積雪變化對陸地生態系統植被特征和土壤碳氮過程的影響

黨 寧,馬 望,代澤成,胡玉香,王志瑞,王正文,姜 勇,3,李 慧,*

1 中國科學院沈陽應用生態研究所,額爾古納森林草原過渡帶生態系統研究站,沈陽 110016 2 中國科學院大學,北京 100049 3 河北大學生命科學學院,保定 071002

陸地表面近60%的面積存在季節性積雪或全年積雪覆蓋[1-2],這些地區占陸地碳儲量的70%-80%[3-5]。隨著氣候變暖,北半球自20世界中葉以來,積雪深度逐漸變淺或出現不連續積雪,積雪覆蓋度由19%降到11%(圖1),且高緯度地區下降最為明顯(圖2),三月份的積雪量由平均2938 Gt降到平均2867 Gt[6-11]。此外,積雪持續時間逐漸縮短并且導致春季融雪提前,在瑞士阿爾卑斯山的研究表明,自1970年以來積雪持續時間大概每十年縮短8.9 d,融雪期提前5.8 d左右[8-9]。

圖1 全球平均氣溫不同上升幅度下CMIP5集合10月歐亞平均積雪覆蓋率(35-180° E和30-80° N)的分布[6]Fig.1 Distribution of the mean October Eurasian snow cover (35° to 180° E and 30° to 80° N) in the CMIP5 ensemble,for different increases in the global mean temperature

冬季積雪變薄和融雪提前可能導致早春凍融頻次增加、土壤溫度下降[12];在無雪期導致土壤溫度升高[13],生長季土壤水分含量減少[14-16],這種水熱條件變化必然對生態系統地化循環過程產生復雜和巨大影響。積雪特征變化將直接改變植物物候、生殖生長[17]和土壤微生物活性,進而調控土壤碳氮動態過程[13,18-23]。這些影響有時還會持續到次年生長季,具有明顯的季節遺留效應[24-25]。然而相較于氮沉降、降水變化和增溫等全球變化因子,積雪變化對生態系統功能和過程的影響尚缺乏深入系統研究,研究結論也較為片面和分散。在WOS數據庫(www.webofscience.com)的核心數據集中以“snow” OR “snowmelt”AND “plant community composition”AND “litter decomposition”AND “biogeochemical cycle process”AND “greenhouse gas”AND “soil microorganism”為主題進行檢索,共查詢到1572篇文獻。通過可視化的文獻計量分析(圖3),我們發現積雪特征變化的研究熱點是氣候變化、積雪覆蓋、融雪時間以及積雪深度等環境因子相關研究問題,在2010年前后主要研究積雪變化對植被物候、植被群落組成以及食草動物的影響,隨后在2014-2016年左右學者們逐漸開始關注積雪變化對土壤碳氮循環過程、土壤呼吸以及地下凍土層變化的影響,而從近5年發表的文獻來看,學科交叉促進了積雪變化及凍融循環過程對土壤動物和微生物影響的研究。本文綜述了積雪深度變化對植被生長和繁殖、凋落物分解、土壤碳庫氮庫動態、溫室氣體產生/消耗過程及土壤微食物網(土壤動物和微生物)的影響,及其在生長季的遺留效應,以期加深人們對積雪特征變化生態后果的認知,并為更加科學、全面、準確預測積雪變化與氣候變暖之間的反饋關系提供重要科學依據。

圖3 積雪特征變化相關研究關鍵詞的時間演化Fig.3 Temporal evolution of keywords relevant to snowpack change studies

1 全球積雪變化野外實驗布設

為研究積雪深度對生態系統的影響,在野外布置增雪/減雪實驗是較為常用的研究手段。但相較于其他全球變化因子,例如氮沉降、增溫和降水改變等,研究積雪因子對生態系統影響的相關野外實驗平臺還相對較少。在全球范圍內,早期開展的增雪和減雪野外實驗大多設置在高緯度極地地區(北緯60-90°)或者高海拔地區[26-31],實驗處理時間相對較長,數據積累也較多。但有研究表明,中緯度溫帶地區非高山陸地生態系統的積雪深度和融雪時間隨氣候變暖變化更為強烈[32-35]。近年來,在中緯度地區(北緯30-60°)也逐漸開展了積雪因子對生態系統影響的研究[13,36-40],其中以美國和中國居多(圖4)。

圖4 全球積雪因子野外實驗平臺分布圖Fig.4 Global distribution of field experiments simulating snow cover changes

從生態系統類型來看,大多積雪實驗是在天然生態系統開展的,包括苔原[19,41-46]、森林[13,36-40,47-51]、草地[20,52-59]、濕地[60],但也包括部分在農田系統[49,61-63]開展的野外實驗(圖3)。在我國開展的積雪因子野外控制實驗雖起步較晚,但近年來有逐漸增多的趨勢,這也表明我國生態學家越來越關注積雪特征變化所引發的生態后果。其中一部分野外實驗平臺分布在高海拔的青藏高原[36,55-56,64-65];中科院植物研究所劉玲莉老師團隊在溫帶典型草原開展了改變積雪的系列工作[58,66-68];此外,在東北的遼寧、吉林、黑龍江也都有增雪/減雪野外實驗展開[40,50,60,69]。在以上研究中,探討了植被物候、植被群落結構組成、地上地下凈初級生產力、食草動物活動時間、土壤微生物和養分動態對積雪變化的響應。其中大多研究關注地上植被性狀對積雪的響應規律[13,36-38,41-42,44,48,50,53],積雪對地下土壤生物及其介導的生物地化循環過程的影響近年來才逐漸被生態學家關注。

在這些野外實驗平臺中,人為控制積雪深度的手段也不盡相同。其中利用鐵鍬將外部積雪覆蓋在實驗小區積雪上部,或將樣地積雪移出樣地是改變積雪厚度最為簡便易行的方法[70-71]。人工鏟雪對于增雪處理來說影響不大,但在減雪處理中鐵鏟對土壤擾動的影響較大[22]。這種方法一般適用于地勢平坦開闊,起伏不大的地形狀況,如草原、平原。此外,采用雪柵欄也是構建不同積雪深度的常用手段[59,72]。雪柵欄通常設置在迎風坡上,由于風的作用,靠近柵欄的一側積雪較深,積雪距離柵欄越遠深度越淺,這種方式較為適用于山地或坡度較大的生態系統。此方法減少了人為因素對積雪厚度改變的影響,且增雪的厚度較深,積雪覆蓋期增加,但會使得整個小區的積雪厚度不一致,積雪效應也不盡相同[22]。

積雪深度變化通常也伴隨著融雪時間的變化,增雪通常導致早春融雪延遲,而減雪導致融雪提前。但由于積雪厚度還改變了冬季土壤溫度和早春土壤含水量,因此通過改變積雪深度模擬融雪時間變化無法剝離積雪量對融雪時間的影響?？茖W家們開始探索采用其他方法直接模擬融雪時間變化,其中,比較常用的做法是在雪面撒施黑砂、塵土或者木炭粉,通過增加積雪表面太陽能輻射熱量吸收,從而達到模擬融雪提前的目的[13,48,63,73],但這種做法可能會改變土壤碳庫含量、碳組分以及土壤顆粒構成。通過在大尺度范圍內選擇天然的融雪時間梯度也是研究融雪時間生態效應的一種手段,但這種做法并不理想,因為在較大的空間尺度上,植被、地形和土壤性質等往往存在較大的異質性,無法進行比較[74-75]。紅外燈加熱法也能加速融雪并且不改變土壤水分輸入,但等積雪全部融化后,加熱效應也可能與融雪提前效應疊加[76-77]。

除了搭建積雪因子野外實驗平臺,利用遙感手段反演各類積雪參數(如積雪深度、積雪面積、積雪反照率、雪水當量、雪密度、雪粒徑、積雪表層硬度、液態水含量、雪層溫度、雪土界面溫度等)也是近年來積雪研究中重要的技術及數據獲取手段[78-82],最為常見的平臺有光學遙感平臺[83]和微波遙感平臺[84],但國內積雪研究的隊伍/學者相對而言人數較少。

2 積雪深度和融雪時間對植被群落特征和凋落物質量的影響

由氣候變暖導致的雪被變化能夠調控土壤溫度[13,85]和水分含量[16,63],直接影響生長季長度,從而影響植物物候、營養繁殖和有性繁殖,對生態系統中植物群落生產力、植被群落組成、凋落物分解等產生巨大影響[86-88],最終影響自然生態系統的生態學過程與功能。

2.1 植被群落生產力

通常來說,積雪加深增加地上植被生產力,而積雪變薄減少地上植被生產力。例如,在干旱的內蒙古溫帶草原,積雪深度每增加10 cm地上植被生物量增加16.56 g m-2a-1。這是由于冬季積雪加深可以通過緩解水分競爭,使得生長季延長[58]。在美國北部的森林生態系統的研究表明,降雪量減少導致樹冠暴露在寒冷空氣中,影響樹木生長,從而使凈初級生產力降低(40±3)%[37]。但在北極-高寒生態系統的研究表明,冬季雪量減少也可能導致植被生產力增加,這是由于積雪減少導致融雪時間提前,使植物更早開始生長或者形成葉片,從而延長可用于植物生長和資源分配的生長期[89]。還有研究表明,積雪對植被生產力的影響依賴于氣候因素,例如在濕潤的內蒙古草原生態系統中,雪深的增加并不改變植被群落生產力,這是因為相較于干旱地區來說,降雨量充足的草地植被生長受水分限制較小,因此對積雪帶來的水分變化不敏感[66]。

融雪時間也能夠顯著影響地上植被生產力,有研究表明融雪提前能夠改變高海拔地區生長季早期水資源分布狀況,顯著提高淺層土壤(0-30 cm)的水分含量,從而導致植被春季物候更早出現,生長季延長,增加植物養分獲取能力并提高(3.25±1.23)%的群落生產力[90];而融雪太晚,植物可能因為復蘇太晚而導致生長緩慢,養分吸收率低,向土壤中輸入的光合碳減少,從而降低群落生產力[17,91]。但也有研究表明,融雪提前導致的低溫霜凍使植物根組織和芽組織損傷[86,92],影響植物在生長季早期的生長從而降低植被生產力[93-96]。此外,融雪時間提前導致的夏末干旱,使得植被葉片更早的衰老死亡,枯黃期提前,也導致群落生產力下降[89,97-98]。在北極苔原[46]和高山草甸[13]開展的研究結果表明,融雪提前對植物群落生產力沒有顯著影響,這可能是由于這些高寒區域常年適應低溫,對融雪時間的微弱變化具有緩沖能力。本研究團隊在內蒙古自治區額爾古納市近寒溫帶草甸草原生態系統布設的增雪和延遲融雪隨機區組實驗表明,在連續處理5年之后,積雪深度和融雪時間對植被生產力無顯著影響,這可能是由于處理年限較短或者在實驗周期內夏季降雨量較多緩沖了融雪提前帶來的夏末干旱效應。

2.2 植被群落組成

積雪深度還顯著影響植被群落組成,冬季積雪加深通常導致草地生態系統禾本科植物在群落中占據較大優勢,并且這種影響在干旱地區比濕潤地區更強烈[58,99-100]。例如在年降雨處于300 mm以下的內蒙古干旱草地,禾草/雜類草的比值隨著積雪深度的增加而增加。其主要原因為積雪變深能夠緩解表層土壤水分限制,促使淺根系的禾草類植物在群落中的比例增加;而深根系的雜類草對積雪增加的處理響應不顯著[58,66,101];此外,積雪加深緩解了水分限制,植物需要更多的養分維持自身生長,從而促進了營養獲取能力強和獲取效率高的禾本科植物生長[102-103]。類似的,在全球積雪減少背景下,北極草地禾本科物種蓋度減少約55%-60%,如看麥娘Alopecurusalpinus、裸花杜邦Dupontiapsilosantha等,而雜類草如野蓼viiparum等沒有顯著變化[104]。在瑞士北部的森林生態系統,減雪處理使林下植被覆蓋率下降了50%以上,主要是矮生灌木越橘Vacciniummyrtillus(-82%)以及豐富度較高的苔蘚植物白靈側耳Pleuroziumschreberi(-74%)和地克蘭Dicranumscoparium(-60%)急劇下降,這可能是由于減雪處理下霜凍時間以及凍融循環頻次增加進而導致土壤溫度降低引起[101]。融雪時間也顯著影響植被群落組成,通常認為,延遲融雪增加雜類草的豐度,降低禾本科植物在群落中的比例,而提前融雪則相反。例如,在北極和阿爾卑斯山開展的實驗表明,延遲融雪導致雜類草和矮生灌木生物量顯著增加,而地衣和禾本科植物則顯著下降[91],這是由于更多的融雪水滲入深層土壤,釋放更多的可溶性養分,使得根系發達的雜類草和灌木可以獲取更多的營養來支撐自身生長與繁殖[105]。再如,在日本北海道高山草甸開展的研究表明,融雪提前導致株高大于30 cm的雜類草豐度顯著降低,包括高山銀蓮花Anemonenarcissifloravar.sachalinensis、金蓮花Trolliusriederianus和日本毛茛Ranunculusacrisvar.nipponicus[106],這是由于融雪提前導致早春土壤干燥,從而使這些適宜生長在潮濕環境中的物種數量降低。因此,在小范圍區域內,融雪提前使得土壤濕度下降,導致不適應環境變化的雜類草局部滅絕的可能性很高。但我們在溫帶草甸草原生態系統的研究表明,延遲融雪處理下禾草與雜類草的比例顯著增加(未發表數據),這可能是由于不同氣候類型導致的。與北極和高山氣候不同,在溫帶地區,由延遲融雪帶來的豐沛水分使得養分獲取能力生長迅速的禾本科植物更容易增殖。

2.3 凋落物數量和質量

積雪對植被群落的影響也導致凋落物數量和質量改變。在內蒙古草原的研究表明,冬季積雪增加導致凋落物數量增加,其主要原因為增雪使得土壤含水量增加,導致生長季植被生物量增加[58]。積雪深度增加通常導致凋落物質量減低,這是由于雪被增厚增加了禾草類植物的占比,與雜類草相比,禾草類植物葉片C∶N比通常更高,因此凋落物更難被微生物分解[58,107]。另一方面,增雪處理增加植物株高,導致凋落物中莖的比例增加,由于莖比葉更難降解,因此凋落物質量下降[108]。但另一meta分析表明,增加積雪深度顯著降低凋落物碳氮比(-5.8%),而減少積雪深度則增加凋落物碳氮比(+11.2%)[22]。這表明,在單一位點上開展的研究,與大量數據的綜合分析結果仍存在較大分異。

融雪時間也顯著改變植被群落凋落物數量和質量。在法國阿爾卑斯山草地生態系統的研究表明,提前融雪導致凋落物數量下降35%-55%,這可能由于提前融雪使得春夏土壤溫度升高和水分下降,進而使地上植被生物量減少,最終導致凋落物數量下降[109-110]。同時,提前融雪還將導致凋落物質量降低,相較于延遲融雪處理,提前融雪的凋落物碳氮比含量更高。其主要原因為融雪提前導致早春時期的土壤溫度和濕度較低,限制微生物分解過程,因此凋落物質量下降[74]。

積雪變化導致的溫度、水分、凋落物數量和質量的變化必將影響凋落物分解速率。通常,提前融雪使得微生物分解凋落物速率降低,這是因為提前融雪導致夏季土壤干旱,抑制微生物活性[111]。但在澳大利亞墨爾本東北部山地的研究表明,提前融雪導致凋落物分解速率更高,這是由于適宜的早春溫度(日均最低溫0.0-2.5℃,日均最高溫12.0-20.0℃)會充分激活土壤微生物活性,促進凋落物分解,使得提前融雪區凋落物分解速率更快[112-113]。以上結論的差異可能是由于不同地區春夏季節氣溫和降水量不同導致的。

3 積雪深度和融雪時間對土壤碳氮動態和溫室氣體排放的影響

由氣候變暖導致的雪被變化能夠影響土壤水分[16]、溫度[6]、凍融循環頻次[114]、生長季長短[58]、植被群落[67]和凋落物組成[110],這些因素都將影響土壤碳氮循環過程[22-23]和溫室氣體排放[48]。

3.1 土壤碳庫和CO2、CH4排放

積雪特征變化對土壤總碳庫的影響目前尚沒有形成統一的共識。大多數研究表明,較厚的雪被通過增加土壤溫度和水分提高微生物活性和養分有效性,從而促進土壤碳礦化,增加CO2排放[19,23,28],使土壤總碳含量降低,導致土壤成為凈碳源[67]。但也有研究表明隨著積雪深度的增加,微生物生物量碳(MBC)增加,從而增加微生物碳固持能力,使得土壤總碳含量升高[23]。積雪特征變化對土壤可溶性碳(DOC)的影響也存在爭議。大多研究認為積雪深度增加可以提高土壤含水量,進而使土壤中DOC含量增加[33],但一項meta分析表明,積雪深度對DOC無顯著影響[23]。在美國緬因州森林生態系統的研究則表明積雪變薄會增加霜凍幾率,進一步加劇融雪期間微生物死亡,使得土壤可溶性有機碳含量升高[47]。微生物生物量碳(MBC)是土壤碳庫的重要組成部分,微生物通過同化作用將外源有機質轉化成自身生物量和代謝產物,經過生長迭代形成相對穩定的微生物死亡殘體,對土壤碳庫的形成和積累具有重要貢獻[115]。積雪特征變化通過改變土壤溫度和水分直接影響微生物的生長和碳固持能力,但由于研究方法(包括氯仿熏蒸法和總磷脂脂肪酸法)、采樣時間、生態系統類型、積雪厚度改變方式和處理年限等的差異,所得結論存在很大分歧。大多研究認為積雪變薄和不連續降雪增加了土壤霜凍幾率和凍融循環頻次,微生物死亡和細胞溶解,導致MBC減少[40,65],而增加積雪深度則通過保溫作用提高MBC[44,58,69]。但在青藏高原開展的少數研究則得到相反結論,認為積雪增厚降低了MBC,而積雪變淺增加了MBC[36],其原因可能為積雪變淺導致早春融雪提前,水分和可溶性養分的輸入刺激微生物生長,使微生物生物量顯著增加[26]。還有一些研究表明,增雪[44]或減雪[69]處理對MBC沒有顯著影響。此外,草地生態系統MBC對積雪深度變化的響應大于森林,這可能由于草地土壤本身含水量較低,對積雪導致的溫度和水分變化響應更加強烈[23]。

二氧化碳(CO2)是最重要的溫室氣體,CO2產生主要是微生物礦化土壤有機質的異養呼吸過程[116],有研究表明,冬季CO2排放對氣候變暖導致的積雪條件變化十分敏感。大多已發表論文認為,積雪厚度增加能提高土壤溫度[4],從而提高微生物活性,導致CO2排放增加[4,19,23,44]。但積雪最深的時候通常發生在氣溫最低和底物有效性最低的時間,因此積雪深度是否通過土壤溫度影響CO2通量尚不明確[30]。還有研究表明,積雪深度對CO2排放的影響在不同土層可能表現為不同的趨勢,例如采用衛星數據進行模型預測顯示,積雪厚度增加導致深層土壤變暖(>50 cm),土壤呼吸增加,但抑制了表層(0-20 cm)土壤有機質礦化[117]。與之類似的,較薄的積雪可能通過降低土壤溫度導致微生物活性降低,從而降低土壤呼吸速率[18,118-119]。積雪變薄還增加了土壤霜凍的風險,導致植物根損傷,使根呼吸下降[120]。但也有研究表明,積雪減少可能增加凍融循環頻次[121],導致細根死亡、微生物細胞裂解和土壤團聚體解聚[70,122-123],這些過程釋放出可溶性碳氮,為微生物提供充足底物,導致冬季和春季融雪期CO2通量增加[51,61]。還有研究表明,在溫帶森林生態系統,積雪變薄雖然能夠降低土壤溫度,但對土壤呼吸影響并不顯著[33,69,124]。融雪時間對CO2排放通量的影響存在地域差異,一項meta分析表明,提前融雪導致年均溫較高地區CO2通量增加,但對年均溫較低地區無影響[118]。融雪時間影響CO2排放的機制并不明確,有研究認為融雪時間可能通過影響微生物獲取有效養分的時間,從而影響微生物呼吸。當融雪提前時,如果微生物和植被群落沒有對這種提前的養分供給做好準備,可能導致早春CO2凈排放變化[13],但這種推論尚缺乏證據支持。積雪深度和融雪時間能夠不同程度影響冬季和春季融雪期CO2排放,但這些影響是否持續影響生長季CO2排放,目前尚沒有定論。有研究表明,積雪條件變化對無雪期土壤的生物地化循環過程也能夠產生顯著影響[118,125],具有明顯的季節遺留效應。例如,減少積雪深度處理能夠顯著抑制生長季CO2排放[118,126]。融雪提前導致無雪期干旱[63],使生長季CO2通量降低[118]。但也有研究表明,減雪降低了冬季土壤呼吸和微生物活性,但這種影響并未持續到生長季,不具有季節遺留效應[65]。以上結論表明,積雪深度和融雪時間通過改變土壤溫度、凍融循環頻次等過程間接影響CO2排放通量,但可能由于氣候、生態系統不同,導致研究結論存在較大分異。

甲烷(CH4)作為痕量溫室氣體,其增溫潛勢是CO2的25倍,但積雪對CH4排放的影響鮮少報道。有研究表明,積雪變薄對CH4全年通量無顯著影響[23,33],但顯著增加CH4在凍融期的排放[33]。這可能是由于土壤CH4是由厭氧微生物產生,由好氧微生物氧化,因此甲烷通量對融雪期土壤水分變化非常敏感。由于早春土壤水分增加,提前融雪減少了CH4吸收速率,并且在干旱的冬季比較顯著,暗示未來增溫和干旱背景下將加劇甲烷匯的減少[48]。積雪條件變化對生長季CH4排放過程也能夠產生顯著影響[118,125],具有明顯的季節遺留效應。例如,融雪提前導致夏季土壤干旱使得生長季CH4氧化過程增加,從而降低全年CH4通量[118]。我們的研究團隊在內蒙古自治區額爾古納市草甸草原開展的研究表明,在冬季增加積雪深度顯著增加了春季CO2和CH4排放量(未發表數據),這可能是由于增雪導致土壤溫度和水分增加,使得雪被覆蓋下的土壤微生物活性增強。上述研究表明,積雪變化通過改變土壤水分調控CH4排放通量,但目前對CH4的觀測數據較少,積雪變化對CH4的影響機制尚不明確。

3.2 土壤氮庫和N2O排放

氮礦化作用是微生物將土壤有機氮轉化為無機氮的關鍵過程。積雪特征變化對微生物凈氮礦化速率的影響存在較大爭議。一般來說,積雪深度增加導致氮礦化速率提高,積雪減少顯著降低氮礦化速率[22,129]。例如,積雪深度增加顯著提高苔原(+70.0%)和草地生態系統(+57.3%)凈氮礦化速率,其原因可能是積雪增加顯著增加土壤溫度,進而導致更高的凈氮礦化作用。而較薄的積雪可能導致根系和微生物死亡,底物質量降低,從而降低氮礦化速率[129]。但一篇meta分析表明,積雪深度變化對土壤凈氮礦化作用沒有顯著影響,這可能是由于積雪增厚處理下的土壤增溫不足以提高氮礦化速率[22],也可能是在這篇meta分析中,現有的關于氮礦化長期實驗的研究數量有限。在美國北方闊葉森林生態系統中的研究也支持這一結論,認為積雪深度對凈氮礦化速率無明顯影響,其原因可能為,與苔原和草地生態系統相比,森林中較厚的凋落物層減弱了積雪增加的效應,因此對土壤溫度和水分的變化不敏感[22]。

硝化和反硝化作用受到土壤溫度和濕度、微生物群落組成、氧氣和養分有效性的強烈影響[130]。Meta分析表明積雪深度增加顯著降低了硝化作用(-24.8%),對反硝化過程無顯著影響,這可能是由于較深的積雪限制了土壤通氣同時增加土壤水分,導致氧氣耗盡產生厭氧條件,進而抑制了硝化過程[22]。但在北極苔原生態系統的研究表明,增加積雪處理顯著使硝化速率提高4倍,反硝化速率提高2倍。這是由于增雪后土壤溫度顯著升高,導致有關氮循環的微生物功能群落豐度和多樣性更高,且硝化(amoA)和反硝化(narG、nirS/nirK和nosZ)有關的關鍵基因的豐度增加[131]。

氧化亞氮(N2O)的增溫潛勢是CO2的298倍,因此更多開展冬季積雪對N2O排放的影響對于準確預測氣候變化-溫室氣體之間的反饋關系十分必要。積雪深度可能通過影響硝酸鹽產生、土壤水分、霜凍深度和土壤凍融循環影響N2O通量[130]。已有研究表明,增加積雪深度顯著降低草地(-69.5%)和農田(-32.7%)生態系統N2O排放,而對森林生態系統沒有顯著影響。另一篇Meta分析也表明,積雪深度增加顯著降低了N2O排放(-34.1%),其原因可能為增雪處理下土壤溫度較高、凍融頻次少,有效養分釋放減少,抑制土壤微生物活性,使得土壤N2O排放降低[22]。類似的,減雪處理增加凍融期和全年N2O排放通量[22,33,118],暗示氣候變暖導致的積雪變薄可能增加生態系統氮損失。但也有研究表明積雪深度變化[44]和融雪提前[48]對N2O排放通量無顯著影響,這可能是由于相對干燥的土壤環境抑制了微生物反硝化過程產生。我們在內蒙古自治區額爾古納市溫帶草甸草原開展的研究表明,在冬季增加積雪深度對N2O排放無顯著影響,但延遲融雪處理顯著促進了冬季N2O氣體吸收(未發表數據)。其原因可能為延遲融雪使得土壤濕度增加,微生物處于濕潤且相對厭氧的環境中,促使微生物反硝化過程進行的更加徹底,使大部分N2O還原為N2,增加了N2O的消耗。積雪條件變化對生長季N2O排放過程也能夠產生顯著影響[118,125],具有明顯的季節遺留效應。有研究表明,較薄的積雪能夠顯著增加生長季N2O排放[118,126];但融雪提前導致土壤水分降低[63],使生長季N2O產生過程下降[118]。以上結果表明,積雪變化通過影響土壤溫度、水分、土壤有效養分含量和微生物活性改變,從而使得N2O排放通量改變。

4 積雪深度和融雪時間對土壤動物和微生物的影響

土壤動物和土壤微生物構成的微食物網是生物地化循環的重要參與者,在凋落物分解、碳氮周轉等過程中發揮重要作用。研究冬季積雪條件對土壤微食物網的影響有助于我們加深對冬季地化循環過程調控的生物學機制的理解。然而,由于學科交叉和研究手段的限制,相較于積雪因子對植被和土壤養分的影響,積雪深度和融雪時間對土壤動物和微生物影響的研究起步較晚,近10年才逐漸受到學者們的關注。

4.1 土壤動物數量和群落組成

積雪因子變化對土壤微型節肢動物有顯著影響,但研究結論不盡相同。通常來說增雪增加土壤動物數量,減雪降低土壤動物數量。例如,在瑞典北方松葉林中發現增雪增加了春季融雪期彈尾目(Collembola)的數量[132],這可能是由于增雪增加了雪霉菌的種群密度,而彈尾目以雪霉菌為食物來源,進而導致彈尾目的數量增加[133]。在瑞典混交林的減雪處理中發現彈尾目動物的數量降低了99%,這可能是由于這類土壤動物易受到土壤溫度波動的影響[134]。但在北極地區的研究表明積雪深度變化并不會影響土壤無脊椎動物豐度[135],這是由于該地區土壤動物對溫度的耐受力較強。融雪時間變化對土壤動物群落組成也產生顯著影響。在北極地區的研究中表明提前融雪降低了彈尾目物種,但增加了蜱螨目(Acarina)的數量,這是由于不同種類土壤動物對于土壤溫度和水分的響應不一致[136]?？傊?積雪深度和融雪時間通過改變土壤溫度和濕度來影響土壤動物群落結構組成。

4.2 微生物群落結構組成

由于研究方法和檢測手段各異,積雪深度和融雪時間對土壤微生物群落結構的影響在不同研究之間尚缺乏可比性(表1)。采用熒光染色計數法研究表明,增加積雪深度降低細菌數量[137];而采用平板計數法研究表明,增雪降低可培養真菌數量[56]?；诹字舅岱治?phospholipid fatty acid,PLFA)顯示,在溫帶草原和森林生態系統,由于增雪緩解了干旱地區的水分限制,因此增加積雪深度增加了真菌/細菌比值[58,69],但在大興安嶺多年凍土區則得到減雪增加真菌/細菌比值的結論[50],這可能是由于減雪使得土壤溫度更低,凍融循環頻次多,細菌細胞的破壞程度更大,進而導致細菌數量減少。計數法和PLFA方法僅能獲得群落中細菌、放線菌、真菌等比較粗獷的分類信息,缺乏更精細遺傳分類水平上的群落組成信息,也限制了對微生物生態功能的深入解析。在20世紀末期興起的核糖體RNA基因(細菌16S rRNA;真菌ITS或18S rRNA)指紋圖譜分析技術廣泛用于環境樣品微生物群落結構組成和多樣性分析[138-139],例如變性梯度凝膠電泳技術(DGGE)、擴增核糖體RNA限制性分析(ARDRA)、單鏈構象多態性(SSCP)、末端限制性片段長度多態性(T-RFLP)分析等。采用T-RFLP技術分析表明,在美國的闊葉落葉林生態系統研究中,增雪和減雪處理顯著影響冬季細菌和真菌的群落結構組成,減雪處理增加細菌物種豐富度,但在融雪期對細菌和真菌多樣性和群落結構組成無顯著影響[34],這可能是由于融雪期瞬時的土壤含水量變化對土壤微生物的影響有限。采用單鏈構象多態性(SSCP)結合一代測序技術(ABI PRISM 3100 Genetic Analyzer)分析了法國西南部苔原生態系統融雪時間對土壤微生物多樣性和群落結構組成的影響,結果表明,融雪延遲導致真菌多樣性降低,減少了放線菌的相對豐度,但增加了酸桿菌的相對豐度[140]?？傊?由于檢測技術手段的差異,導致積雪變化對微生物群落組成影響的研究結論較為片面和分散。

表1 積雪特征變化對土壤微生物群落組成和生態功能的影響Table 1 Effects of snow cover on soil microbial community composition and ecological function

近十幾年來發展起來的下一代測序技術(next-generation sequencing,NGS)使我們能夠在較短時間內對多個樣本的核糖體RNA進行深度測序,為在群落水平上深度解析微生物群落結構提供了契機,也逐漸成為土壤微生物生態學研究的主流檢測手段。但由于學科交叉的限制,目前應用NGS手段研究積雪因子對土壤微生物群落結構組成影響的報道還非常少,目前僅見2篇姊妹報道。以美國阿拉斯加苔原生態系統增雪實驗為平臺,采用三代測序技術(Ion Torrent Personal Genome Machine)分析了積雪增厚對土壤真菌多樣性和群落結構組成的影響,結果表明,增雪顯著改變真菌群落結構組成,增加了外生菌根(Ectomycorrhizal,ECM)真菌豐度,降低其他功能群豐度[141];在ECM真菌群落中,增雪導致能利用不穩定氮組分的ECM真菌減少,例如TomentellaInocybe[142]。目前尚缺乏從分子遺傳標記水平上探討積雪變化對微生物群落結構組成的影響,因此限制了積雪變化對“地上-地下”生物和非生物因素的關聯分析。

4.3 微生物群落功能

積雪因子對微生物群落潛在生態功能的影響,目前僅有幾例報道,主要以土壤酶活為測定指標(表1)。一般來說,積雪變薄導致大多數土壤酶活性下降,包括轉化酶、脲酶、β-1,4-葡萄糖苷酶、N-乙酰-β-D-葡萄糖苷酶、亮氨酸氨肽酶、多酚氧化酶、過氧化物酶,這可能與微生物生物量下降有關[36,65]。增加積雪深度對土壤酶活性的影響趨勢并不一致。在溫帶森林生態系統的研究結果表明,積雪增厚增加土壤β-1,4-葡萄糖苷酶、脲酶和轉化酶活性[40,69],但在青藏高原東部山地灌草叢的增雪實驗導致土壤轉化酶、催化酶、纖維素酶活性下降[56]。融雪時間對土壤酶活性影響不顯著[46,56]。還有研究采用Biolog-ECO 微平板[64]和MicroRespTM微孔板技術[125]分析積雪對微生物功能多樣性和碳源代謝能力的影響。結果表明,在青藏高原地區,少量(1倍和2倍)增雪處理增加微生物功能多樣性,而大量(3倍)增雪處理則顯著降低表層土壤微生物功能多樣性[64]。而在蘇格蘭地區開展的長期(23年)積雪增深實驗則表明,積雪變深不改變微生物對不同碳源的代謝能力[125]。BIOLOG和MicroRespTM技術的局限性在于,基于有限易降解碳源種類的代謝活性分析微生物群落功能多樣性,因此僅能獲得部分可培養類群的信息。微生物的生態功能是由遺傳物質(功能基因)決定的,微生物功能的變化歸根結底是功能基因的差異,目前積雪因子對微生物群落功能及其介導的生物地化循環過程的影響尚缺乏在功能基因水平上的深入探究。

積雪對土壤微生物的影響是否持續至生長季,相關報道較少,僅有的幾例研究均表明,積雪因子對土壤微生物群落結構組成和生態功能的影響持續時間一般較短,通常在處理一段時間后或者在后續生長季消失[44,65,69]。這表明積雪對微生物群落的影響在短時間內可恢復,微生物群落對積雪因子帶來的擾動可能具有一定的回復力。

5 存在問題與展望

在季節性積雪地區,未來氣候變暖導致的積雪變薄和融雪提前對陸地生態系統植被特征、土壤碳氮過程和土壤微食物網將產生廣泛的潛在影響(圖5)。但我們也看到,不同的研究案例結論存在明顯分歧,例如,在未來氣候變暖導致積雪變薄和融雪延遲情境下,植被物候提前,生長季延長,導致生產力增加和凋落物數量增加,禾草比例減少導致凋落物質量增加,早春溫度高刺激微生物活性,凋落物分解速率高,促進土壤碳氮周轉和碳排放過程。但積雪減少和融雪提前導致的早春低溫和夏季干旱還可能引起植被生產力下降,凋落物數量減少質量降低,土壤微生物活性低,分解速率低,從而減緩碳氮周轉過程(圖5)。

圖5 積雪變薄和融雪提前對植被特征、土壤碳氮過程和土壤生物的影響Fig.5 Effects of shallow snow-cover and earlier snow melting on vegetation characteristics,soil carbon and nitrogen processes and soil organisms

目前積雪特征變化對陸地生態系統植被特征和碳氮過程影響的相關研究還存在以下問題:

1)由于模擬融雪變化手段不同和復雜的氣候條件和土壤背景,“植物-土壤-微生物”系統對積雪特征變化的反饋方向和響應強度仍具有很大不確定性,且積雪變化對后續生長季是否存在持續效應也不明確;仍需進一步統一積雪深度和融雪時間模擬方法并在較大時間和空間尺度上進行系統研究,以便比較研究結果。與此同時,積雪深度和融雪時間對生態系統的影響是否有存在交互效應也鮮有報道,因此還需要進一步深入探討研究。

2)積雪因子對植被、土壤碳氮動態過程和土壤生物的影響,目前研究相對較為獨立,而地上-地下生態過程是緊密聯系起來的,地上植被作為生態系統的生產者,為土壤動物和微生物提供有機碳源;而土壤微食物網微生物通過降解植物殘體并提供植物所需養分間接調控植物生長和群落組成。積雪特征變化對生態系統各個要素的影響是互為因果的,例如積雪通過影響地上植被群落結構組成和生產力,導致凋落物數量和質量改變,進而影響輸入到土壤中碳的數量和質量,微生物群落結構和功能對這些變化做出響應,從而改變碳儲存及養分周轉過程。因此,研究積雪變化對季節性積雪陸地生態系統功能和過程的影響,需綜合梳理植被、土壤理化性質和土壤生物等多種因素的響應規律。

3)積雪對土壤微生物群落結構和功能的研究起步較晚,基于微生物基因組學的研究尤顯不足。在未來工作中,需進一步采用宏基因組測序[143-144]、基因芯片技術[145]、高通量定量PCR[146]等前沿研究手段進行更精細的微生物群落組成和功能的解析,并嘗試將組學數據與微生物生態功能聯系起來,用于解釋積雪變化引起的土壤地化循環過程和地上植被群落的改變。

4)在研究積雪變化中涉及的積雪參數很多,除了積雪深度和融雪時間外,還可以利用遙感手段反演各類參數如積雪面積,積雪反照率、雪水當量、雪密度、雪粒徑、積雪表層硬度、液態水含量、雪層溫度、雪土界面溫度等,這些指標都可能影響生態系統功能和過程。目前國內這類研究相對較少,因此利用遙感技術手段開展積雪特征變化對陸地生態系統影響的研究還需要進一步擴展。