高階作用對植物-傳粉者-植食動物集合群落續存的影響

葉 曦,方笛熙,張 鋒

1 安徽大學資源與環境工程學院,合肥 230601 2 云南財經大學統計與數學學院,昆明 650221

種間關系是物種共存和生物多樣性維持的重要驅動力[1]。傳統的種間關系研究聚焦成對物種間的直接作用[2],然而越來越多的實驗和理論研究開始關注更為復雜的間接作用[2-3]。其中,高階作用(Higher-Order Interactions,HOIs)在調節多物種系統動態方面的作用尤其引人關注[4-5]。高階作用的定義和相關術語的使用目前還沒有一個統一的標準[2]。最初,高階作用和間接作用的定義較為混淆,都被廣義地定義為一個物種對另外兩個物種之間的相互作用所施加的影響[6-7]。而后Wootton[8]強調間接作用需要有中間物種的存在,將間接作用進一步細分為兩類:一類為 “相互作用鏈(interaction chains)”,即一個物種對中間物種密度的改變最終影響到了第三個目標物種;另一類為“相互作用的調節(interaction modification)”[9],即一個物種的存在對另外兩個物種之間的相互作用強度產生的影響,具體來說是一個物種對中間物種可塑性性狀的改變產生影響,最終影響到了第三個目標物種。這是傳統意義上高階作用的定義,也被稱為性狀介導的間接作用和狹義高階作用(Hard-HOIs)[2,10-11],這一定義描述的是發生高階作用的具體生態過程,將高階作用適用范圍劃分為涉及至少三個物種的相互作用[9,12]。 近年來生態學家將高階作用的定義擴展為“種群密度對每員增長率的非加性效應(non-additive effects)”[13-15],該定義被稱為廣義高階作用(Soft-HOIs)[2,11]。這里的加性效應指的是一個物種受到一個或幾個物種的影響可以表示為這些物種影響的累加總和[16],反之則是非加性效應。由于相互作用的調節的模型一定是非加性的[4],但非加性并不意味著只有相互作用的調節這一情況[16],因此定義“非加性效應”除了包括定義“相互作用的調節”以外,還包括其他的非加性情況,如兩個物種間存在的高階作用[5]。Abrams[11]根據對中間物種的調節方式將間接作用分為密度調節(相互作用鏈)和性狀調節(高階作用)兩類。然而,也有生態學家認為高階作用和間接作用屬于兩種不同的互作類型。Billick &Case[4]提出成對關系可以預測間接作用但不可以預測高階作用、兩者在模型中表示方法不同和所發生的時間尺度不同等理由,以此說明高階作用不屬于間接作用。

高階作用在生態系統中的作用往往被低估和輕視[17],但理論研究和實驗研究都有證據表明它的作用是顯著的[18-19]。高階作用能夠促進競爭物種的長期穩定共存[20],在維持生態系統多樣性、群落結構和調節生態系統功能方面有重要影響[3]。植物、傳粉者和植食動物三者之間存在高階作用[21-23],植食動物影響植物和傳粉者之間的互惠關系,既包括對傳粉者對植物傳粉效果的影響,也包括植物對傳粉者傳粉回報的影響。已有研究表明植食動物會削弱傳粉者對植物的傳粉作用,如植食動物通過損害或移除花朵(減少了花朵的數量、形態結構、花粉和花蜜產量等),減少植物對傳粉者的有利資源,降低傳粉者對植物的傳粉頻率[24-26];但也有研究表明植食動物可誘導植物產生次生代謝物作為傳粉者的抗生素來增強傳粉作用,如植食動物對芥菜Sinapisarvensis根部的食草性增加了傳粉者對芥菜花的訪問[27]。然而,過往研究很少將植物、傳粉者和植食動物三者間的復雜相互作用同時考慮在一起[28-29],特別是這三者間存在的高階作用不可忽視。

集合種群是指在一定地域內,由若干相鄰的、半隔離的,通過個體遷移而聯系起來的局域種群組成的集合體,局域種群隨時會發生隨機性滅絕,但集合種群是較為穩定而持久的存在[30]。集合群落的概念是由集合種群的概念延伸而來,它指定了一組空間分布不同但通過擴散連接而成的群落[31]。集合種群的研究對象大致可分為兩類,一類是物種生境本身即為斑塊化的情況,其具有較明顯的離散化特性;另一類是因生境喪失和生境破碎化導致該物種的生境由連續變為斑塊鑲嵌結構的情況[31-32]。傳粉者和植食動物的生境即為分布在不同斑塊上的植物,三者的局域種群也面臨著隨機滅絕的風險,因此集合種群尺度適用于研究這三者之間的高階作用。

在已有研究的基礎上[33],建立了植物-傳粉者-植食動物集合群落模型,考慮了由植食動物改變植物和傳粉者之間互惠關系而形成的“相互作用的調節”(高階作用),同時也考慮了植食動物引起的植物滅絕而導致傳粉者滅絕而形成的“相互作用鏈”(間接作用),著重研究高階作用對植物-傳粉者-植食動物集合群落平衡態和續存的影響。

1 模型與方法

考慮由植物、傳粉者和植食動物構成的集合群落,每個斑塊處于五種可能狀態中一種,或只有植物,或植物和傳粉者共同占有,或植物和植食動物共同占有,或植物、傳粉者和植食動物共同占有,亦或是空斑塊。傳粉動物和植食動物完全依賴于植物提供的資源生存和繁殖,所以在無植物的斑塊不能生存。植物不完全依賴該傳粉動物生存,可以通過其它方式輸出繁殖體(比如無性繁殖)。傳粉動物的出現可以通過給植物傳粉增強植物的繁殖輸出。植食動物的出現由于植食作用對植物造成負面影響,使植物滅絕率增加。假設在三者都有的斑塊上會產生高階作用,即植食動物影響植物和傳粉者的互惠關系,既包括對傳粉效果的影響,也包括對傳粉者回報的影響。同時空斑塊可能被植物的繁殖體重新侵占而變成只被植物占有的斑塊,只有植物的斑塊由于傳粉者或植食動物的遷入而變成動植物共同占有的斑塊,傳粉者或植食動物與植物共同占有的斑塊可能被另一種動物遷入而變成三物種共同占有的斑塊。斑塊上的動植物局域種群都存在滅絕風險,特別需要注意的是,由于動物對植物的依賴性,斑塊中植物的滅絕使伴隨其上的動物也滅絕。

如果用p1,p12,p13,p123,p0分別表示只有植物占有的斑塊,有植物和傳粉者共同占有的斑塊,有植物和植食動物共同占有的斑塊,有植物、傳粉者和植食動物三者共同占有的斑塊,空斑塊這五種斑塊狀態所占比例,顯然有p1+p12+p13+p123+p0=1,可見這五個變量中只有四個獨立,這里我們選取變量p1,p12,p13,p123描述它們隨時間的動態變化:

(1)

式中,c0是植物獨立于傳粉者的固有侵占率,c1是由傳粉造成的侵占率,c2和c3分別是傳粉者和植食動物的侵占率,e1、e2和e3分別是植物、傳粉者和植食動物局域種群的滅絕率,這些參數都大于0。另外,參數θ(>1)表示了植食動物對植物局域種群滅絕率的影響;參數k1(>0)表示植食動物對傳粉效果的影響,k2(>0)表示植食動物對傳粉者回報的影響,大于1表示正高階作用(positive HOIs),小于1表示負高階作用(negative HOIs),它們都是植食動物對傳粉關系的影響,即高階作用。

P1=p1+p12+p13+p123表示植物占有的斑塊比例,P2=p12+p123表示傳粉者占有的斑塊比例,P3=p13+p123表示植食動物占有的斑塊比例。分別求它們關于時間的導數,可以將方程(1)等價地寫成關于變量P1、P2和P3的微分方程:

(2)

方程(2)由于包含了額外變量p12和p123,并不是封閉系統。根據概率原理,p123=p23q1∣23,其中p23表示斑塊中同時有傳粉者和植食動物的概率,q1∣23表示同時有傳粉者和植食動物的斑塊中也有植物的條件概率。根據模型假設,傳粉者和植食動物依賴于植物,所以有傳粉者和植食動物的斑塊中必然有植物,即q1∣23=1。如果進一步假設傳粉者和植食動物對斑塊的占有相互獨立,即p23=P2P3,那么p123=P2P3。另外知p12=P2-p123,由此方程(2)可以變成如下的封閉系統:

(3)

方程(3)中出現的三個高次項,其中(k1-1)c1P2P3描述了植食動物影響傳粉效果的高階作用,(k2-1)c2P2P3描述了植食動物影響傳粉回報的高階作用,(θ-1)e1P2P3表示了由于植食動物引起的植物滅絕而導致傳粉者滅絕的間接作用。此外,(θ-1)e1P3表示植食動物引起植物的滅絕,θe1P3表示植食動物引起植物的滅絕而導致自身滅絕的反噬作用。特別當k1、k2或θ等于1時,表示這些高階作用或間接作用消失。

模型抓住植食動物在局域尺度上影響動植物傳粉關系而形成的高階作用,以及它們對植物的傷害而造成的對傳粉者的間接作用,描述這三個物種在集合群落水平上的種群動態過程。所以,可用于研究這些高階作用和間接作用對集合群落平衡態和續存的影響。首先,分析這三個物種集合群落在無高階作用和間接作用時(k1=k2=θ=1)的動態行為,再探索高階作用和間接作用如何影響群落的平衡態和續存。

2 分析和結果

2.1 無高階作用和間接作用的情況

在無高階作用和間接作用時(k1=k2=θ=1),給出該系統所有非平凡平衡點的平衡條件,并且借助軟件Matlab R2016a,基于方程(3)使用牛頓迭代法對其進行數值模擬,展示這些平衡點所屬的四種集合群落的續存情況:

圖1 無高階作用和間接作用時集合種群相空間圖Fig.1 Phase space diagram of the pooled population in the absence of Higher-Order Interactions and indirect interactions(1)實心圓點表示穩定的平衡點,空心圓點表示不穩定的平衡點;(2)A為情況(a),參數設置: c0=2,c1=c2=c3=1,e1=1,e2=0.4,e3=0.1;B為情況(b),參數設置:c0=2,c1=1,c2=2,c3=8,e1=1,e2=0.4,e3=0.1; C和D為情況(c),參數設置:c0=2,c1=8,c2=8,c3=1,e1=1.2,e2=0.4,e3=0.1和 c0=2,c1=8,c2=8,c3=1,e1=1.8,e2=0.4,e3=0.1;E和F為情況(d),參數設置:c0=2,c1=8,c2=8,c3=20,e1=1.2,e2=0.4,e3=0.1和c0=2,c1=8,c2=8,c3=20,e1=1.7,e2=0.4,e3=0.1

圖2 無高階作用和間接作用時集合種群占有率變化情況Fig.2 Dynamics of metapopulation occupancy in the absence of Higher-Order Interactions and indirect interactions(1)實線表示達到穩定時集合種群占有率變化曲線,虛線表示不穩定時集合種群占有率變化曲線;(2)參數設置:c0=2,c1=8,c2=8,c3=20,e2=0.4,e3=0.1

2.2 高階作用和間接作用的情況

分別調查影響傳粉效果的高階作用項k1(圖3A、B和C)、影響傳粉回報的高階作用項k2(圖3 D、E和F)和間接作用參數θ(圖3 G、H和I)對集合群落動態的影響?；谙到y(3)的分岔圖表明,高階作用和間接作用都會顯著影響互惠關系(正反饋)引起的雙穩定性。與無高階作用的情況(圖3中綠線)相比,兩種正高階作用都擴大集合種群出現雙穩態現象的參數范圍(植物滅絕率的取值范圍;圖3A-F中紅線);負高階作用減小集合種群出現雙穩態現象的參數范圍(圖3A-F中藍線),但未使得雙穩態現象消失。高階作用也顯著地影響集合群落的續存,正高階作用降低集合群落的滅絕閾值,有利于集合群落續存,并且使得集合群落達到動態平衡時占有率增加(圖3A-F中紅線);負高階作用抬高該滅絕閾值,不利于集合群落續存,集合群落達到動態平衡時占有率也降低(圖3A-F中藍線)。間接作用的增強會緩解雙穩態現象,不僅滅絕閾值抬高,而且雙穩態范圍也會縮小(圖3G-I)。特別地,隨著間接作用的增強,集合種群出現第一種雙穩態現象(圖2藍色區域)的植物滅絕率更低(圖3G-I),這是間接作用和高階作用的不同之處,但間接作用也并未使得雙穩態現象消失。

圖3 高階作用k1、k2和間接作用θ分別對集合種群占有率變化情況Fig.3 Higher-Order Interactions k1,k2 and indirect interactions θ on metapopulation occupancy changes respectively(1)實線表示集合群落達到動態平衡時占有率變化曲線,虛線表示集合群落未達到動態平衡時占有率變化曲線;(2)參數設置:圖A、B和C中k1變化,k2=θ=1;圖D、E和F中k2變化,k1=θ=1;圖G、H和I中θ變化,k1=k2=1。

在簡化系統(1)為系統(3)的過程中,假設傳粉者和植食動物對斑塊的占有相互獨立(p123=P2P3),為了探究這種獨立性假設所造成的影響,我們對系統(1)和系統(3)進行對比(圖4)。相較于系統(3),未假設獨立性時正高階作用(負高階作用)能夠擴大(減小)集合種群出現雙穩態現象的參數范圍,抬高(降低)集合種群的滅絕閾值(圖4D-F)。此外,進一步對比了系統(1)中的p123和系統(3)中的P2P3在各高階作用項和間接作用項下的差異性(圖5)。所有的模擬結果均顯示p123>P2P3,這表明假設(p123=P2P3)低估斑塊中同時存在傳粉者和植食動物的比率,說明系統(1)中物種不是隨機分布的,傳粉者和植食動物更傾向于占有同一斑塊。但由數值解的結果可知,盡管這種獨立性假設在量上改變集合群落占有率,但并非質的影響(集合群落中雙穩態現象并沒有消失),因此這種假設合理,可以達到簡化模型的目的。

圖4 高階作用下集合種群占有率變化情況Fig.4 Changes in metapopulation occupancy by Higher-Order Interactions(1)實線表示集合群落達到動態平衡時占有率變化曲線,虛線表示集合群落達到動態平衡時占有率變化曲線;(2)圖A、B和C為假設獨立性的情況,圖D、E和F為未假設獨立性的情況。所有圖中θ=1,在沒有高階作用和間接作用時(圖中綠線)集合種群占有率變化曲線重合

圖5 獨立性假設對集合種群占有率的影響Fig.5 Effect of hypothesized independence on metapopulation occupancy(1)藍線表示未假設獨立性的情況,綠線表示假設獨立性的情況;(2)參數設置:圖A中k1變化,k2=θ=1;圖B中k2變化,k1=θ=1;圖C中θ變化,k1=k2=1

3 討論與結論

通過建立植物-傳粉者-植食動物集合群落模型,研究高階作用對該集合群落續存的影響。經過模擬,隨著植物滅絕率增加,集合群落的穩定狀態從單穩態轉變為雙穩態。這種雙穩態現象在有互惠關系(正反饋)的群落中常有出現。正反饋可能會引發自然生態系統在不同穩定狀態之間交替,如水生植物生長衰退導致淺水湖由清澈態轉變為渾濁態,生長旺盛則導致淺水湖由渾濁態轉變為清澈態[34-36]。研究結果表明,正高階作用(負高階作用)擴大(縮小)集合群落出現雙穩態現象的參數范圍,本質上是擴大(縮小)物種共存范圍,但高階作用未使得雙穩態現象消失和物種滅絕,這說明高階作用會改變物種間相互作用強度,但不會打破多物種原本的共存狀態[33];正高階作用降低集合群落的滅絕閾值,增加集合群落穩定時的占有率,對生物多樣性的維持起促進作用,有利于集合群落的續存,負高階作用則相反。野外研究表明,分布于北美洲的紅凱木(Alnusrubra)在被植食昆蟲采食后會產生化學防御反應,通過降低葉片氮含量來提高葉片碳氮比(植食昆蟲和水生分解者均偏好低碳氮比的葉片),在維持植食昆蟲較低豐度的同時并未使得水生分解者滅絕[2,37];加拿大薊(Cirsiumarve) 釋放花香會同時引來傳粉者與植食動物,植食動物通過破壞加拿大薊的花朵來影響傳粉者的適應性及豐度[22]。這些結果與本文研究結果一致,說明高階作用對調節多物種系統動態具有重要作用。

研究結果表明間接作用會出現高次項,系統(3)中(k1-1)c1P2P3,(k2-1)c2P2P3和(θ-1)e1P2P3均有高次項,其中(k1-1)c1P2P3和(k2-1)c2P2P3描述由植食動物影響傳粉效果和回報的高階作用,(θ-1)e1P2P3描述由于植食動物引起的植物滅絕而導致傳粉者滅絕的間接作用。出現這種由間接作用產生的高次項,可能是因為中兩種相互關系的生態過程實際上發生在斑塊內部,而對斑塊占有率所進行的建模研究建立在集合種群尺度上,對斑塊之間的關系進行模型描述,其中變量并未表示斑塊內部的屬性。不同生態尺度上間接作用的表現形式可能并不相同,在種群尺度上定義的間接作用是改變物種密度來傳遞的效應,系統不會出現高次項;但在集合種群尺度上對斑塊的占有率進行建模,系統可能會出現高次項。

基于集合種群理論,從斑塊類型相互轉化入手推導出模型,直觀地展示模型中高次項的形成機制,相較于直接給出高次項的做法更具說服力。假設傳粉者和植食動物侵占斑塊的獨立性,模擬結果顯示這種假設只會影響集合種群占有率的大小,不會產生本質影響,因此這種獨立性假設合理,模型得到有效簡化。此外,在植物和傳粉者是互惠關系的前提下進行研究,但自然界同樣存在植物和傳粉者之間非互惠關系或兩種關系都存在的情況,如榕樹-榕小蜂系統中的榕小蜂分為傳粉榕小蜂和非傳粉榕小蜂(欺騙者)[38],本研究的模型依然適用于此種情況,僅需將數值模擬時將傳粉者幫助增強植物繁殖輸出的參數c1的值取0,但此類情況在自然界中是否還存在高階作用,有待進一步研究。