雷州半島紅樹林魚類群落結構及其與人類活動強度的關系

鄭燕萍,劉 琦,黃 欣,劉奉明,姚君潤,覃國峰,曾浩謙,顏云榕,,4,*

1 廣東海洋大學水產學院,湛江 524088 2 嶺南師范學院地理科學學院,湛江 524048 3 南方海洋科學與工程廣東省實驗室(湛江),湛江 524013 4 廣東省南海深遠海漁業管理與捕撈工程技術研究中心,湛江 524088

紅樹林主要生長于熱帶和亞熱帶陸、海交匯或海灣的河口地區,是魚類的重要棲息地,具有食物來源豐富、隱蔽性強、餌料壓力低的特點[1]。此外,紅樹林內具有發達的潮溝,能將海灣、河口或瀉湖與紅樹林內陸連接起來,擴展紅樹林區域范圍。不同生命階段魚類經常將潮溝作為育幼場所或臨時棲息地[2]。

近年來,受城市發展影響,紅樹林周邊自然用地向城鎮用地、農業用地和水產養殖等土地利用類型的轉變,不僅使紅樹林的面積大幅減少,而且非滲透表面積的增加改變了水的徑流和紅樹林原有棲息地特征[3],導致原本脆弱的紅樹林生態系統逐漸被破壞[4-5]。Bernardino等[6]研究發現由紅樹林砍伐和底層土壤清除引起的土地變化會導致甲殼類動物、環節動物等底棲動物消失;Dinesh等[7]研究表明清除紅樹林會導致土壤養分和有機基質水平顯著降低;Erazo等[8]研究表明養殖面積和廢水增加會顯著改變紅樹林中的微生物群落;Laura等[9]研究發現受人類活動干擾的紅樹林區底棲生物多樣性、生物量和豐度均出現了顯著下降。人類活動對紅樹林底棲動物、微生物和土壤等影響已有了大量的相關研究,但對紅樹林魚類群落結構的影響研究鮮有報道。

雷州半島擁有中國大陸面積最大、物種多樣性最豐富的紅樹林[10]。有研究表明,雷州半島沿岸由于砍伐造田(1977-2000年)、圍海養殖(2000年后)、城鎮建設等開發活動導致了紅樹林生境大幅退化[11]。目前有關人類活動對雷州半島紅樹林魚類影響的相關研究未見報道。因此,本研究基于2021-2022年雷州半島七片紅樹林21條潮溝的魚類調查數據,結合土地利用數據,旨在了解雷州半島紅樹林魚類群落結構,探究人類活動強度對紅樹林魚類群落的影響,揭示土地利用類型(養殖塘、城鎮用地、耕地和林地)與魚類群落結構的關系,為雷州半島紅樹林魚類資源養護與利用提供重要的科學參考價值。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

雷州半島(20°12′-21°35′N,109°30′-110°55′E)位于中國大陸最南端,南隔瓊州海峽與海南島相望,西臨北部灣,東臨南中國海。地勢平緩,西北高,東南低,海拔不超過1000m;屬熱帶海洋季風氣候,干濕季節明顯[10];雷州半島紅樹林主要分布在河口、海灣和島嶼的背風面,底質以沙灘為主,僅在河口和海灣地區為沉積泥灘[12]。

對雷州半島七片紅樹林區周邊一公里半徑范圍內的土地利用情況進行解譯發現(圖1),高橋和附城紅樹林周邊均無草地、城鎮用地和耕地,周邊以養殖塘為主;北潭紅樹林周邊耕地面積占比最大(25.18%),其次為流沙灣(19.36%);東里和企水紅樹林周邊城鎮用地面積占比最大,分別為7.52%和7.51%。

圖1 雷州半島各紅樹林周邊一公里半徑范圍內土地利用類型占比Fig.1 Proportion of land use types within a one-kilometer radius around mangroves in the Leizhou Peninsula

1.2 采樣方法

本研究于2021年9月(秋季)、2022年1月(冬季)和2022年4月(春季)在雷州半島高橋、北潭、企水、流沙灣、和安、東里和附城七片紅樹林進行魚類資源調查(圖2),依據各紅樹林生境特征,對于有主潮溝且潮溝內具有分支的大面積紅樹林,在主潮溝與小潮溝的分支處采樣,沒有主潮溝但有多條小潮溝的紅樹林,依據潮溝間的距離進行選擇。每片紅樹林區各選取3條潮溝,大潮時能被潮水完全淹沒(圖2)。每條潮溝內放置5條籠網,網長約8m,網目大小為5mm,于白天大潮期間在當地漁民的配合下同時進行魚類樣品的采集,每季度連續調查3天,每日漲潮前布置網具,退潮后收集漁獲物。漁獲物收集后立即冷凍保存,運回實驗室后主要依據《廣西北部灣紅樹林濕地海洋動物圖譜》[13]、《南海經濟魚類圖鑒》[14]等相關資料鑒定魚類物種,測量并記錄每種魚類的個體數和生物量。

圖2 雷州半島紅樹林采樣站點圖Fig.2 Map of mangrove sampling sites in Leizhou Peninsula

1.3 數據分析

1.3.1魚類多樣性指數計算方法

式中,Pi為魚類群落中第i種魚個體數占所有魚類總個體數的比例;S代表所有魚類種類數。

1.3.2人類活動強度指數計算方法

人類活動強度是度量人類改造自然程度的有效指標[18]。當前以建設用地當量評價人類活動強度的方法得到了廣泛認可和運用[19]。本研究采用徐勇等[20]提出的陸地表層人類活動強度的計算方法,結合紅樹林周邊土地利用的區域特點,選擇適合各土地利用類型的建設用地當量折算系數(表1),計算各紅樹林區周邊一公里半徑范圍內的人類活動強度。采用Google Earth軟件解譯2021年各紅樹林區周邊一公里半徑范圍內的土地利用類型,將土地利用類型劃分為耕地、林地、草地、城鎮用地、養殖塘和紅樹林六大類。計算公式如下[20]。

表1 不同土地類型的建設用地當量折算系數Table 1 Equivalent conversion coefficients of construction land of different land types

式中,HAILS為人類活動強度指數;SCLEV為建設用地當量面積;S為計算區域總面積;SLi為第i種土地利用類型的面積;CIi為第i種土地利用的建設用地當量折算系數;n為區域內土地利用類型數。

1.3.3統計分析

采用單因素方差分析方法分析紅樹林間魚類多樣性指數、個體數、物種數和生物量的差異;采用線性回歸分析方法分析多樣性指數、個體數、物種數和生物量與人類活動強度的關系;以物種豐度為指標,基于Bray-Curtis相似性系數矩陣,采用vegan包進行非度量多維尺度分析(NMDS)來表征不同季節雷州半島紅樹林間魚類群落的分布格局;采用pairwiseAdonis包進行置換多元方差分析(PERMANOVA)來分析雷州半島紅樹林間魚類群落結構差異的顯著性,以上分析均在R語言軟件中進行。運用Past4.09軟件進行相似性百分比(SIMPER)分析來表征各紅樹林間相異性的主要貢獻種。

運用Canoco 5.0軟件[21]對魚類物種豐度進行去趨勢對應分析(DCA)。本研究三個季度DCA分析排序軸值均大于3,統一選用CCA分析紅樹林周邊土地利用類型對魚類群落的影響。為避免偶見種的影響,分析前剔除了出現頻數低于3的物種,對魚類豐度數據和土地利用數據均進行了中心化處理。

依據紅樹林在雷州半島所處位置分為東岸和西岸兩組;依據Google Earth軟件解譯的各紅樹林區面積(圖1),依次劃分為大面積(≥50hm2)和小面積(<50hm2)紅樹林;依據人類活動強度指數依次劃分為高強度(HAILS≥20)和低強度(HAILS<20)人類活動,各紅樹林具體劃分情況如表2所示。采用多因素方差分析方法分析人類活動強度、紅樹林面積及東西岸對紅樹林魚類群落的影響,該分析在SPSS 21.0軟件中實現。

表2 雷州半島各紅樹林區人類活動強度、紅樹林面積和東西岸的劃分Table 2 Human activity intensity,mangrove area and east and west bank division of mangrove forests in the Leizhou Peninsula

2 結果

2.1 不同季節紅樹林魚類組成特征

本研究共采集魚類49種,隸屬于8目25科。鱸形目魚類最多,共33種占總種類數的75.5%,其中,蝦虎魚科種數最多,共15種占30.6%;雜食性魚類共26種占53.06%,肉食性魚類共22種占44.90%,植食性魚類僅1種;和安紅樹林魚類種數最多,共31種,流沙灣最少,僅16種(附表1)。

附表1 雷州半島各紅樹林區物種名錄Appendix table 1 Species list of mangrove forests in the Leizhou Peninsula

2.2 人類活動強度與魚類群落指數的關系

雷州半島七片紅樹林區Shannon-Wiener多樣性指數在三季度的變化范圍均為0-2.5,Simpson多樣性指數均為0-0.9,Pielou均勻度指數均為0-1(圖3)。各紅樹林間魚類多樣性指數在三個季度均有顯著差異(P<0.05),多樣性指數整體從高到低依次為和安>企水>北潭>東里>高橋>附城>流沙灣;東岸紅樹林區魚類各多樣性指數與人類活動強度均呈顯著正相關(P<0.05),西岸呈正相關但不顯著(P>0.05)。紅樹林間魚類個體數、物種數和生物量在三個季度均有顯著差異(P<0.05)(圖4)。人類活動強度與物種數在冬季和春季均呈顯著正相關(P<0.05),與個體數和生物量在三個季度均無顯著線性關系(P>0.05)(圖4)。個體數整體從高到低依次為高橋>企水>東里>和安>北潭>流沙灣;物種數依次為高橋>和安=東里=企水>北潭>附城>流沙灣;生物量依次為東里>企水>附城>和安>高橋>北潭>流沙灣。

圖3 不同時期各紅樹林區魚類多樣性指數與人類活動強度的關系 Fig.3 Relationship between fish diversity index and human activity intensity in mangrove forest at different periods箱型圖上邊緣的不同字母為組間差異檢驗結果

圖4 不同季度各紅樹林區魚類個體數、物種數和生物量與人類活動強度的關系 Fig.4 Relationship between individual fish species number and biomass of mangrove forest and human activity intensity in different seasons箱型圖上邊緣的不同字母為組間差異檢驗結果

2.3 土地利用類型與魚類群落結構的關系

CCA分析結果顯示(圖5),秋季累積解釋率為93.04%,冬季為88.16%,春季為95.38%,。第一軸排序軸的特征值均大于0.24,第二排序軸均大于0.16,三個季度的排序圖均較好反映了土地利用類型、物種和樣點之間的關系。紅樹林、耕地、林地、養殖塘、城鎮用地和草地面積占比在三個季度對魚類群落均具有極顯著影響(P<0.01)。在秋季、冬季和春季,眶棘雙邊魚(Ambassisgymnocephalus)和嵴塘鱧(Butisbutis)的豐度主要與紅樹林面積占比呈正相關;青斑細棘蝦虎魚(Acentrogobiusviridipunctatus)、短吻韁蝦虎魚(Amoyabrevirostris)、雷氏蜂巢蝦虎魚(Favonigobiusreichei)和中華烏塘鱧(Bostrychussinensis)的豐度主要與城鎮用地、耕地和林地的面積占比呈正相關;前鱗鮻(Planilizaaffinis)、鯔(Mugilcephalus)和尼羅羅非魚(Oreochromisniloticus)的豐度主要與養殖塘面積占比呈正相關。其中,青斑細棘蝦虎魚、眶棘雙邊魚和鯔在三個季度中均是導致紅樹林間魚類群落差異貢獻率高于10%的物種。

圖5 土地利用類型與魚類物種、紅樹林的CCA排序結果Fig.5 CCA ranking of land use types and fish species and mangroves鯔 Mugil cephalus;前鱗鮻 Planiliza affinis;青斑細棘蝦虎魚 Acentrogobius viridipunctatus;眶棘雙邊魚 Ambassis gymnocephalus;尼羅羅非魚Oreochromis niloticus;齊氏羅非魚 Coptodon zillii;犬牙細棘蝦虎魚 Acentrogobius caninus;中華烏塘鱧 Bostrychus sinensis;雷氏蜂巢蝦虎魚 Favonigobius reichei;斑紋舌蝦虎魚 Glossogobius olivaceus;頸斑鲾 Nuchequula nuchalis;斑尾刺蝦虎魚 Acanthogobius ommaturus;短吻韁蝦虎魚 Amoya brevirostris;多鱗鱚 Sillago sihama;嵴塘鱧 Butis butis;康氏側帶小公魚 Stolephorus commersonii;細鱗鯻 Terapon jarbua;黃鰭棘鯛 Acanthopagrus latus;紅尾銀鱸 Gerres oyena;簡氏下鱵魚 Hyporhamphus gernaerti;漢氏棱鳀 Thryssa hamiltonii;彈涂魚 Periophthalmus modestus;標紅物種為導致紅樹林間魚類群落差異貢獻率高于10%的物種

置換方差檢驗結果顯示(表3),除秋季北潭與流沙灣外(P>0.05),其余紅樹林間魚類群落在三個季度均有極著差異(P<0.05)。

表3 雷州半島紅樹林間魚類物種組成的置換方差檢驗Table 3 Test of displacement variance of fish species composition among mangrove forests in the Leizhou Peninsula

多因素方差分析結果顯示(表4),人類活動強度的主效應對魚類的多樣性指數和物種數在冬季和春季均有顯著影響(P<0.05),與紅樹林面積的交互效應對魚類個體數、物種數和生物量在三個季度均有顯著影響(P<0.05),與東西岸的交互效應對魚類的Shannon-Wiener多樣性指數和物種數在冬季和春季均有顯著影響(P<0.05);紅樹林面積的主效應對魚類的Shannon-Wiener多樣性指數、Simpson多樣性指數、Pielou均勻度指數、個體數和生物量在秋季和春季均有顯著影響(P<0.05),與東西岸的交互效應對魚類個體數、物種數和生物量在三個季度均有顯著影響(P<0.05);東西岸的主效應對魚類的Shannon-Wiener多樣性指數、Simpson多樣性指數、個體數和生物量在多個季節均有顯著影響(P<0.05)。

表4 人類活動強度、紅樹林面積和東、西岸對魚類群落結構的多因素方差分析Table 4 Multivariate variance analysis of the effects of human activity intensity,mangrove area and East and West Bank on fish community structure

3 討論

3.1 人類活動強度對魚類群落結構的影響

本研究結果顯示,人類活動強度對紅樹林魚類多樣性指數和物種數在多個季節均有顯著影響(P<0.05)(表4)。盡管紅樹林的面積和東西岸差異均有顯著的主影響,但人類活動強度的影響依然能夠清晰體現出來,可見人類活動強度的變化已成為制約紅樹林水生生物群落亟需關注的重要因素。

人類活動驅動的土地利用變化對魚類群落結構有著重要影響[22]。國內外相關研究發現城鎮用地和耕地的面積占比是影響魚類群落結構的主要土地類型[23]。高欣等[24]研究發現農業用地占比超過25%時,水生態系統中的魚類群落結構會發生顯著改變。美國Ohio環境保護署數據指出,當城鎮用地面積占比超過5%時,魚類種群開始受到干擾[25]。本研究中具有高人類活動強度的紅樹林周邊耕地面積占比超過25%或城鎮用地面積比超過5%(圖1),使得優勢魚類如蝦虎魚科魚類及其它魚類個體數和生物量均較低(圖4)?？梢姼睾统擎傆玫氐拿娣e占比對紅樹林生境和魚類豐度已產生了負面影響。研究還發現青斑細棘蝦虎魚和短吻韁蝦虎魚等雜食性魚類豐度與耕地、城鎮用地和林地的面積占比均呈正相關,優勢肉食性魚類如眶棘雙邊魚的豐度則均呈負相關(圖5),可能是這些土地變化促進了紅樹林中浮游生物的生長,為雜食性魚類提供了更多的食物來源,但破壞了底層水生生物的棲息地和食物來源,致使肉食性魚類豐度下降。同時也說明了紅樹林周邊種植的經濟林,未能起到有效緩解水質污染的作用。

值得注意的是,研究發現養殖塘的面積占比與養殖魚類如鯔、前鱗鮻和尼羅羅非魚的豐度均呈正相關關系(圖5),可見紅樹林的魚類群落結構可能受到了周邊養殖逃逸魚類的影響。雷州半島各紅樹林周邊均有一定面積的養殖塘,本研究發現除養殖魚類外,養殖塘面積占比與大多數紅樹林本土魚類如青斑細棘蝦虎魚、眶棘雙邊魚等的豐度在三個季度均呈負相關(圖5)。大量研究發現水產養殖是導致紅樹林生態功能退化的主要原因之一,一方面是由于養殖塘排放的廢水中可能含有高濃度的氮、磷等營養物質,進入紅樹林海域會導致水體富營養化,從而影響魚類群落結構;另一方面是養殖塘中的魚類可能患有疾病,這些病原體可能通過水流傳播入紅樹林,從而影響魚類群落的健康[26-29]。如流沙灣周邊養殖塘以紅蟲養殖為主,養殖飼料通常為甘蔗渣、鴿子糞、淤泥等[30],養殖污水直接排入紅樹林,排水頻率較高,紅樹林水體呈褐色并伴有惡臭味,水質污染嚴重,致使流沙灣魚類多樣性指數、個體數、物種數和生物量均較低。

3.2 雷州半島紅樹林魚類群落結構及資源變化

本研究在雷州半島七片紅樹林共采集鑒定魚類49種,和安紅樹林的魚類種數最多,為31種,流沙灣的種數最少,僅16種(附表1)。共采集鱸形目魚類物種數占比75.5%,其中,蝦虎魚科物種數占比30.61%,均為紅樹林常見魚類。與吳映明等[31]在高橋使用籠網漁獲的物種組成相當,說明雷州半島紅樹林魚類的主要物種組成未發生顯著變化。在秋季調查中,北潭、企水、附城、和安和東里魚類種類數(11種、12種、17種、17種和21種)均低于2002年調查種類數(58種、22種、33種、39種和27種)[32]。高橋紅樹林魚類共19種,亦低于2002年、2005和2006年相近季節調查數量(41種、48種和32種)[33]。2017年多次調查結果顯示高橋魚類Shannon-Wiener多樣性指數平均值均大于2.5[31],而本研究魚類Shannon-Wiener多樣性指數平均值均低于1.5。本研究共捕獲魚類12113尾,漁獲量56423g,遠低于葉寧等[33]僅在高橋主要漁獲的52612尾,165436g(表5)。以上結果表明,盡管不同研究調查的網具和調查方法及強度存在差別和特異性,對捕獲魚類會產生一定影響,但不同紅樹林魚類多樣性均呈現出隨時間變化而下降的趨勢。研究發現雷州半島紅樹林周邊由于砍伐造田、圍海養殖等開發活動嚴重破壞了紅樹林格局和生境,可能是引起魚類資源下降的重要原因[34-35]。

表5 雷州半島紅樹林漁獲數據與歷史漁獲數據對比Table 5 Comparison of mangrove catch data and historical catch data in the Leizhou Peninsula

4 結論

本研究基于雷州半島七片紅樹林21條潮溝的魚類調查數據,并結合土地利用數據分析所得結論如下:

共采集魚類49種,12113尾,56423g,隸屬8目25科。各紅樹林區魚類Shannon-Wiener多樣性指數為0-2.5,Simpson多樣性指數為0-0.9,Pielou均勻度指數為0-1。

人類活動強度對魚類多樣性指數和物種數均呈顯著正相關(P<0.05)。除秋冬季北潭與流沙灣外,各紅樹林間魚類群落均有顯著差異(P<0.05)。城鎮用地、耕地和林地的面積占比對青斑細棘蝦虎魚、短吻韁蝦虎魚等雜食性魚類和眶棘雙邊魚、嵴塘鱧等肉食性魚類豐度分別呈正影響和負影響,養殖廢水的排放,已影響到紅樹林本土物種,加之紅樹林周邊的養殖可能增加了鯔、尼羅羅非魚和前鱗鮻等養殖逃逸魚類的豐度,說明人類活動已經在一定程度上影響了紅樹林的魚類群落結構,加強紅樹林周邊土地利用的合理規劃,可作為紅樹林魚類資源保護的重要手段。