植物功能性狀系統發育保守性的類群和地理分異研究
——以中國被子植物最大株高為例

邢冰冰,李 垚,毛嶺峰

(南京林業大學生態與環境學院,江蘇 南京 210037)

植物功能性狀(functional trait)是指植物體具有的與其定植、存活、生長以及死亡密切相關的一系列核心植物屬性(core plant traits)。這些屬性能夠顯著地影響生態系統功能,并能夠反映植物對環境變化的響應[1-3]。與植物種類和數量相比,植物功能性狀可以更好地反映生態系統功能,被廣泛地應用于種群、群落和生態系統尺度的研究中[3-5]。如近期研究發現,植物功能性狀多樣性比物種多樣性對環境脅迫或擾動更敏感,更能指示生態系統功能的變化[6-7]。植物功能性狀也直接反映了植物適應環境和參與生物環境構建的過程[4,8]。不同環境條件下的植物往往具有規律性變化的功能性狀[8-9],如葉片和樹干的功能性狀隨環境梯度呈現明顯的地理格局[10-11]。

根據物種進化過程中的性狀保守性假說,親緣關系較近的物種往往比親緣關系較遠的物種具有更為接近的功能性狀,即功能性狀具有系統發育保守性(phylogenetic conservatism),或者說,功能性狀會在進化過程中呈現出明顯的系統發育信號(phylogenetic signal)[12-13]。目前,越來越多的研究指出,由于物種的功能性狀和生態屬性等具有系統發育保守性,其生態適應性也具有系統發育保守性[14-15]。然而,也有反例存在,如有研究發現佛羅里達地區櫟樹的生態位重疊和生境選擇并不具有系統發育保守性[16]。

在眾多的研究中,物種的系統發育關系(或系統發育距離)常用來替代其生態屬性或環境適應能力的相似性,進而用于檢驗大尺度或者群落構建(community assembly)過程中的生態學基本理論和規律[17-18]。例如,前期學者利用群落物種的系統發育關系結構來解析競爭排斥(competitive exclusion)、環境過濾(environmental filtering)和隨機過程(stochasticity)在群落構建中的作用[16,19-20]。上述研究均建立在競爭-生態位相似性假說(competition-niche similarity hypothesis)的基礎上[21],即假設生態相似度高的物種對于環境資源的競爭程度要大于生態相似度低的物種,繼而不易共存。同時,研究也發現,由于植物功能性狀具有系統發育保守性,這種生態相似性也可以用功能性狀來代替[22]。然而,這一假設前提面臨諸多的挑戰,如研究人員發現在很多情況下一些關鍵植物功能性狀不具有系統發育保守性[23-24]。在這種情況下,其生態學屬性也可能不具有系統發育保守性。這將導致系統發育關系不能應用于替代功能性狀所反映的生態學關系,成為學科發展的一個爭論點。此外,由于植物功能性狀在生態學研究中極為重要,許多研究需要獲取大量的植物功能性狀數據,但是受限于采樣困難,很多功能性狀并不能完全被獲取[25]。新的系統發育填補(phylogenetic imputation)方法的發展使得采用數學模型推斷性狀缺失值成為可能[23-24]。然而,運用這種方法的前提條件依舊是功能性狀具有系統發育保守性[12,26]。但是,植物的功能性狀保守性在什么類群、什么區域存在,依舊有待基于大數據的系統分析來回答。

被子植物的最大株高是其生態策略的核心部分,它與植物的壽命、種子質量和成熟時間等都密切相關[27],也是決定植物競爭光照能力的關鍵因素之一[28]。株高在系統發育關系替代功能性狀生態屬性的研究中常被用來代表物種間的競爭作用[29],在推斷功能性狀缺失值的研究中也應用廣泛[11,24]。當前已有研究表明,中國被子植物花期、果期等物候性狀在區域尺度上具有系統發育保守性,且呈現一定的地理格局[30-31],但是最大株高的系統發育保守性及其地理格局尚未明確,僅在樣地水平有少數研究[15,32]。另外,最大株高的變異性隨緯度而變化[33],很大程度上取決于區域內共存物種的種間競爭,競爭和地點間的氣候差異往往都只能解釋最大株高變異的一半[33-34]。因此,被子植物最大株高的系統發育保守性在不同的地域可能存在較大的差異。例如,在海南尖峰嶺熱帶雨林地區的喬木層中,最大樹高的系統發育保守性不顯著[15];在對美洲東部和歐洲地區植物最大株高缺失性狀的推斷研究中,Swenson等[24]將其對樹高的不理想推斷結果歸咎于當地物種株高的系統發育保守性較弱。

本研究擬以中國被子植物的最大株高為研究對象,利用20 295種被子植物的株高、生長型和地理分布數據,檢測不同生長型、不同類群和不同植被區域植物最大株高的系統發育保守性,并探討以下3個問題:①草本、木本植物以及不同進化分支的被子植物最大株高的系統發育保守性是否存在差異?②被子植物最大株高的系統發育信號呈現怎樣的地理格局?③被子植物最大株高的系統發育信號與溫度、降水量等環境因子具有怎樣的關聯?

1 材料與方法

1.1 被子植物最大株高、地理分布數據的收集

被子植物最大株高數據來自基于《中國植物志》及各級地方植物志描述建立的植物高度性狀數據庫。植物學名依據The Plant List物種名錄1.1版本(www.theplantlist.org)進行修正。最終,共獲取了20 295種被子植物的最大株高數據。被子植物地理分布數據來自于中國維管植物物種分布數據庫[35-36],描述了每種植物在100 km × 100 km柵格分布情況。被子植物生長型數據依據《中國植物志》和《Flora of China》的記錄收集整理,包括草本和木本植物兩種生長型。本研究共涵蓋草本植物13 205種、木本植物7 090種。

1.2 進化樹構建與系統發育信號計算

本研究所涉及的被子植物進化樹基于全球種子植物系統發育骨架樹(GBOTB)[37]構建。該骨架樹包含了79 881個種級及種級以下的分類單元,是目前最為完整的被子植物進化樹。利用R軟件的V.PhyloMaker包[38]中的phylo.maker函數匹配和插入所有20 295種中國被子植物。對于GBOTB中已有的物種,直接匹配到骨架樹;對于GBOTB中沒有的物種,將其隨機插入對應的屬或科下。為減小隨機插入對結果的影響,獨立生成3棵進化樹用于后續分析。

利用零模型(null model)檢驗最大株高是否具有顯著的系統發育信號,即檢測系統發育關系較近的植物是否具有更為相近的高度值。具體來說,該方法隨機分配物種性狀值于系統發育樹的各個節點,然后通過比較性狀在進化樹上的實際分布和基于進化隨機的布朗運動(Brownian motion)狀態來判斷性狀的系統發育保守性[39-40]。系統發育信號采用基于布朗運動進化模型的Pagel’sλ參數度量[41],0<λ<1。當λ= 1時,表明性狀進化符合布朗運動模型;當λ= 0時,表明性狀進化與系統發育關系相互獨立[41]。前期研究表明,Pagel’sλ對末端多分支結構不敏感,因而用其估算多分支樹的系統發育信號的不確定性較低[42]。上述分析采用R軟件的phytools包[43]中的phylosig函數完成,零模型運算次數為1 000次。由于不同生長型的植物具有不同的適應策略和進化歷史,分別計算全部植物、草本植物、木本植物最大株高的系統發育信號并檢驗其顯著性。同時,為了比較不同類群系統發育保守性的差異,根據APG IV分類系統[44],對樹高數據中包含500個物種以上的13個目[禾本目(Poales)、天門冬目(Asparagales)、毛茛目(Ranunculales)、豆目(Fabales)、薔薇目(Eosales)、金虎尾目(Malpighiales)、虎耳草目(Saxifragales)、石竹目(Caryophyllales)、杜鵑花目(Ericales)、菊目(Asterales)、龍膽目(Gentianales)、傘形目(Apiales)和唇形目(Lamiales)]的最大株高系統發育信號進行單獨檢驗。

1.3 被子植物最大株高系統發育保守性的地理分異分析

為了解析最大株高系統發育保守性的地理格局,在全國尺度上分別計算每個100 km × 100 km網格內被子植物最大株高的系統發育信號,最終全國尺度上使用的網格數為943個。為了更直觀地體現不同植被區域系統發育信號的差異,根據中國植被地理區劃,將中國陸域劃分為熱帶季雨林雨林區、亞熱帶常綠闊葉林區、暖溫帶落葉闊葉林區、溫帶針葉闊葉混交林區、寒溫帶針葉林區、溫帶草原區、溫帶荒漠區、青藏高原高寒植被區共8個區域。植被地理分區數據來源自中國科學院資源環境科學與數據中心網站(https://www.resdc.cn/)。

為了探究最大株高系統發育保守性地理格局的成因,分別使用局部加權回歸[45]和多項式回歸模型分析系統發育信號與緯度、氣候因子的關系。氣候因子包括年平均氣溫、最冷季平均氣溫、年降水量和最干月降水量,代表了每個網格的水熱條件及其極端狀況。氣候數據下載自WorldClim 1.4數據庫[46],采用ArcGIS 10.2計算每個網格內柵格值的平均值。所有模型均在R中構建,其中局部加權回歸模型使用lowess函數完成,平滑跨度(smoother span)f選擇0.3。分別對全部植物、草本植物和木本植物進行相關地理分異分析。

2 結果與分析

2.1 中國被子植物最大株高系統發育保守性的類群分異

本研究中共有8 137種被子植物直接匹配到了GBOTB骨架樹,有12 158種被子植物隨機插入到了對應的屬或科下。利用3棵隨機插入生成的進化樹計算最大株高的系統發育信號,結果表明,全部植物、草本植物和木本植物的(Pagel’sλ)平均值分別為0.893(P<0.001,數量(n) = 20 295)、0.725(P< 0.001,n= 13 205)和0.813(P<0.001,n= 7 090)。草本植物最大株高的系統發育保守性程度略低于木本植物。

物種數大于500種的13個目植物最大株高的系統發育信號均具顯著性(P<0.001),但不同類群間系統發育信號的強弱具有明顯的分異(圖1)。

圖1 包含500種以上13個目的被子植物最大株高的系統發育信號Fig. 1 Phylogenetic signals of maximum plant height for Chinese angiosperms in 13 orders with more than 500 species

在這13個目中,薔薇目的Pagel’sλ值最低,為0.612;豆目最高,達到了0.995。石竹目、天門冬目、唇形目、傘形目、虎耳草目的Pagel’sλ值都高于0.9,說明在這些類群內,最大株高的進化是高度保守的,具有強烈的系統發育信號。

2.2 中國被子植物最大株高系統發育保守性的地理分異

從地理空間來看,對于全部被子植物來說,中國東南部和東北部的最大株高的系統發育信號相對較低,而青藏高原、內蒙古高原、山東半島地區的系統發育信號相對較強。對于木本植物來說,大部分區域的系統發育信號都非常強烈,青藏高原和中國東北部部分地區的系統發育信號非常低。對于草本植物來說,整個新疆地區的系統發育信號都非常強烈,而在青藏高原大部分區域、內蒙古高原東部和中國東北部地區的系統發育信號較低,但青藏高原東南部(察隅、墨脫地區)的系統發育保守性較強。

二次多項式回歸結果表明,在緯度梯度上,所有被子植物(圖2a,R2= 0.412,P<0.001)和木本植物(圖2c,R2= 0.058,P<0.001)最大株高的系統發育信號均呈明顯的單峰分布,說明這些植物類群最大株高的系統發育保守性在中緯度地區較強,而在低緯度和高緯度地區較弱。然而,對于草本植物來說,局部加權回歸和多項式回歸模擬結果均表明其最大株高的系統發育信號不呈明顯的單峰分布(圖2b),其在緯度梯度上雖然呈現顯著的三次函數關系,但模型擬合程度較低(R2= 0.019,P< 0.001)。該結果表明草本植物最大株高系統發育保守性程度的緯度梯度規律不明顯。

紅色線和藍色線分別表示局部加權回歸和多項式回歸結果。下同。The red and blue lines represent the results of locally weighted regression and polynomial regression, respectively. The same below. 圖2 中國被子植物最大株高的系統發育信號與緯度的回歸關系Fig. 2 Regressions between phylogenetic signals of maximum plant height and latitude for Chinese angiosperms

2.3 被子植物最大株高的系統發育保守性與氣候因素的關系

二次多項式回歸結果表明,對于被子植物整體及木本植物而言,最大株高的系統發育信號與年平均氣溫(被子植物整體R2= 0.196,P<0.001;木本植物R2= 0.060,P<0.001)、最冷季平均氣溫(被子植物整體R2= 0.334,P<0.001;木本植物R2= 0.078,P< 0.001)均呈明顯的單峰曲線關系(圖3)。對于草本植物而言,隨著年均氣溫、最冷季平均氣溫的增加,最大株高的系統發育信號呈現先降低、后上升、再降低的趨勢(圖3);三次多項式回歸結果雖然顯著,但擬合程度較低(年均氣溫R2= 0.097,P<0.001;最冷季平均氣溫R2= 0.074,P<0.001)?？傮w來看,被子植物最大株高的系統發育信號與年均氣溫、最冷季平均氣溫具有相似的關系,但對于被子植物整體和木本植物來說,最冷季平均氣溫的模型解釋能力相對較強。

a、d、g、j. 被子植物整體all angiosperms;b、e、h、k. 草本植物herbaceous plants;c、f、i、l. 木本植物woody plants。圖3 中國被子植物最大株高的系統發育信號與年平均氣溫、最冷季平均氣溫、年降水量、最干月降水量的回歸關系Fig. 3 Regressions between phylogenetic signals of maximum plant height and mean annual air temperature, mean air temperature in the coldest quarter, annuel precipitation and precipitation in the driest month for Chinese angiosperms

普通線性回歸結果表明,對于所有被子植物和木本植物而言,最大株高的系統發育信號與年降水量(被子植物整體R2= 0.339,P<0.001;木本植物R2= 0.037,P<0.001)、最干月降水量(被子植物整體R2= 0.250,P<0.001;木本植物R2= 0.035,P<0.001)均呈顯著的負相關(圖3)。對于草本植物而言,隨著年降水量的增加,最大株高的系統發育信號呈現先降低、后上升、再降低的趨勢(三次多項式回歸:R2= 0.067,P<0.001),但其與最干月降水量的關系不顯著(三次多項式回歸:R2= 0.006,P= 0.147)(圖3)?？傮w來看,被子植物株高的系統發育信號與年降水量、最干月降水量具有相似的關系,但對于所有物種和木本植物來說,年降水量的模型解釋能力相對較強。

3 討 論

株高是植物生態策略的核心部分,它與植物壽命、種子質量和成熟時間密切相關,是物種爭奪光能力的主要決定因素[28]。本研究發現,中國被子植物最大株高的系統發育保守性較強(Pagel’sλ= 0.893,P<0.001),表明系統發育關系較近的被子植物傾向于具有更為接近的株高[34]。然而,值得注意的是,最大株高系統發育保守性的強度在不同進化分支、不同植被區域并非一成不變,而是存在明顯的類群、地理差異。如豆目株高的系統發育信號值為薔薇目的1.6倍;中國東南部和東北部被子植物株高的系統發育信號明顯較青藏高原、內蒙古高原等地區更高。上述結果表明,在用系統發育關系替代株高所反映的植物生態屬性或環境適應能力時,或者用系統發育填補的方法推斷株高的缺失值時,應充分考慮所研究類群或所關注地理區域之間的系統發育保守性差異。當所研究的進化分支或所關注的地理區域的被子植物株高系統發育保守性較低時,應謹慎地估計所存在的誤差和解釋所得到的結果。

本研究發現木本、草本植物最大株高的系統發育保守性強度不一致。木本植物或者草本植物最大株高的系統發育信號低于被子植物整體,且草本植物的系統發育信號低于木本植物。這一結果說明木本植物或者草本植物最大株高的系統發育保守性弱于被子植物整體,而木本植物株高的系統發育保守性較草本植物更強。已有研究表明,在被子植物中,木本植物與草本植物的功能性狀在應對環境壓力時的表現不同[47-48]。由于木本植物譜系比草本植物譜系的進化速率慢,生長形式和世代時間會對其功能性狀的演化起到明顯的制約作用[49],其最大株高受極端環境的影響較大,在不同的生態位下往往會出現較大的差異[50-51],但在相似的環境中物種之間可能彼此相近[52]。此外,木本植物在遷移到可用的生態位空間前,其性狀可能不會偏離祖先的氣候耐受性太遠[49,52]。相對于木本植物,草本植物的物種形成和滅絕速率可能高于木本植物[53],在演化過程中株高的多樣性比木本植物高;另外,草本植物比木本植物具有更廣的生態位分布,更能適應極端氣候[49,52]。因此在大尺度下,木本植物的最大株高可能更容易表現出相關物種之間彼此相近的趨勢。所以,單獨使用草本植物或木本植物的系統發育關系來替代其生態屬性等關系所得出的結論可能會出現差別。

本研究發現被子植物最大株高的系統發育保守性具有明顯的地理格局,沿環境梯度呈規律性變化。功能性狀的形成是表型穩定性(內部選擇)和對當前環境條件適應(外部選擇)之間的平衡。外部選擇依賴于環境,內部選擇依賴于物種自身的遺傳,也就是進化的約束,不管生物處在什么環境下,進化約束在地理上是不會發生改變的[54]。而功能性狀的系統發育信號即保守性表示物種表現出相同功能性狀的趨勢,既會受到進化約束的影響,也會受到外部環境因素的影響。對系統發育信號和環境因子的相關性分析表明,所有植物和木本植物的最大株高系統發育保守性在緯度梯度上呈明顯的單峰分布,或者說,中緯度地區的系統發育保守性強于高、低緯度地區。這一地理格局與中國被子植物花期、果期、果實發育期長度等性狀的系統發育保守性地理格局相似[30-31]。由于緯度與最冷季均溫呈顯著的正相關,本研究還發現最大株高的系統發育保守性在最冷季均溫梯度上也呈明顯的單峰分布。上述結果表明,在高緯度或嚴寒地區的惡劣條件下,局部適應或定向選擇的作用可能強于系統發育關系的約束作用。換言之,無論物種間的親緣關系如何,它們均生長在同樣嚴酷的環境下,極端氣候條件將同時限制植物的營養和生殖生長。趨同進化作用將成為決定植物生態屬性或功能性狀演化方向的主要因素[28,55],這將導致包括株高、花果期等功能性狀在高緯度或嚴寒地區的系統發育保守性降低。本研究發現靠近熱帶地區的被子植物最大株高的系統發育保守性較溫帶地區弱,這一規律與中國19 631種被子植物開花時間的系統發育信號的緯度格局一致[32]。這種緯度模式可以用系統發育生態位保守性假說來解釋[55]。與熱帶地區相比,溫帶地區植物在系統發育上更趨向于聚集,分支年齡較低[36],這可能使得株高等功能性狀在溫帶地區更為保守。此外,靠近熱帶的地區為植物提供了更多的適宜生境[56],優越的環境條件使得株高的外部限制因子較少,在漫長的進化歷程中,其性狀值可以在較寬的范圍內變化[31],這也可能導致低緯度地區被子植物最大株高的系統發育保守性較低。