百合連作障礙成因及防治技術研究進展

趙信林 寧甲興 胡清湘 肖六軍 龍松華 邱財生 高帥帥 吳智敏 邱化蛟

DOI：10.3969/j.issn.2095-1191.2023.06.016

摘要：百合是一種集食用、藥用、觀賞價值于一身的重要經濟作物，但百合種植存在嚴重的連作障礙，威脅著百合收獲物的產量和品質。綠色有效地防控連作障礙可降低百合生產成本并保證百合產品的安全利用，因此，有必要深入了解百合種植連作障礙成因及相應的防控技術。文章綜述了近年來關于百合連作障礙相關的國內外研究進展，指出連作導致的土壤性質惡化、土壤微生物群落結構病原菌化及百合自毒物質逐年積累是百合連作障礙發生的主要原因。當前應對百合連作障礙的方法主要涉及選用耐連作百合品種、輪作和間套作、土壤熏蒸消毒、土壤強還原處理、應用微生物制劑及其他綠色土壤調理劑等。針對我國百合生產中存在的耐連作百合品種缺乏，各種新型連作障礙常規消減技術還需進一步驗證安全性、提高效果及降低成本，以及當前百合生產受耕地資源限制嚴重等問題，提出培育耐連作百合品種、提高連作障礙防治技術效果和降低相關成本及實現治理技術安全無害化是未來應對百合連作障礙的主要攻關方向。

關鍵詞：百合；連作障礙；防治技術；研究進展

中圖分類號：S567.239；S644.1? ? ? ? ? ? ?文獻標志碼：A 文章編號：2095-1191（2023）06-1753-09

Causes and control techniques for continuous cropping obstacles of lily： A review

ZHAO Xin-lin1， NING Jia-xing2， HU Qing-xiang2， XIAO Liu-jun3， LONG Song-hua1， QIU Cai-sheng1*， GAO Shuai-shuai4，WU Zhi-min1， QIU Hua-jiao1*

（1Institute of Bast Fiber Crops/Center for Southern Economic Crops， Chinese Academy of Agricultural Sciences， Changsha， Hunan? 410205， China； 2Longhui County Bureau of Agriculture and Rural Affairs， Shaoyang， Hunan? 422200， China；

3Guiyang County Agricultural Comprehensive Service Center， Chenzhou， Hunan? 424400， China；4Hunan Institute of

Microbiology，Changsha， Hunan? 410009， China）

Abstract：Lily is an important cash crop with high edible，medicinal，and ornamental values，however，there are often serious continuous cropping obstacles （CRO） in lily cultivation，which threaten the yield and quality of lily harvest. Green and effective preventing techniques of CRO can reduce the production cost of lily and ensure the safe use of lily products. Therefore，it is very necessary to deeply understand the causes of CRO of lily and develop corresponding prevention and control technologies. Herein， the recent domestic and foreign studies on CRO of lily were reviewed. Results showed that the degradation in soil properties，soil pathogenic microorganisms increase，and the gradual accumulation of autotoxic substances were the main causes of CRO of lily. At present，the methods to deal with CRO of lily mainly involved the selection of CRO-resistant lily varieties，crop rotation and intercropping，soil fumigation and disinfection，reductive soil disinfestation，application of microbial preparations，and other green soil conditioning agents. However，the CRO-resistant lily varieties are severely lacking in China，and the various new preventing techniques of CRO still need to further verify the safety，improve the effectiveness and reduce the cost， and at present， lily cultivation is still restrained heavily by the lack of cultivated land resources. Aiming at such problems， the main research direction should be cultivating CRO-resistant lily varieties，improving the performance of preventing techniques of CRO，reducing the related cost，and realizing the safety and harmless management technologies in the future.

Key words： lily； continuous cropping obstacles； control techniques； review

Foundation items： National Natural Science Foundation of China （42107018）； Agricultural Science and Technology Innovation Project of Chinese Academy of Agricultural Sciences （CAAS-ASTIP-IBFC）

0 引言

百合是百合科（Liliaceae）百合屬（Lilium L.）植物的統稱，具有較高的觀賞、食用和藥用價值（胡兆東等，2022；杜方，2023）（圖1），是極具地方特色的重要經濟作物，如湖南的龍牙百合和甘肅的蘭州百合。百合生產中普遍存在連作障礙嚴重、良種欠缺和肥藥用量大等問題，既增加種植成本，又降低百合的質量和產量。但由于百合供不應求，價格持續走高，農民一度通過連作、墾荒等方式盲目擴大種植面積，導致種植風險增加（魯耀雄等，2021）。百合的連作障礙問題一直備受關注。前人研究表明，連作導致蘭州百合活性氧代謝失調、PSⅡ光化學效率和光合能力下降，最終產量和品質降低（師桂英等，2020）；百合連作還會影響土壤微生物群落結構，使病原微生物增加，有益微生物減少（李潤根等，2021；李雪萍等，2022）。此外，百合分泌的化感物質（自毒物質）也會隨著連作年限的增加而積累，從而影響自身生長（黃鈺芳等，2020；Hua et al.，2023）。

目前，雖然研究人員已從不同角度揭示了百合連作障礙成因，并提出多種消減連作障礙的栽培技術，但這些技術由于成本或其他原因還未見大范圍推廣（徐晗等，2023）。本文綜合近年來不同學者對百合連作障礙的研究結果，對連作障礙成因進行總結和分析，并對已提出的連作障礙消減措施或技術進行對比和評價，同時對未來百合連作障礙的研究方向和解決思路進行探討，以期為百合產業的健康可持續發展提供參考。

1 百合連作障礙成因分析

1. 1 連作導致土壤理化性質惡化

良好的土壤條件是作物高產的基礎。長期的復種、連作、高肥藥投入使大量農田土壤出現不同程度的退化，如土壤酸化（Guo et al.，2010）、結構變差（Meurer et al.，2020）、養分比例失調（Joséphine et al.，2023），威脅著作物的產量與品質。喻敏等（2004）對百合連作土壤進行分析，發現連續多年種植百合后，土壤養分含量比例失調、有機質降低、土壤酸性變強，隨著百合連作年限增加，百合的產量和品質明顯下降。Li等（2022c）通過比較不同連作年限設施土壤的理化性質，發現百合長期連作不僅導致土壤酸化，還會導致速效養分積累，進而導致土壤鹽堿化，最終造成連作障礙。

因此，土壤性質惡化是連作障礙發生的重要原因，也是連作障礙的主要表現。首先，由于氮肥的大量施用，直接或間接導致土壤pH降低（Guo et al.，2010），而長期投入化肥還會使土壤含鹽量增加，甚至出現鹽漬化；其次，土壤酸化還會促使土壤中重金屬等有害元素活性增加（Zhu et al.，2016），進一步抑制百合生長；此外，長期連作會導致土壤中某些營養元素特異性吸收過多，在不能合理配方施肥的情況下，土壤養分比例失調，造成作物因缺乏某些元素而生長不良。

1. 2 連作導致土壤微生物群落結構病原菌化

有益微生物可協助植物獲得營養，促進作物生長，提高作物抵御生物或非生物脅迫的能力（Rai et al.，2022）；有害微生物則會使作物染病，降低作物的產量和品質。連作障礙的發生和植物根際微生物群落的改變緊密相關（Shi et al.，2021；Wu et al.，2021）。研究表明，百合連作可顯著降低土壤細菌的多樣性和豐度，而顯著增加土壤真菌的多樣性和豐度（Ma et al.，2022）。但也有研究指出，百合連作會增加細菌豐度，但對細菌多樣性影響不明顯（Shi et al.，2021），而會降低真菌的豐度和多樣性（Shi et al.，2020）。盡管不同學者在連作百合根際土壤真菌和細菌群落變化規律上的觀點并不一致，但百合連作會打破根際微生態平衡，使病原菌富集，從而誘發連作障礙已是共識。Dai等（2022）對連作卷丹百合根際微生物進行分析，發現假單孢菌屬（Pseudomonas）和鏈霉菌屬（Streptomyces）微生物的富集是誘發根腐病的主要病原菌。Shi等（2021）對不同連作年限蘭州百合根際土壤細菌多樣性進行分析，認為致病菌中鏈霉菌屬和簡單芽胞桿菌（Bacillus simplex）的富集及有益菌屬鞘脂單胞菌屬（Sphingomonas）和生絲微菌屬（Hyphomicrobium）的降低是連作障礙的重要成因，同時認為變形菌門（Proteobacteria）和鞘脂單胞菌屬微生物可作為監測和管理土壤健康的早期指標。此外，連作障礙對微生物群落的影響還受品種的影響。李潤根等（2022）對連作龍牙百合與鐵炮百合的根際土壤真菌群落結構進行分析，發現忌連作龍牙百合的根際真菌Alpha多樣性指數高于耐連作鐵炮百合，但均勻度與之相反，2種百合根際均出現了特異性菌群。

因此，百合連作會使土壤微生物群落結構發生顯著改變，根際微生態平衡被打破，表現為有益微生物多樣性和豐度降低，而病原微生物相對富集，微生物群落整體由“細菌型”轉化為“真菌型”，土壤環境從適宜百合生長轉變為抑制百合生長，導致病害多發，降低百合產量和品質。

1. 3 連作使百合自毒物質逐年積累

植物自身產生的化感物質會在土壤中逐漸積累，從而對作物自身或其他有機體的生長發育產生有利或不利作用（Cui et al.，2022）?；形镔|會破壞土壤微生物群落平衡，降低種子發芽率，抑制作物生長，最終降低作物產量（Chen et al.，2022）。自毒效應是化感作用的一種表現形式，特別是植物根系分泌物的化感作用是連作障礙的主要成因之一（Bouhaouel et al.，2014）。根際土壤中的酚類物質是與植物化感作用有關的一類次生代謝物，是導致連作障礙的主要自毒物質之一（Li et al.，2010；Hua et al.，2023），可破壞土壤中非生物因子和生物因子間的平衡，從而抑制作物生長（Scavo et al.，2019）。黃鈺芳等（2018）研究發現，自毒物質的種類隨著連作年限的增加而增加，主要有2，3-丁二醇、間苯二甲酸二辛酯、鄰苯二甲酸2，2′-亞甲基雙-（4-甲基-6-叔丁基苯酚）和對苯二甲酸二辛酯。相關研究表明，4-乙烯基愈創木酚、鄰苯二甲酸、2，4-二叔丁基苯酚等自毒物質均可提升致病菌的侵染力，導致百合發病率上升，從而嚴重影響百合的健康生長（黃煒，2018；Cui et al.，2022；Hua et al.，2023）。

因此，百合生長過程中產生的自毒物質是百合連作障礙發生的重要因素之一。一方面，隨著連作年限增加，百合根系分泌物、非收獲部位的淋出物乃至分解物在土壤中不斷積累，對百合的生長直接產生毒害作用；另一方面，自毒物質會與病原菌發生協同作用，增加百合的感病率和發病程度，最終阻礙百合的健康生長，降低百合產量和質量（瞿瑜婷等，2022）。

2 百合連作障礙防治技術

2. 1 選育耐連作百合新品種

百合生產中普遍存在著種性退化、良種缺乏、病害嚴重等問題（李潤根等，2015），選育抗病抗逆品種可推動百合產業可持續發展。當前，花卉百合育種技術相對成熟，但藥食百合育種相對落后，須考慮植物有效成分含量、生產、藥用部位和生長周期等（Wang et al.，2020）。

我國百合種質資源豐富，可充分利用該優勢在群體中選擇優良的自然變異，選育耐連作百合新品種。鑒于野生種保留了大量在抗性和一些特殊品質性狀上的有用基因，利用野生種與商品種多代雜交及回交將野生百合的優良基因轉嫁到栽培種中是百合育種的有效途徑之一（吳祝華等，2006）。L?ffler等（1996）用毛百合與麝香百合雜交，將毛百合抗真菌性病害的特性漸滲到麝香百合。百合易感染病毒，由于百合多采用無性繁殖進行生產，導致病毒傳代傳播，使百合大幅減產。早在20世紀，荷蘭Leiden大學已成功將病毒外殼蛋白導入百合，以期百合獲得抗病毒能力（van Tuyl and van Holsteijn，1996）。21世紀初，Nesi等（2009）利用百合莖尖分生組織培養和離體熱療生產無癥狀無病毒植株。隨著遺傳學和分子生物學的飛速發展，將傳統育種與分子育種相結合，可進一步加快百合抗逆育種進程，雖然轉基因技術的生物安全問題依舊存在爭議，但轉基因育種在花卉百合上應用并不受影響，而藥食兩用百合則可采用分子標記輔助技術加快育種進程。新一代基因剪輯技術為作物育種提供了更新的平臺（Dey， 2021）。Zhang等（2021）通過該技術已獲得可穩定表達目的基因的工業大麻植株，同時該技術已用于提高水稻對稻瘟病病原體的抵抗力（Foster et al.，2018）。因此，可通過該技術定向培育低量自毒物質的百合品種。此外，倍性育種和誘變育種（輻射誘變、航天誘變）也可用于耐連作百合育種。

2. 2 選用適宜的耕作模式和種植技術

合理進行輪作、間作和套作是消減連作障礙的有效方式（胡雙等，2021）。首先，輪作可減輕百合的自毒效應等連作障礙因子并提高種植收益；其次，連作會因特異性吸收導致土壤某些養分匱乏，合理輪作可有效避免土壤養分比例失調，恢復土壤地力。間套作一方面可充分高效利用土地資源，另一方面可避免因作物特異性吸收土壤養分而引發的土壤養分失衡問題。此外，不同作物會通過招募不同微生物促進自身生長，間套作可有效維持土壤微生物多樣性。Zhou等（2018）發現百合與玉米間作可有效改善百合根際微生物群落的多樣性和結構，且在一定程度上提高百合產量。Li等（2021）對比土豆、豌豆和黨參3種作物與蘭州百合輪作的效果，發現百合與豌豆輪作可有效減輕連作障礙。

種球播前處理可有效殺滅種子自身所攜帶的病菌，防止種子病害的傳播。畢路然等（2023）研究發現，0.33 g/L磷酸二氫鉀+1.67 g/L生根粉+特8TM菌劑浸種處理可有效改善土壤理化性質，改善土壤細菌與真菌的豐度和數量，促進百合種球發芽和幼苗生長。增施有機肥也可有效減輕百合連作障礙問題。首先，增施有機肥可有效補充土壤養分和解決土壤養分比例失衡問題；其次，施用有機肥可增加土壤孔隙度和促進土壤團聚結構形成，從而減少土壤板結；再次，有機肥的施用為微生物生長提供了良好的碳源，有利于維持土壤微生物的繁殖和多樣性，避免病原微生物過度富集（Cui et al.，2018；瞿瑜婷等，2022）。此外，因地制宜、合理密植、科學施肥等也可在一定程度上降低百合連作障礙帶來的危害（林立浩等，2021）。

2. 3 土壤消毒與改良

2. 3. 1 土壤熏蒸消毒法 土壤熏蒸消毒法是指將土壤熏蒸劑施入待處理土壤中并覆蓋專用塑料薄膜，在人為創造的密閉空間中利用其產生的特殊氣體來防治土傳病、蟲、草等危害（曹坳程等，2022），此方法被認為是當前防治土傳病害、解決連作障礙最有效和穩定的方法之一。Mao等（2014）利用三氯硝基甲烷進行生姜連作土壤熏蒸消毒，結果表明，與對照相比，土壤熏蒸消毒可較好殺滅土壤中的青枯病菌，降低生姜枯萎病發生率并提高生姜產量。曾榮等（2023）利用二甲基二硫與氯化苦聯合熏蒸對山藥土傳病害的防控效果及生物安全性進行評估，認為二者聯用對山藥枯萎病、立枯病、根結線蟲病等均具有良好的預防效果，并對山藥生長和土壤微生物相對安全，最終顯著提高山藥產量。土壤熏蒸消毒法在百合連作障礙防治中的應用還不多見，但Li等（2022b）研究表明威百畝作為土壤熏蒸劑會抑制百合的生長。因此，土壤熏蒸消毒法用于百合連作障礙防治的效果和安全性還需進一步驗證。

2. 3. 2 強還原土壤處理法 強還原土壤處理是一種在作物種植之前對土壤進行處理的方法，首先添加大量易分解有機物料到土壤中，再通過薄膜覆蓋或淹水隔絕空氣，快速創造土壤強還原條件，短期內殺滅土傳病原菌（蔡祖聰等，2015）。該方法已在國內外廣泛應用于防治土傳病原菌引發的作物病害，在消減百合連作障礙中的應用也有零星報道。夏青等（2022）研究強還原土壤處理對龍牙百合連作土壤土傳病原菌和雜草種子的影響，發現該方法能顯著殺滅土傳病原菌和抑制雜草萌芽。閆寧等（2022）、饒德安等（2022）分別研究強還原土壤處理對連作人參和煙草根際微生物群落結構的影響，發現強還原土壤處理可減少病原微生物豐度并提高有益微生物數量。但也有學者認為強還原土壤處理在改善土壤的同時，也不可避免增加了重金屬等有害物質的活性，可能會對生產安全帶來一定風險（Miao et al.，2023）。

2. 3. 3 微生物制劑等綠色土壤調理劑應用 改變施肥策略和微生物制劑也是應對百合連作障礙的有效措施。于彥琳等（2021）研究發現施用硅肥和微生物劑可改變細菌群落結構及多樣性，并通過增加有益微生物數量來改善土壤屬性并減輕連作障礙效應。Li等（2022b）對比了化學熏蒸土壤和微生物肥料施用2種消減連作障礙的方式，結果表明化學熏蒸使土壤真菌多樣性降低，整體微生物數量減少，同時有害真菌增加，而添加微生物肥可增加真菌多樣性和有益微生物群，降低有害微生物，對土壤健康更有利。姜婷婷等（2023）通過“深翻去前茬根系—種植壟撒施土壤改良劑—種植壟外追施土壤改良劑”的技術處理20年園齡的蘋果園土壤，發現該技術可改善連作土壤微生物群落結構，有效緩解土壤pH的降低，并提高蘋果產量。

安全高效生物防控是推進農業綠色發展的關鍵舉措，發掘安全適宜的微生物產品來應對連作障礙引發的土傳病害具有重要的生態價值和經濟價值（Stenberg et al.，2023）。Li等（2022a）對Bacillus velezensis E進行生防功能鑒定，結果表明該菌對導致百合基腐病的尖孢鐮刀菌和導致灰霉病的灰霉病菌及其他幾種病原細菌和真菌具有較好的抑制效果，并能促進百合鱗莖的生長。李雪萍等（2022）在健康蘭州百合根際土壤中篩選到防病促生菌，發現其可顯著降低百合枯萎病發病率，同時提高百合鱗莖產量。此外，增加土壤動物豐度可在一定程度上減輕連作障礙，如增加田間蚯蚓數量可有效優化百合根際土壤細菌群落結構，促進土壤養分的循環和釋放，從而緩解連作百合產量的損失（Lu et al.，2021）。

生物炭可由固體廢棄物和農業秸稈生產，成本低，已被廣泛應用于土壤改良、重金屬污染修復及緩釋肥等領域（Yan et al.，2022；Zhang et al.，2022）。生物炭可為土壤提供必需的養分，改善土壤性質和細菌群落結構（Mohamed et al.，2021；Xu et al.，2022），可對作物的連作障礙產生一定影響，但是相關研究還不多見。周麗靖等（2019）研究竹炭和稻殼炭對連作蘭州百合土壤理化及生物學性質的影響，結果表明使用生物炭可提高土壤的有機質和養分含量，并改善微生物群落結構。達艷鳳等（2020）探討不同用量玉米秸稈生物炭對蘭州百合連作障礙緩解效應的影響，發現與對照相比，使用生物炭可不同程度促進百合生長和干物質積累，玉米秸稈生物炭用量為15 t/ha時效果最佳。此外，土壤pH降低是連作障礙的主要表現，而生物炭一般具有較高的pH（Li et al.，2017），施用生物炭可有效調節土壤pH，從而調節土壤營養有效性和土壤微生物區系，防止土壤進一步劣變。

3 存在問題及研究展望

百合受連作障礙影響嚴重，連作障礙效應出現快，因此，加強百合連作障礙研究十分必要。盡管關于百合連作障礙的研究已不少見，但依然存在不足。首先，關于百合連作障礙發生機制的研究較多，但大部分研究僅關注障礙發生的某一個方面，如只針對百合分泌的自毒物質，或是土壤物理化學性質的改變，或是土壤微生物群落變化等，而全面深入的連作障礙機制分析研究并不多見。全面揭示百合連作障礙機制，需綜合考慮百合自身及其生長環境2個方面。其次，目前連作障礙消減措施種類較多，這些措施雖在其他作物上的效果已有報道，但在百合生產中效果有限，或缺乏成熟的產品，甚至存在一定的安全問題，使得各項技術在百合實際生產中推廣和使用面積較小。此外，百合作為小宗作物，種植區域性明顯，研究人群相對較少，科技力量投入較低，導致藥食百合育種相對落后，連作障礙技術攻關成效低，在一定程度上也增加了攻克百合連作障礙的難度。因此，在當前的實際生產中，大部分地區百合種植仍以頻繁換地規避連作障礙為主，致使百合生產受耕地資源限制嚴重，連作障礙問題依然十分突出，使得百合生產中農藥等投入過多，百合的產量和質量難以保證，最終影響農民的收益和百合產業的健康發展。

綜上所述，盡管關于百合連作障礙的研究較多，但百合生產中存在的嚴重連作障礙問題仍未得到實質性解決，現行的各類連作障礙消減技術還需進一步優化和改進。針對百合連作障礙這一產業難題，仍需開展大量深入研究，未來研究的重點方向需圍繞以下幾個方面：第一，種子芯片，農業基礎。針對百合品性退化，良種缺乏，連作障礙嚴重問題，需注重收集、保護和利用野生及栽培百合種質資源，綜合各種傳統育種和現代育種技術，加快育種進程，加強耐連作百合品種（抗各種病原菌品種、低自毒物質分泌品種等）選育工作，同時深入挖掘百合抗病機制。第二，去粕取精，強強聯合。針對當前連作障礙消減技術推廣差、效果不完美、存在生物安全風險的問題，應注重多種技術結合，取長補短，最大限度提高連作障礙消減技術的穩定性、安全性和實用性，同時著重研發低成本、綠色、高效、安全的生物基投入品或天然投入品，降低對有風險化學品的依賴。第三，究其根源，治標治本。百合連作障礙成因復雜，不同因素之間的相互作用及其影響機制尚未得到深入闡釋，要加強理論研究，需以植株—土壤—氣候為整體，系統研究連作障礙發生的規律和機制，闡明百合分泌的自毒物質與土壤理化性質的相互作用、根系分泌物之間的拮抗和協同作用及百合連作如何驅動根際微生物群落發生變化等，為連作障礙消減技術研發提高理論基礎，從而利于在根本上規避連作障礙問題。

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（責任編輯 王 暉）

收稿日期：2023-04-20

基金項目：國家自然科學基金項目（42107018）；中國農業科學院科技創新工程項目（CAAS-ASTIP-IBFC）

通訊作者：邱財生（1979-），https：//orcid.org/0009-0000-3822-952X，博士，副研究員，主要從事南方特色作物綠色低碳栽培技術研究工作，E-mail：qiucaisheng@caas.cn；邱化蛟（1972-），https：//orcid.org/0009-0008-9803-751X，博士，研究員，主要從事南方特色作物綠色低碳栽培技術研究工作，E-mail：qiuhuajiao@caas.cn

第一作者：趙信林（1990-），https：//orcid.org/0000-0001-8282-238X，博士，主要從事植物養分高效利用研究工作，E-mail：zhaoxinlin @caas.cn