直是微塑料污染研究的重點,而陸地系統中的微塑料近些年才引起越來越多學者的關注[7]。據評估,陸地上的微塑料比海洋中高出4～23倍[8],而海洋中超過80%的微塑料來源于陸地[9]。在陸地生態系統中,土壤被認為是微塑料重要的源和匯之一[10]。微塑料在土壤中具有較低的遷移能力,土壤環境中微塑料的濃度可能會隨著時間的推移而增加[11]。據報道,在中國某個主要農業生產地區,土壤中微塑料碎片可以達到2 783～6 366個·kg-1,這些微塑料有可能會遷移進入植物體內,影響植物的正常生長[12]。微塑料對植物的影響已引起了學者們的廣泛關注。近期的研究表明,微塑料進入植物體內并累積,進而對植物生長產生直接或者間接影響[13]。由于植物是陸地生態系統的基本組成部分[14],因此了解微塑料對植物的影響及機制至關重要。研究表明,亞微米(即0.2 μm)微塑料可以在側根出現的位置使用裂紋進入模式植物的中柱[15],這為微塑料進入食物網提供了一條新的途徑。盡管具有相對較大粒徑的微塑料不能被植物根吸收,但它們可能通過多種機制影響目標植物的生存和生長[16]。目前,雖然已有較多微塑料對植物生長發育的影響及其機制的研究,但還缺乏對已有近期研究成果系統的綜述。

微塑料進入土壤后,會對植物產生不同程度的影響?；诂F有的研究,綜述了土壤微塑料的來源和對植物的影響及機制。其中,影響機制包括直接機制和間接機制兩個方面。直接機制主要是微塑料進入植物內堵塞植物的氣孔,對植物根部造成機械損傷,影響植物的基因表達,進而使植物體內養分的合成發生異常,從而對植物的正常生長產生影響;間接機制主要是微塑料會通過改變土壤的物理化學性質、改變土壤微生物量等來影響土壤的物質循環、生物多樣性和功能多樣性,進而影響植物的正常生長。最后,也為未來的研究提出了展望,以期為進一步明晰微塑料對植物的影響提供參考。

1 土壤中微塑料的來源

微塑料材質種類繁多且尺寸較小,疏水性強,具有穩定的化學性質,進入土壤中的微塑料會對植物產生極大的影響。研究表明,微塑料的常見形狀是纖維、薄膜、碎片、顆粒、球和泡沫。LI等[17]分析了中國88個土壤微塑料采樣點的數據,得出土壤微塑料的主要形狀為纖維(57%)和碎片(30%)。微塑料可以通過多種途徑進入土壤,土壤環境中微塑料主要來源于農用塑料薄膜殘留物、農用灌溉污水、城市污泥的利用,以及大氣沉降等(圖1)。

圖1 土壤環境中微塑料的來源途徑Fig.1 Sources pathways of microplastics in the soil environment

1.1 農用塑料薄膜

農用薄膜的使用是將微塑料引入土壤系統的一種重要形式[18-19]。據統計(圖2),近些年中國農用薄膜的使用量雖然在逐漸減少,但使用量都超過了200 萬t。農用塑料薄膜厚度只有6～20 μm,其中80%的塑料薄膜材質為易破損的低密度聚乙烯塑料,使用回收率低,進入土壤后會長期存在于土壤環境中,土壤中殘留的薄膜會在光照和微生物等外力作用下,逐漸被分解成為微塑料,進而對植物產生影響[20-21]。由于塑料薄膜在土壤中的低遷移性,土壤中微塑料的殘留量會隨著地膜使用逐年增加[22]。

圖2 2010—2019年中國農用薄膜使用量及其增率Fig.2 The use amount of agricultural film and its growth rate in China from 2010 to 2019

1.2 污水灌溉

由于水資源匱乏的問題日益嚴重,使用處理過的污水進行灌溉的行為也愈發常見。一項關于污水處理廠進、出水中微塑料含量的研究顯示,污水處理廠進、出水中微塑料含量分別為(15.70±5.23)個·L-1和(0.25±0.04)個·L-1。雖然去除率為98.41%,但受污水處理量影響,該污水處理廠平均的微塑料排放量高達6.5×106個·d-1[23]。據MAJEWSKY等[24]測定,污水中的PE-MPs和PP-MPs的含量高達80～260 mg·m-3,使用污水灌溉會使微塑料在土壤中富集,加重土壤微塑料污染程度。

1.3 城市污泥

污泥堆肥也是微塑料進入土壤的重要來源之一。污泥堆肥產品中富含有機質等養分,因此污泥堆肥直接作為有機肥施用于土壤中也是一種十分常見的行為。但研究表明,污水處理廠污水中95%以上的微塑料都會通過沉降作用被截留在污泥中[23]。一項關于中國11個省份28家污水處理廠污泥樣品微塑料的調查結果顯示,污泥樣品中的微塑料含量范圍為1 565～56 386個·kg-1,平均含量為22 700個·kg-1[25-26]。而在歐洲和北美地區,僅污泥施用這一活動就會向土壤中輸入總量高達10.7～73.0 萬t·a-1的微塑料[10]。BERG等[27]發現,在農業土壤中,每次施用污水污泥平均會增加280個·kg-1輕密度微塑料和430個·kg-1重密度微塑料。因此,富含微塑料的污泥堆肥產品的廣泛使用,會使大量微塑料進入土壤,進而造成土壤微塑料污染。

1.4 大氣沉降

大氣沉降也是微塑料進入土壤的一個重要途徑。大氣顆粒物中的微塑料主要來源是垃圾填埋場或道路揚塵中的微塑料顆粒。除此之外,車輛輪胎的磨損和人造草坪也會產生微塑料顆粒。據估計,每年僅道路車輛輪胎磨損產生的人均微塑料排放量就高達0.23～4.70 kg,而人造草坪每年則能向大氣中排放760～5 000 t微塑料[28]。因此,通過大氣沉降作用進入到土壤環境中的微塑料不容忽視。據DRIS等[29]對巴黎地區大氣微塑料沉降研究顯示,巴黎地區每天大氣微塑料沉降量為2～355 個·m-2,累積下來每年可以達到3～10 t。

2 土壤微塑料對植物的影響

植物是土壤生態系統中不可或缺的一部分,植物的生長與土壤環境密切相關。研究表明,微塑料廣泛存在于全球陸地土壤中,伊朗、智利的農田土壤中微塑料豐度分別為67～400、600～10 400個·kg-1[30-31];墨西哥某園地土壤中檢測到的PE平均含量為(870±190)個·kg-1[32]。中國作為塑料產品生產和應用大國,在不同類型土壤中均可以檢出微塑料,且形態各異,類型豐富,其中PE、PP、PS是中國土壤中較常出現的塑料類型這些微塑料的存在,植物可以吸收、轉運、積累和轉化這些微塑料顆粒,并將其傳播至食物鏈中[33]。目前,專家們已研究出了土壤微塑料的暴露對小麥、水稻、玉米、大豆、黃瓜等30多種高等植物的影響,其影響可以分為促進和抑制作用。

2.1 微塑料對植物的促進效應

雖然微塑料被定義為污染物,但它們可以促進高等植物的生長。某些塑料含有氮等元素,氮滲入土壤,能為植物提供養分,對植物的生長起到一定促進的作用。如MACHADO等[34]報道,一種名為PA的含氮塑料增加了蔥的葉片氮含量和總生物量。原因可能是PA向土壤釋放氮進而被蔥作為營養元素而吸收。同時,其他非含氮塑料聚合物也能刺激植物生長。研究表明,PS-MPs對植物葉片中的光合色素含量也有促進作用。在聚苯乙烯微塑料的暴露下,小麥的生長參數和葉綠素含量顯著增加[35-36]。LOZANO等[37]報告研究顯示,在濕潤和干旱條件下,聚酯微纖維在良好澆水條件下使拂子茅的芽質量分別增加了66%和85%,他們認為可能是微塑料降低了土壤容積質量、改善了土壤通氣性,提高了微纖維對根系的滲透性除聚酯纖維。此外,土壤中的薄膜、泡沫聚氨酯和碎片也可以增加植物的生物量。LOZANO等[38]通過研究不同形狀,類型和濃度的微塑料對植物的影響發現,所有形狀的微塑料都增加了植物生物量。在纖維、薄膜、泡沫和碎片的暴露下,枝條質量分別增加了27%、60%、45%和54%。

2.2 微塑料對植物的抑制作用

大多數已發表的研究表明,微塑料的存在對植物的生長具有顯著的抑制作用(表1)。微塑料的存在不僅會顯著抑制種子的發芽率,還會影響植物體內營養物質的轉運及合成,除此之外,微塑料還會抑制植物根系活動和根系生長。

表2 微塑料對土壤理化性質的影響Table 2 Effects of microplastics on soil physicochemical properties

2.2.1 抑制種子的發芽率 微塑料的暴露會抑制種子的發芽率。研究表明,微塑料可以積聚在種子囊的孔隙上,進而延緩了種子的發芽和根系生長[46]。BOOTS等[47]發現當塑料纖維和高密度PE-MPs或PLA-MPs加入土壤基質中時,多年生黑麥草的生長反應發生了變化。與沒有添加微塑料的土壤相比,發芽的種子更少,特別是當存在纖維時,平均芽長受到了抑制。GUO等[48]通過研究不同的粒徑(2 μm和80 nm)和不同的質量濃度(0、10、50、100和500 mg·L-1)的PS微塑料對草本觀賞植物三葉草、紫羅蘭和香椿的影響發現,隨著聚苯乙烯微塑料濃度的增加,這些植株的發芽率和發芽勢顯著降低。

2.2.2 影響營養物質的轉運及合成 微塑料的暴露會影響植物體內營養物質的轉運及合成。ASLI等[49]開展了微塑料對蠶豆種子發芽的影響研究,結果表明微塑料可進入蠶豆根部以及種皮的表皮孔隙中,堵塞孔隙,抑制其對水分及營養的吸收;也可能堵塞植物細胞連接或細胞壁孔隙,破壞營養物質轉運。微塑料也可通過影響植物的光合作用效率,影響植物體內營養物質的合成,進而對植物的生長發育起到抑制作用[50]。

3 微塑料影響植物性能的機制

3.1 堵塞氣孔或光線影響植物生長

最近關于對高等植物的直接毒性的研究表明,作物可以通過裂縫進入模式有效吸收亞微米塑料[55]。葉脈中的微塑料聚集會阻塞細胞連接或細胞壁孔[56],進而影響植物對養分和水分的吸收。JIANG等[57]發現,100 nm的微塑料可以在蠶豆根中積累,并很可能阻斷細胞連接或細胞壁孔以運輸營養物質。URBINA等[58]研究了PE-MPs在玉米中的吸附,利用同位素分析得到的結果表明,微塑料會積聚在根際中堵塞細胞孔,損害水和養分的吸收。BOSKER等[59]通過研究微塑料對生菜的影響發現,除了積累在根的表面上,微塑料還可以積聚在種子囊的孔隙上,延緩了生菜的發芽和根系生長。通過研究PS對大豆的影響發現,積聚在種子囊的孔隙上會抑制水分吸收,從而降低植物種子的發芽率[60]。LIAN等[61]的研究結果表明,葉面暴露于PS下會直接影響生菜的營養質量和產量,他們推測可能的機制是附著在葉片表面的PS會阻擋光,從而影響光合作用。 LI等[62]研究表明,暴露于100 nm PS-NPs后,黃瓜葉片中的熒光參數以及葉綠素和可溶性糖含量顯著降低。PS-NPs可以通過影響葉綠素和糖的代謝途徑來影響黃瓜的光合作用進而影響黃瓜的生長。

3.2 造成植物根系機械損傷影響植物生長

粒徑較大的微塑料雖然不能被植物根系所吸收,但可以在植物根系上積累并對其產生損傷。土壤微塑料尺寸大小、性狀和組成各異,其特征和生態毒性也有很大不同[63]。研究表明,表面粗糙的微塑料,尤其是邊緣鋒利的微材料,可能會對植物根系造成機械損傷,從而抑制根系活性并阻礙根系生長[64],這種損傷通常會引發植物的氧化應激,其應激反應可以提高植物細胞中活性氧(ROS)。DONG等[65]通過采用水培法研究微塑料顆粒對水稻幼苗的毒性發現,微塑料會導致水稻根系的機械損傷,從而產生過量的ROS。當ROS的含量超過了細胞耐受性時,抗氧化酶的表達受到抑制,從而對水稻產生不利影響。

3.3 改變土壤的理化性質影響植物生長

微塑料的存在導致土壤的物理性質發生變化,改變植物中微量營養元素的有效性,影響植物的生長,如在微塑料的暴露下,土壤容積質量降低,直接降低植物根系的滲透阻力,提高土壤通氣性,有利于根系的發育。微塑料也可以在土壤中為水汽運動提供便捷通道,從而增加水分的蒸發,使土壤的持水性下降,對植物的生長發育不利。此外,微塑料的暴露可以增加土壤中可溶性有機物的含量來促進植物生長。LIU等[74]在土壤中摻入高含量的(最高28%)聚丙烯微塑料,暴露后發現,高含量聚丙烯微塑料處理使土壤呼吸增強了3倍,加速了土壤有機質的礦化分解,同時也增加了土壤中的可溶性有機氮(DON)和可溶性有機磷(DOP)的含量,從而促進植物的生長。但是,微塑料粒徑較小,土壤中的微塑料還會吸附土壤中的營養物質,從而影響植物對土壤養分的吸收[75]。

3.4 通過土壤生物影響植物生長

微塑料可以對土壤生物產生影響。例如,蚯蚓能夠使水分和肥料易于進入土壤而提高土壤的肥力,且蚯蚓可以增加土壤中的生物量,有利于植物的生長[76]。但有研究表明,隨著土壤中微塑料含量的增加,蚯蚓的生長速率降低,且在高劑量微塑料的暴露下,蚯蚓的死亡率升高[77]。此外,有研究表微塑料會抑制根際土壤中變形桿菌的相對豐度來對植物產生影響[60]。土壤微生物群落和植物會相互影響,宋雙雙等[78]的研究表明,植物的根分泌物對根際微生物提供了大量的營養與碳源等,反過來,這種微生物的形成,又會對植物根分泌物的釋放產生一定的影響。而植物根分泌物又直接影響著植物根細胞的膜透性,在微塑料的暴露下,微生物的數量減少,從而對植物的根系分泌物產生影響。此外,土壤微生物基于自身的分解功能等,會形成相應的次生代謝產物,其對植物的生長具有較強的刺激作用,在一定程度上可促進植物對營養元素的吸收。研究表明,在植物生長過程中,由土壤微生物促進的植物生長效果要比在無菌條件下的植物高1倍[79-80]。因此,微塑料的存在,會通過影響土壤微生物來對植物產生巨大的影響。但是微塑料通過土壤生物影響植物的機制是復雜的,應該進行更多的研究來揭示這一過程。

3.5 改變其他污染物的生物有效性影響植物生長

由于微塑料粒徑小、比表面積大、疏水性強,顆粒塑料可以與土壤中的污染物相互作用[81]。因此,微塑料可能會影響環境污染物的運輸和生物利用度,進而間接影響植物。首先,微塑料可能會影響環境污染物的運輸。研究表明,暴露于鋅、鎘和鉛溶液的聚對苯二甲酸乙二醇酯(PET)顆粒分別吸附了初始重金屬質量分數的7.2%～8.5%、5.3%～9.8%和29.8%～68.5%。在3 種確定的情景下,最初吸附的鋅、鎘和鉛的11.3%～15.2%、12.5%～23.35%和5.5%～33.6%分別在小麥根際區解吸。這表明PET顆?？梢宰鳛檩d體將重金屬轉移到根際區,進而加重了重金屬對植物的損傷[82]。ZONG等[83]通過對聚苯乙烯微塑料(PS-MPs)對水培小麥幼苗吸收銅和鎘的影響研究表明,PS-MPs可以吸附銅和鎘,在PS-MPs的存在下,小麥幼苗中銅和鎘的積累減少,這意味著重金屬的毒性作用可能會減輕。與單一重金屬處理相比,PS-MPs與重金屬結合提高了葉綠素含量,增強了光合作用,減少了ROS的積累。這表明PS-MPs(0.5 μm,100 mg·L-1)對銅和鎘的生物利用度和毒性具有減輕作用。微塑料也可以改變其他污染物的生物有效性來影響植物的生長, DONG等[65]通過水培實驗發現聚四氟乙烯和聚苯乙烯微塑料降低了水稻幼苗對砷(As)(Ⅲ)的吸收。他們認為有三個原因:微塑料與As爭奪根表面的吸附位點、微塑料直接吸附As和微塑料抑制了根的活性。此外,JIA等[84]發現,質量分數為0.1%聚乙烯微塑料增加了油菜的金屬(即Cu和Pb)積累,從而增強了重金屬對油菜的毒性作用。最近,DONG等[65]就微塑料和其他污染物對植物的聯合影響提供了一些新的觀點,As可以通過增加PS-MPs的帶負電面積,導致細胞壁扭曲變形,從而導致更多PS-MPs進入胡蘿卜組織,從而對植物產生更強的負面影響。因此,微塑料會通過影響土壤中其他污染物的生物有效性影響植物生長。

3.6 通過基因表達影響植物生長

ROS會在植物體中永久產生,但過量的ROS對植物有害。在脅迫作用下,植物通常利用抗氧化酶和特異性ROS作為信號分子,誘導相對防御基因的表達,以應對各種脅迫[85]?；钚匝跷锓N可以影響許多基因的表達,并調節植物發育過程,如生長、非生物脅迫反應和病原體防御[86]。在對大豆和蠶豆的種子發芽控制試驗中觀察到,微塑料可進入高等植物如蠶豆根部,堵塞細胞連接,破壞營養物質轉運[49],從而產生過量ROS,導致氧化損傷并引發更高的毒性。在植物體內,微塑料主要通過抑制基因表達來影響能量合成或通過影響基因表達來調控植物信號傳導來對植物產生影響。

3.6.1 抑制基因表達來影響能量合成 通常,微塑料會通過誘導植物產生過量 ROS,誘導與光合作用途徑相關的基因的表達,影響植物的色素含量,從而影響植物的光合作用[87]。光合作用是碳水化合物的重要來源,LIAO等[88]發現,PS和Cd處理的藻類中,差異表達基因(DEGs)部分富集在光合作用相關的途徑,使藻類能量合成受到影響,代謝受到阻礙,抑制了其生長。此外,LAGARDE等[89]研究表明,在微塑料存在的情況下,與糖合成途徑相關的藻類基因也過度表達,即基因表達的嚴格控制被打亂,基因可能不恰當被“關閉”,或以高速度進行轉錄,進而可能會導致細胞分裂失控,從而影響植物中糖類物質的合成。李瑞靜[90]的研究表明,在黃瓜葉片中,PS參與了一些碳水化合物途徑,例如丁酸代謝、丙酮酸代謝以及 TCA 循環等,這些途徑均能為植物生長提供必要的能量,PS使編碼這些循環蛋白的大部分基因下調,對植物能量的合成產生了重大的影響。WU等[91]通過對水稻進行轉錄組學分析,發現聚苯乙烯微塑料的暴露會導致谷物中的酶活性降低,編碼β-呋喃果苷酶的基因下調,從而限制蔗糖向D葡萄糖的轉化,最終對谷物中整精米產量和直鏈淀粉的含量產生不利影響。

3.6.2 影響基因表達來調控植物信號傳導 植物激素可以在細胞分裂與伸長、組織與器官分化、開花與結實、成熟與衰老、休眠與萌發以及離體組織培養等方面,分別或相互協調地調控植物的生長發育與分化。植物激素會影響植物生長發育,參與植物防御,同時也參與植物非生物脅迫反應中[92]。植物絲裂原活化蛋白激酶(MAPK) 通路途徑參與了植物生長發育、激素調節以及非生物脅迫的應答響應[93]。WRKY轉錄因子是植物中最大的轉錄調控因子家族之一,是調控植物許多生物過程信號網絡的組成部分。徐良偉等[94]通過研究證實擬南芥中 MAPK 途徑通過抗病相關的 WRKY 轉錄因子從而使病原菌誘導的植物抗病防衛反應。另外 MAPK 通路還會與部分植物激素信號途徑產生交互作用來進行信號傳遞。WU等[91]發現,編碼乙烯反應的轉錄因子 ERF 在水稻中有差異表達,推測植物表型性狀差異有可能是因為轉錄因子調節植物激素的抑制或誘導,進而影響植物的生長發育。在環境壓力期間,ROS水平會急劇增加。這可能會對細胞結構造成嚴重損害,這被稱為氧化應激。孫曉東等[95]通過對轉錄組數據中的基因進行篩選發現,PS-NPs可以誘導抗氧化活性相關基因的下調來影響植物的產量。

3.7 通過植物酶的活性影響植物生長

微塑料可以通過抑制各種酶的基因表達,來對植物產生影響。過氧化氫酶(CAT)普遍存在于植物組織中,是重要的保護酶之一,其作用是清除代謝中產生的H2O2,以避免H2O2積累對細胞的氧化破壞作用,因而其活性的高低與植物的抗逆性有關。李瑞靜[90]的研究表明,在暴露于特定尺寸的聚苯乙烯顆粒后,CAT基因的相對表達受到阻礙,進而會對植物產生不良影響。超氧化物歧化酶(SOD)是酶促清除系統中的核心酶, JIANG等[57]研究表明用聚乙烯微塑料處理蠶豆 48 h 后,蠶豆體內的 SOD 酶活性顯著增加?？赡苁怯捎谠诜巧锩{迫下,增強SOD 酶的活性來維持細胞的正常生理活性[96]。這些研究表明微塑料可以通過影響植物酶的活性來影響植物生長。

4 展望

微塑料作為一種新型環境污染物,已經受到了越來越多的關注,微塑料對植物影響的研究也越來越多。尺寸較小的微塑料會被植物體的根部、種子吸收,從植物體內部阻礙營養物質的運輸,尺寸較大的微塑料會聚集覆蓋在植物的根部、葉片表面,降低了植物的光合作用,并破壞細胞膜的完整性,造成氧化應激損傷,進而影響植物的基因表達。微塑料還可以通過影響土壤的理化性質,土壤微生物和其他土壤污染物的有效性來對植物產生間接影響。本文綜述了微塑料對植物的影響及其機制,以期為今后微塑料的污染防控提供科學依據。

根據前人的研究,發現微塑料對植物影響機制的研究中還存在一些不足。目前,大多數學者主要研究的是原生微塑料的影響,而老化微塑料或者老化過程中的微塑料的相關研究還比較薄弱,且其對植物生長期所產生的影響缺乏系統的了解。同時,土壤中含有多種污染物,微塑料與其他污染物的復合效應被關注不多,其聯合毒性效應相關機制存在很多未知。另外,還需要從分子學方面去探究機制,以科學了解微塑料對植物的影響機制。因此,在未來的研究中,可以從以下方面進一步完善:1)微塑料暴露過程和老化塑料對植物的影響的相關研究需要被重視,以全面了解微塑料對植物的影響機制;2)微塑料和污染物之間的復合作用,需要更多探討和研究,以了解復合污染的毒性機制;3)微塑料的對植物關鍵酶和基因等大分子的影響,其相關研究也需要更深入開展,以期為微塑料生態環境效益的探索提供更多的證據。